DOI: 10.12357/cjea.20220093
储薇, 郭信来, 张晨, 周柳婷, 吴则焰, 林文雄. 丛枝菌根真菌-植物-根际微生物互作研究进展与展望[J]. 中国生态农业学
报 (中英文), 2022, 30(11): 1709?1721
CHU W, GUO X L, ZHANG C, ZHOU L T, WU Z Y, LIN W X. Research progress and future directions of arbuscular mycorrhizal
fungi-plant-rhizosphere microbial interaction[J]. Chinese Journal of Eco-Agriculture, 2022, 30(11): 1709?1721
丛枝菌根真菌-植物-根际微生物互作研究进展与展望
储 薇, 郭信来, 张 晨, 周柳婷, 吴则焰, 林文雄
(福建农林大学生命科学学院 福州 350002)
摘 要: 根际微生态作为土壤生态环境的热区, 以多种方式影响着植物的生长和代谢, 许多科学家将根系视为第二
次绿色革命的关键。丛枝菌根(arbuscular mycorrhizal, AM)是植物最普遍的菌根共生类别之一, 与陆地植物的进化
史密不可分。丛枝菌根真(arbuscular mycorrhizal fungi, AMF)与宿主植物根系形成的菌根共生体可改变植株根
系形态、改善营养状况, 从而促进宿主植物的生长发育, 提高抗逆性及抗病性, 参与植物的许多生理代谢过程, 并通
过对土壤结构及微生物群落结构的调节间接影响植物的生长。本文简述了AMF与植物、根际微生物和菌根辅助
菌(mycorrhizae helper bacteria, MHB)的互作研究结果, 探讨了菌根共生对植株建立、竞争、维持生物多样性及其
在地球环境生态中的重要作用。尽管AMF与植株共生已经表现出良好的生产效益, 但是大多数科学文献报道的研
究都是在受控条件(生长室或温室、无菌基质)下进行的, 由于AMF在自然环境中的响应可能会发生显著变化, 因
此我们还需要在田间条件下评估AMF的能力。其次, 进一步探索植物与真菌分子对话中的共生基因网络和关键转
录因子、破译MHB的关键代谢信号通路也十分重要。
关键词: 丛枝菌根真菌; 菌根网络; 生态功能; 促生作用; 抗性
中图分类号: S181开放科学码(资源服务)标识码(OSID):
Research progress and future directions of arbuscular mycorrhizal fungi-plant-
rhizosphere microbial interaction
CHU Wei, GUO Xinlai, ZHANG Chen, ZHOU Liuting, WU Zeyan, LIN Wenxiong
(College of Life Sciences, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou 350002, China)
Abstract: Microecology of rhizosphere, a key area of soil ecology, affects plant growth and metabolism in many ways. Many scient-
ists regard the root system as key to the second green revolution. Arbuscular mycorrhizal (AM) is one of the most common mycor-
rhizal symbiotic categories of plants and is closely related to the evolutionary history of terrestrial plants. Mycorrhizal symbionts
formed by arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) and host plant roots can change plant root morphology and improve nutritional status
to promote the growth and development of host plants, improve stress resistance and disease resistance, participate in many physiolo-
gical metabolic processes of plants, and indirectly affect plant growth through the regulation of soil structure and microbial com-
munity structure. This paper briefly describes the interaction between AMF and plants, rhizosphere microorganisms, and mycorrhizal
helper bacteria (MHB); and discusses the important role of mycorrhizal symbiosis in plant establishment, competition, maintenance of
biodiversity, and its role in the Earth’s ecology. Although the symbiosis between AMF and plants has shown good production bene-
国家自然科学基金项目(31500443)、福建省自然科学基金项目(2022J01139)、2022年福建农林大学科技创新专项(KFb22046XA)和福建农
林大学生态学一流学科建设项目资助
通信作者: 吴则焰, 主要研究方向为森林生态学和分子生态学。E-mail: wuzeyan0977@126.com
储薇, 主要研究方向为森林生态学和分子生态学。E-mail: 849935889@qq.com
收稿日期: 2022-02-11 接受日期: 2022-05-23
This study was supported by the National Natural Science Foundation of China (31500443), the Natural Science Foundation of Fujian Province
(2022J01139), 2022 Fujian Agriculture and Forestry University Science and Technology Innovation Project (KFb22046XA), Fujian Agriculture and
Forestry University Ecological First-Class Discipline Construction Project.
Corresponding author, E-mail: wuzeyan0977@126.com
Received Feb. 11, 2022; accepted May 23, 2022
中国生态农业学报 (中英文) ?2022年11月 ?第?30?卷 ?第?11?期
Chinese?Journal?of?Eco-Agriculture,?Nov.?2022,?30(11):?1709?1721
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fits, most of the studies reported in the scientific literatures have been carried out under controlled conditions (growth chamber or
greenhouse, sterile substrate). Because the response of AMF in the natural environment may differ significantly, it is also needed to
evaluate the ability of AMF under field conditions. It is also very important to further explore the symbiotic gene network and key
transcription factors in the molecular dialogue between plants and fungi, and decipher the key metabolic signaling pathway of MHB.
Keywords: Arbuscular mycorrhiza fungi (AMF); Mycorrhizas network; Ecological function; Growth promoting effect; Resistance
菌根是土壤中部分真菌的菌丝与高等植物根系
形成的一种共生体。共生真菌从植物体内获取生长
发育所必要的碳源与能源物质, 同时共生真菌扩大
根系的吸收范围, 增强植物对水和养分的吸收。菌
根真菌在陆地生态系统中广泛存在, 大部分现存的
维管植物和非维管植物均可与之形成菌根, 占全球
植物种类近80%, 其中又以被子植物居多[1]。依据参
与共生的真菌与植物的种类以及所形成共生体系的
特点, 这些菌根主要被分为4大类: 外生菌根(ecto-
mycorrhizas, ECM)、丛枝菌根(arbuscular mycorrhizas,
AM)、兰科菌根(orchid mycorrhizas, ORM)和杜鹃花
类菌根(ericoid mycorrhizas, ERM)。
其中AM分布最为广泛(72%), 自早期陆地植物
定殖起就发挥着重要作用, 与植物进化史密不可分[2]。
AM的 主 要 特 点 是 在 植 物 根 内 产 生“泡 囊” (vesi-
cules)和“丛枝” (arbuscles)两大典型结构, 因此称泡
囊-丛枝菌根(vesicular-arbuscular mycorrhiza, VAM)。
但部分类型的真菌不能在根内产生泡囊, 却均可形
成丛枝, 故此类菌根又称丛枝菌根, 此类真菌便称为
丛 枝 菌 根 真 菌 (arbuscular mycorrhizal fungi, AMF)。
AMF属于球形菌门(Glomeromycota), 被分为球囊菌
纲 (Glomeromycetes)、 原 囊 霉 纲 (Archaeosporomy-
cetes)、类球囊霉纲(Paraglomeromycetes) 3类, 截至
目前, 共发现11科25属250种[3]。AMF与植物之间
的相互作用提高了植物对土壤资源的利用率, 能更
好地应对各种环境胁迫, 特别是气候变化[4]、干旱胁
迫[5]、盐碱和重金属污染[6], 也增强了植物对生物干
扰的耐受性[7]。随着我国生态农业的发展, 菌根的研
究及应用受到了广泛关注。本文综述了AMF与植
物、其他土壤微生物和菌根网络的互作研究成果,
探讨了菌根共生对植株建立、竞争、维持生物多样
性及其在地球环境生态中的重要作用, 并对AM的
研究提出了展望, 旨在为进一步理解AMF在植物互
作中的生态学功能提供参考。
1 丛枝菌根真菌与植物互作
1.1 共生机制
AMF孢子在土壤中萌发, 产生的菌丝通过扁平
的分枝结构接触宿主植物侧根表皮细胞, 这种结构
被称为“菌基”。菌基和表皮细胞壁在软化和交织过
程中附着[8], 穿透菌丝, 继续发育后穿过外层根细胞
层, 形成松散的细胞内卷曲或分枝菌丝两种不同的
定殖模式, 最后到达内皮层细胞, 形成树状的丛枝菌
丝[9]。AMF的菌丝从来不直接接触宿主植物细胞的
细胞质, 而是被限制在质外空间的不同共生界面内。
这 个 界 面 被 丛 枝 周 膜 (peri-arbuscular membrane,
PAM)包裹, 并将丛枝从细胞质中分离出来, 形成营
养物质交换的主要场所, 因此被认为是所有菌根共
生体的功能核心[10]。
在AMF的定殖过程中, AMF激活了植物细胞分
裂的相关机制[11]。植物根系则通过合成释放类胡萝
卜素衍生物、类黄酮等, 诱导AMF的能量代谢, 刺
激孢子的萌发和菌丝分枝[12-13]。宿主植物将合成的
脂肪酸转移到真菌中以维持AMF定殖, 该转移依赖
于 RAM2 (Required for Arbuscular Mycorrhization 2)
和ATP结合盒转运蛋白介导的植物脂质运输途径[14]。
此外脂肪酸也可诱导AMF在非共生阶段产生次生孢
子[15]。从根分泌物中提取的一种纯化倍半萜内酯 ?
独脚金内酯(strigolactone, sl)和合成类似物GR24已
被证明能诱导AMF菌丝分支并激活其线粒体能量
代谢[16]。一些非宿主植株根系的分泌物会抑制AMF
产孢和对宿主植物的侵染。土壤P的有效性和宿主
植物C含量以及与菌根的根、孢子、孢子果和根外
菌丝共生的细菌也均被证明为激活或抑制AMF共
生的信号[17-19]。蛋白磷酸酶2A (Protein Phosphatase
2A, PP2A)调控亚基已被证明参与植物与AMF之间
的信号传递过程[20]。针对AMF共生中N、C、P等
元素吸收、同化和转运的具体过程, 研究者们已构
建了多种模型[18]。
1.2 AMF与宿主植物的互作
一般认为, AMF主要以糖的形式从植物中吸收
营养物质。而AMF通过多种途径提高共生植物对
水分、营养元素的吸收和重金属元素的固持, 促进
植株生长[21], 特别是对胁迫环境中P、K等的吸收以
及植物干重增加具有重要意义[22-23]。菌根植物还比
非菌根植物含有更多的C[24]、N[21]、Fe和Zn[25], 并且
随土壤有机质的增加, 养分吸收能力也会增强, 但随
1710 中国生态农业学 报 (中英文 )?2022 第 30 卷
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着P的增加会降低AMF侵染率和加剧AMF孢子
化[26]。近些年发现兰花科 (Orchidaceae) 和杜鹃花科
(Ericaceae)中的一些绿色光合作用植物可以从与其
根共生的AMF中吸收C, 这种双重营养能力被称为
混合营养[27]。最新研究发现植物可以依据自身P营
养状态, 通过P响应网络对直接P吸收途径和菌根
共生P吸收途径进行统一调控[28]。这些真菌通过土
壤中的根外菌丝网络吸收P, 并将其传递给宿主植物。
除了这一机制外, 也有人提出AMF通过调节土壤酶
活性来提高土壤P的有效性[29], 如植酸酶[30]、酸性磷
酸酶[31-32]、碱性磷酸酶[33]和脲酶[34]等, 但作用强度
主要取决于菌丝在土壤中的生长状况。一方面, 根
系会分泌酸性磷酸酶, 在低P条件下, 宿主植物中参
与酸性磷酸酶分泌的基因被AMF共生菌上调, 从而
增加了菌根中酸性磷酸酶的释放[35]。另一方面, AMF
还能直接从菌丝中释放酸性磷酸酶到土壤中[36-37]。
虽然AMF会促进P的总吸收, 但AMF菌丝的P运
输通常比通过从土壤扩散到根部的直接获取方式更
快[23], 会干扰根的直接吸收[38]。
除养分吸收外, AMF的形成对于促进植物提高
植物抗病性、抗逆能力以及提高作物品质具有重要
意义。AMF诱导宿主植物细胞壁加厚、病程相关蛋
白的积累和次生代谢的增强等防御反应[39-40]。许多
研究表明, 接种AMF可以通过调节脱落酸(ABA)的
浓度[41]、产生抗氧化酶(SOD、POD、CAT)和可溶
性糖[42]、降低无机和有机溶质的净积累来提高植株
的抗旱性, 后者也可能作为渗透保护剂。AMF通常
还会诱导植物根系结构发生改变, 特别是根系长度、
密度、直径和侧根数量[43-44], 在缺水环境下, 菌根植
物较好的根系结构使根外菌丝能够扩展到植物根际
耗竭区之外, 从而更有效地吸收水分和低流动养分
(P、Zn、Cu等)[45](图1)。据报道, 接种AMF可提高
西瓜[Citrullus lanatus (Thunb.) Matsum. et Nakai]水分
利用率[46]。这表明AMF不仅能提高水分吸收, 还能
使寄主植物更有效地利用水分。这也可以归因于增
强了蒸腾和气孔导度[47], 以及增加养分的可用性[48]。
AMF对重金属离子有一定的固持作用, 从而减轻其
对宿主植物的毒害[49]。以Cd为例, 研究者发现AMF
能够提高暴露于高Cd环境下的菌根植株对Mg、P
的吸收[50], 从而提高叶绿素浓度, 提高光合产物的产
量, 继而增加生物量[51], 在很大程度上减轻Cd对地
上部和根系生物量的有害影响。AMF接种后植株
中 Cd浓 度 降 低 的 另 一 个 原 因 可 能 是 由 于 皮 层
细胞内真菌结构中Cd的积累和生物量增加所产生
的稀释效应。Xiao等[52]证明, AMF通过增强酸性磷
酸酶以及抗氧化 (CAT、SOD、NM04A等)的活性,
提高其清除活性氧(ROS)的能力, 并通过稀释作用
缓解Cd毒性, 从而减轻了秸秆还田对高Cd污染土
壤中白羊草[Bothriochloa ischaemum (L.) Keng]生长
的负面影响。在Cd胁迫条件下, AMF网络作为一个
屏障, 阻止Cd向地上部转移[6]。有些重金属离子水
平的提高甚至可以增加AMF侵染率[53]。
养分耗竭带
Nutrient depletion
根系
Root
土层
Soil
非菌根共生菌根共生
Mycorrhizal symbiosis
有效吸收面积
Effective absorption
area of nutrients
菌根网络
Mycorrhizal networks
zone
Non-mycorrhizal symbiosis
图 1 丛枝菌根定殖的积极作用
Fig. 1 Positive effect of colonization of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF)
AMF的菌丝(紫色)延伸到枯竭带(白色)之外, 能够增加养分的有效吸收面积, 促进AM根吸收多种营养物质(其中浅蓝色箭头表示养分流动
方向)。但菌丝周围最终也会形成养分耗竭带。The hyphae of AMF (purple) extend beyond the depletion zone (white), which can increase the effective ab-
sorption area of nutrients and promote the absorption of multiple nutrients by AM roots. Light blue arrows indicate the direction of nutrient flow. But nutrient
depletion zones also eventually form around the AM hyphae.
第 11 期 储 薇等 : 丛枝菌根真菌 -植物 -根际微生物互作研究进展与展望 1711
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近些年人们发现菌根生菜(Lactuca sativa L. var.
ramosa Hort.)叶片中花青素、类胡萝卜素和酚类物
质的含量高于对照[54], 而在草莓(Fragaria×ananassa
Duch.)果实中, AMF定殖增加了矢车菊素-3-O-葡萄
糖苷(cyanidin-3-O-glucoside chloride)的含量[55]。AMF
共生促进果实花青素含量的增加和脱落酸ABA代
谢的调节, 不仅是在不断变化的环境中提高浆果品
质的有效手段[4,56], 对提高多种作物的质量和产量也
有一定作用[57]。盐度条件下施用AMF对观赏植物
也有积极作用。例如, Gómez-Bellot等[58]证明在盐胁
迫下, Tenuihypharum sp. nova能够增强植株对P、K、
Ca和Mg的吸收, 同时减少有毒离子(Na+和Cl?)向茎
部的转运, 对康乃馨(Dianthus caryophyllus L. Kazan)
和柃木(Eurya japonica Thunb.)的生长和观赏品质有
改善作用。接种AMF还可促进观赏植物的生长和
开花, 特别是在低肥条件下。
与AMF共生的植物可以在营养不良的条件下
获得生长优势[59]。但不同属的AMF在功能上存在
一定差异[60], 一些AMF物种甚至可能会导致生长抑
制[61]。提高根际养分吸收的有效性, 促进养分从土壤
向植物转移的基础是AMF结构和功能的多样性, 包
括其侵染繁殖体、囊泡状脂质储存结构、类似树状
结构的丛枝和与根相连的丝状菌丝等。赋予宿主的
不同效益通常与AMF物种从其宿主身上提取的C
量[62]、获得P的能力、营养储存策略[63]等有关。在
共生过程中, AMF之间的竞争往往导致某些物种主
导寄主定殖, 其结果取决于环境条件。不同植物种
类对AMF具有一定的特异招募性, 植株年龄与生长
阶段、根系状况等[64]都会影响AMF孢子分布。AMF
与植物之间的相互选择和合理匹配, 是影响植物养
分获取和菌丝发育的关键[65]。
1.3 AMF与非宿主植物的互作
宿主植物可通过影响与其共生的菌根真菌而影
响其他植物, 非宿主植物也可通过产生化感物质和
挥发性有机化合物, 抑制与其他植物共生的菌根真
菌[66]。一些与宿主植物共生的AMF可以进入非宿
主植物的根系, 而不形成典型的菌根结构, 而这种非
典型菌根定殖通常会抑制非宿主植物的生长, 但会
增强诱导系统的抗性[67]。AMF有时会扭曲非共生植
物的根组织, 阻碍其根的发育和功能[68]。在轮作中,
非寄主植物如十字花科(Brassicaceae)、藜科(Cheno-
podiaceae)等或定殖能力弱的作物如菠菜(Spinacia
oleracea L.)或辣椒(Capsicum annuum L.)等种植会
对AMF群落产生显著的负面影响, 其对高度菌根化
植物的影响度可能比施用P或耕作更大[69]。
AMF在保护宿主植物免受化感物质的有害影
响的同时, 会将影响延伸到根际以外[70]。有研究发
现AMF可将除草剂和化感物质运输到与之竞争的
植物体内, 阻碍宿主植物附近15~20 cm其他植物的
生长[71]。
2 AMF与其他根际生物的互作
菌根真菌还介导植物与其他根际生物的互作。
菌根圈内的主要成员(根系、细菌、真菌、线虫等)
之间往往通过协同和/或拮抗作用影响土壤群落的组
成、相互作用和物种多样性, 达到动态平衡。
2.1 AMF与菌根辅助菌(mycorrhizae helper bac-
teria , MHB)的互作
长期以来, 菌根共生关系被认为是两类物种之
间的相互作用, 然而, 研究发现AMF孢子壁内、孢
子壁上或细胞质中承载着多种细菌。这些细菌类群
通 常 嵌 在 孢 子 壁 的 外 层 或 由 包 围 在 各 种 球 囊 霉
(Glomerales)孢子周围的菌丝形成的微孔中(图2)。
属于不同属的细菌构成一个密集的、活跃的细菌群
落, 表现出不同的功能能力, 特别是促进AMF孢子
萌发和非共生菌丝生长。几丁质分解细菌占从摩西
管柄囊霉(F. mosseae)孢子壁分离的所有几丁质分
解微生物的72%[71], 表明它们有能力消化AMF孢子
的外壁, 在AMF孢子萌发过程中发挥着重要的功能
作用, 因此被称为MHB。一些AMF的孢子在MHB
的存在下, 孢子萌发率和萌发程度更高。从菌根际
分离的类芽孢杆菌(Paenibacillus spp.)和芽孢杆菌
(Bacillus spp.)也同样促进了AMF的生长[72]。并且在
体外培养条件下, 强壮类芽孢杆菌(Paenibacillus val-
idus)也能诱导根内球囊霉-Sy167产生可育孢子[73]。
因此MHB被认为是AMF-植物共生中的第3部分,
然而, 关于细菌活动对孢子萌发和菌丝生长的作用
机制的信息很少。
MHB还通过触发各种植物生长因子, 显示出促
进植物生长的特性。MHB已被报道参与生产抗生
素对抗真菌植物病原体[74]、合成生物活性化合物[75]
以及供应营养[76]等, 包括吲哚乙酸(IAA)的产生、
固N、磷酸盐和植酸盐的溶解[77]等功能活动。这些
功能对于AMF及MHB作为生物肥料的可能用途是
非常重要的, 使AMF更有效地促进植物对土壤中养
分的吸收, 因此也被称为AMF生物增强剂[78]。
值得注意的是, 由于AMF是一种专性植物共生
体, 具有土壤基菌丝和孢子, 严格与孢子共生的细菌群
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落组成可能会因特定的孢子壁组成和根系分泌物[79],
或培养基质和寄主植物特性[80]等环境变量而变化。
2.2 AMF与植物促生菌的互作
一些根际微生物通过产生植物激素或酶等促进
植物生长的物质[81]、增溶必需营养素[82]或抑制植物
病原体[83]来促进植物生长, 被称为植物促生菌(plant
growth promoting bacteria, PGPB)。菌根的形成有利
于PGPB的生长和繁殖[84], 提升根际PGPB数量及种
类来缓解胁迫[75]。同样, 许多促生菌对AMF菌丝生
长、根部定殖和产孢量也有着显著的积极影响[85-86]。
PGPB、AMF与其寄主植物之间存在着复杂的信号
通路关系[87]。有发现[88-89]指出AMF和PGPB的双重
接种降低了Al-P、Ca-P和Fe-P在土壤基质中的固
定, 增强了养分吸收, 提高了杨梅的抗旱性和精油含
量。AMF与根瘤菌具有显著的协同作用, 可显著提
高植株的结瘤、固氮、营养、种子产量和生物量[29],
植物的抗逆性和抗病性也远优于单接种[90]。因此, 植
物-PGPB-AMF联合共生研究在实践应用方面具有
广阔前景。然而双接种的正效应也受到不同组合
AMF、PGPB和植物的匹配关系与环境条件的影响,
具有一定局限性。
2.3 AMF与致病菌的互作
植物病害中, 真菌导致农作物减产的影响最大,
其次是植物病原性细菌和病毒。其中多种致病真菌
可通过个体发育在AMF共生树种中积累[91], 而AMF
可以增强宿主植物对许多土传真菌病原体的防御能
力[92]。例如减轻链格孢属(Alternaria)[93]、丝核菌属
(Rhizoctonia)[94]等多种病原菌的侵袭, 还可调节易感
枯萎病香蕉(Musa nana Lour.)幼苗中防御相关基因
的表达[95]。AMF诱导植物对病原物防御能力的增加
或感病性下降的前提条件是在病原菌污染前就形成
菌根并发育良好, 而且其潜在的拮抗作用的有效性
还有赖于土壤中病原物的侵染势和致病性[96]。这可
能与植物免疫系统的研究所揭示的病原菌感染和
AM定植之间的相似性有关, 导致了AMF共生和抗
病之间的权衡。
此外, AMF定殖可以增强宿主对叶面病原菌的
抵抗力, 例如稻瘟病菌(Magnaporthe)[97]。植物对病
毒感染的抗性可由多种生物和非生物制剂诱导。在
许多针对植物病害的病毒的研究中, AMF作为生物
诱导剂的应用已经观察到大量与诱导系统抗性(in-
duced systemic resistance, ISR1)有关的化学和生理变
化, 这些化学和生理变化包括细胞死亡和氧化破裂,
胼胝质的沉积和木质素, 植物抗毒素的合成和新蛋
白质等[98]。
目前能够解释AMF抑制土传病原物提高植物
抗病性的作用机制主要包括: 改善植物营养、改变
根系形态结构[68]、与病原物竞争光合产物、病原菌
根外菌丝
Extraradical hyphae
皮层
Cortex
内表层
Endodermis
泡囊
Vesicules
NH
+ 4
丛枝
表皮
Epidermis
生物膜
Biofilm
细菌
MHB
厚垣孢子
Chlamydospore
N 2
P IP
Arbuscules
图 2 植物根部-丛枝菌根菌-菌根辅助菌之间的相互关系
Fig. 2 Interrelationship between plant roots-arbuscular mycorrhizal fungi-mycorrhizae helper bacteria
NH+4
NH+4
菌根辅助菌(MHB)可以位于孢子和菌丝内部和/或周围, 在菌丝消化后释放到根和细胞中。IP: 不溶性磷; P: 可溶性磷; N2: 大气氮; : 铵。
Mycorrhizae helper bacteria (MHB) can be located inside and/or around spores and hyphae and released into roots and cells after hyphae digestion. IP: insoluble
phosphorus; P: soluble phosphorus; N2: atmospheric nitrogen; : ammonium.
第 11 期 储 薇等 : 丛枝菌根真菌 -植物 -根际微生物互作研究进展与展望 1713
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定殖所必需的植物脂肪酸和侵染位点[14]、调节菌根
围内微生物区系[99]、组成激活植物防御机制[100]等方
面。土壤负反馈和差异化菌根效应有利于AMF植
物的共存, 导致植物、土壤微生物和动物的高度多
样性。目前AMF已被广泛应用于各种植物病原菌
的生物防治方面。
2.4 AMF与土壤动物的互作
植物与菌根和固氮细菌的共生关系会促进植物
生长, 提高作物产量, 帮助植物抵抗一些有害昆虫[101]。
例如, AMF还可降低大豆胞囊线虫(Heterodera gly-
cines Ichinohe, SCN)[102]、南方根结线虫(Meloidogyne
incognita Kofoid)[103]等病原线虫对植物所造成的危害
程度, 甚至抑制线虫繁殖。但在另一项研究中, 接种
AMF 12周后, 绿豆[Vigna radiata (L.) Wilczek]根中
根结线虫的种群密度增加, 且与植株营养状况呈正
相关[104]。蚯蚓、蚂蚁、马陆、白蚁等土壤动物对
AMF的传播存在一定影响, 它们所携带的真菌繁殖
体活力也不尽相同[105]。但有一些小型节肢动物, 如
螨和一些弹尾目昆虫常以AMF的孢子和菌丝为食,
因此对AMF的生存不利。
3 菌根网络(mycorrhizal networks, MNs)
菌丝的再侵染是指根外菌丝体接触到其他植物
根系时, 由于菌根共生中植物和真菌之间普遍缺乏
特异性, AMF自由基菌丝可通过菌丝之间自我识别
高度调控菌丝间的融合程度以及融合后的作用强度,
再次侵染定殖, 在相同或不同种的植物之间形成联
系。这种真菌菌丝在较近的距离或较短的时间内聚
集并将两种或两种以上植物的根连接在一起所形成
的结构, 就是菌根网络。除单株AMF菌丝体的再侵
染外, 形成MNs的另一条重要途径是菌丝间的融合。
但 并 非 所 有 的 菌 丝 之 间 相 互 接 触 都 会 发 生 融 合,
AMF具有很强的自我识别机制, 非自交不亲和[106],
但不同基因型的AMF在吻合度上可能存在显著差
异 [99]。Croll等 [107]研 究 来 自 根 内 根 生 囊 霉(Rhizo-
phagus irregularis)的多株菌株发现, 遗传上不同的
AMF之间存在细胞质连接, 通过这些连接, AMF之
间发生了遗传交换, 且混交明显。
MNs存在于所有主要的陆地生态系统中。通常
彼此融合的两者的菌丝通过产生桥状结构融合在一
起。短于50 μm被称为“短桥”, 而长于50 μm被称为
“长桥”。原生质通过菌丝桥在两个菌丝之间流动, 证
实了菌丝体的连续性。研究还发现一种独特的融合
行为, 不涉及菌丝尖端或突起的菌丝。细胞壁和膜
融合发生在一些菌丝生长非常接近的地方, 以至于
没有形成桥梁, 在直接接触的菌丝壁已经溶解的区
域也观察到原生质流, 从而证实菌丝间已经发生了融
合。MNs存在的最强有力的证据来源于维管植物[108]
和非维管苔类, 因其具有很强的共生特异性[109], 且已
被发现其利用菌根网络从邻近的自养植物中获取C、
N[110]。菌根真菌网络的功能强度取决于宿主植物C
分配模式、菌根特性、不同种类植物与真菌的组合,
以及土壤中N、P浓度、温度等土壤环境因素[111]。
3.1 菌根网络对单株植物的影响
通 过 对 植 物 间 营 养 转 移 及 信 号 传 递 的 影 响,
MNs已被证明在广泛的生态系统中促进单株植物的
萌发、存活、生长或防御调节[112]。有研究[113]发现
AMF介导的资源的地下竞争是营养不良系统中幼苗
定植成功的重要因素。一些研究表明MNs连接起来
的植物中, 任何一方的根系开始分解时, AM在其间
的N和P的流动中起重要作用, 即根内AMF的定殖
能极大地提高受体植物从垂死的供体植物根部获得
N和P的能力[17], 增强幼苗的地下竞争能力, 从而促
进幼苗的建立。种内成熟个体-幼苗相互作用既有促
进性又有竞争性, 分离土壤、AMF和根系途径的研
究发现, MNs的积极作用部分被根系竞争所抵消[114]。
Tedersoo 等[1]认为菌根真菌通过稳定和平衡土壤养
分分配、反馈给土壤拮抗剂、不同菌根效益和养分
交易等机制来调节幼苗的建立和物种共存。
3.2 菌根网络对植物间联系的影响
菌根菌丝体为物质在土壤中的流动提供了广泛
的途径, 极大地促进了植物间的相互作用, 特别是养
分循环和信息传递[115], 且这种促进作用随着养分胁
迫势的增加而增加[116]。MNs在植物间的影响并不对
称[117], 完全或部分真菌异养植物可通过MNs从优势
植物个体获得部分或全部能量[118]。一般情况下, 通
过MNs的C转移对根系较小、活性较低、生长快
速的植物可能更有利[111], 而转移量与供体植株苗生
长速率无关[119]。但有研究表明, 连接到周围植物的
MNs对建立杂类草和禾本科(Poaceae)植物幼苗的
生物量有负面影响[120]。当联系起来的宿主植物中有
一方被寄生时, MNs优先向未寄生的宿主植物分配
更多矿质营养, 这对寄生者的生长产生负反馈[121](图3)。
AMF胞外菌丝体发生融合和交换细胞核的能力
表明, 除了营养流之外, 植物激素和其他信号流也可
能在网络中活跃[122]。MNs可作为植物与植物之间的
地下通信管道, 在健康和病原菌感染的相邻植物之
间传递抗病信号以及化感物质[71]。Alaux等[123]发现
1714 中国生态农业学 报 (中英文 )?2022 第 30 卷
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菌丝直接参与了从患病马铃薯(Solanum tuberosum
L.)幼苗到未感染马铃薯幼苗的防御信号的传递, 激
活未感染植物中的防御反应。
3.3 菌根网络对生态系统结构和功能的影响
Engelmoer等[124]利用人工根系(玻璃根器官培
养), 研究了两种近缘AMF物种(Rhizophagus irregu-
laris、 Glomus aggregatum)在不同P胁迫下的根内和
根外竞争关系。结果发现在根内定殖过程中, 宿主
内部AMF物种间的竞争尤其激烈, 这两个物种对彼
此的丰度都产生了负面影响。这可能是因为在根际
定殖时, 根内生长空间更加有限[125]。P的有效性并
没有改变这些相互作用的结果。在植物群落水平上,
MNs被认为可通过影响植物间的相互作用、植物群
落多样性以及有可能通过放大或平衡植物竞争来调
节植物共存[126]。在干扰后, 保护幸存的成年植株对
次生林的建立很重要。从生态系统的角度来看, 在
物种丰富的生态系统中, MNs可通过促进干扰幼苗
的建立, 促进森林的自我更新, 并对生态系统的变化
起到负反馈作用。在极端情况下, MNs促进作用可
能仅限于单一植物物种, 通过MNs进行养分转移可
能仅增强该物种的竞争能力[95]。在这种情况下, 它将
破坏植物群落结构的稳定, 并对生态系统的变化起
到正反馈的作用, 从而维持生态系统的状态。
MNs及真菌多样性直接或间接地影响植物的扩
散和竞争, 从而形成植物种群和群落, 并调节局部尺
度上的植物共存和多样性。多种类型菌根共存时,
所有菌根类型的真菌都在争夺矿物质营养, 但它们
对有机营养吸收能力的不同, 使资源得到了一定程
度的垂直生态位分配。树木β多样性的纬度格局也
主要由AM树种决定[13]。土壤养分的细尺度干扰和
空间异质性可进一步促进与不同真菌类群共生的植
物共存[127]。植物菌根类型之间的生态位分化潜在增
加了菌根类型之间的竞争, 同时促进了属于不同菌
根类型的植物之间的共存。
植物-真菌菌根系统本身和相互连接的菌丝网络
协同决定了宿主植物的功能特性, 从而决定了宿主植
物的个体生态。近年来人们越来越认识到MNs在养
分和水循环中的重要性, 及其反馈全球变化的潜力[128]。
4 讨论与展望
本文综述了AMF在菌根生物学和生态学方面
的最新进展。AMF是全球养分循环的主要驱动力,
在陆地生态系统中起着关键作用。AMF为植物提供
矿物质营养以及逆境条件下给予保护, 进而对种子
的传播、幼苗的建立、种间和种内的竞争、土壤生
态位的分化以及植物多样性产生特定的影响。研究
发现: 1)开展菌根真菌和PGPB双接种研究对改善
作物生长具有重要意义。2)获得残留成熟树木的
真菌异养植物
Mycoheterotroph
(MH)
宿主植物
Host plants
异种
Heterospecific
混合营养植物
Mixed vegetative plants
昆虫
Insect同种近缘
Conspecific kin
同种非亲缘
Conspecific non-kin
非菌根植物
Non-mycorrhizal
plants (NM)
不同种的菌根网络
Mycorrhizal networks of different species
图 3 菌根网络对植物间物质循环及信号传递的影响
Fig. 3 Effects of mycorrhizal networks on material circulation and signaling between plants
图中彩色线条表示不同种的菌根网络(红、蓝、绿)。箭头中蓝色箭头表示物质循环的方向, 红色箭头表示信号传递的方向, 黑色箭头表示昆
虫对植株的损伤。The colored lines in the figure indicate mycorrhizal networks of different species (red, blue, green). The blue arrows indicate the direction
of the material cycle; the red arrows indicate the direction in which the signal is transmitted; the black arrow indicates damage to the plant by insects.
第 11 期 储 薇等 : 丛枝菌根真菌 -植物 -根际微生物互作研究进展与展望 1715
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MNs和菌根对植物群落受到干扰后幼苗的建立十分
关键, 对于因立地退化、外来AM杂草入侵或气候
变化胁迫区域再造林至关重要。由于根系具有许多
以前被忽视的潜在基因变异, 许多科学家开始把根
系视为生产高产作物的核心, 并将注意力转向根系
以期提高作物产量, 并认为根系是第二次绿色革命
的关键[129]。然而, 这场地下革命仍处于初级阶段。
作物基因型、现实农艺实践、作物-AMF关联和作
物产量之间的关系较为复杂, 因此, 当科学提倡将
AMF用作可持续农业集约化的主要手段时, 就需要
强有力的系统农艺方法。
菌圈相互作用的新图景具有以前无法想象的复
杂性。其中不同的组合: 宿主植物-AMF-MHB可能
存在不同的相互作用, 并提供新的多功能效益, 改善
植物和真菌的性能。例如, MHB可以沿着菌丝移动
到相关的土壤(菌丝圈), 在那里它们可以提高养分的
有效性(例如溶P、固N和几丁质分解细菌)[130], 抑
制植物病原体(如铁载体和产生抗生素的细菌), 促进
植物生长(如产生IAA的细菌)等。为了解MHB的
不同组成是否决定了AMF分离株在传染性和效率
方面的不同性能, 破译MHB的关键代谢信号通路,
并阐明其作为菌根辅助菌的功能意义显得尤为重要。
接下来, 应该从表现最好的群落中分离单个菌株, 以
研究其功能意义, 并选择最佳的AMF-MHB组合来
用作生物肥料和生物增强剂。
其次, 植物和AMF之间的分子串扰才刚刚开始
被揭示, 与其他植物-微生物相互作用的知识[如根
瘤菌-豆科(Fabaceae)植物、疫霉-茄科(Solanaceae)
作物]相比明显滞后, 目前还不清楚哪些基因调控菌
根共生的建立和维持。因此, 探索植物与真菌分子
对话中的共生基因网络和掌握转录因子是理解植物
与真菌共存和菌根共生的关键因素。
另一个重大问题是将分子数据和代谢途径与生
态生理和生态过程联系起来, 例如获取营养、抵御
压力和疾病的保护。尽管AMF与植株共生已经表
现出良好的生产效益, 然而, 由于大多数科学文献报
道的研究都是在受控条件(生长室或温室、无菌基
质)下进行的, AMF在自然环境中的响应可能会发生
显著变化, 因为大量的生物和非生物胁迫会与这些
真菌相互作用, 并可能影响它们的性能。这使得评
估田间条件下AMF提高作物生产力的能力显得尤
为重要。
此外, 以真菌结构特别是孢子的形态特征为依
据仍是目前AMF菌种鉴定的主要依据[131], 但这种方
法很大程度上依赖于经验和资料的掌握。尽管分子
鉴定可以为其进行补充和完善, 获得各种菌根真菌
的个体基因组, 与植物根系相关的真菌群落的元基
因组也正在被揭示, 但完整的植物微生物群在很大
程度上是缺失的[132]。要了解菌根真菌与菌根网络的
其他成员之间的相互作用, 以及菌根如何与其他土
壤生物群相互作用来驱动生态系统的功能, 仍然是
一个重大挑战。测序技术和生物信息学的进步将有
可能解决这个问题。最后, 在全球环境变化的背景
下, 人类活动对菌根生长和功能的影响还没有得到
充分的理解, 仍需进一步探索。
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