陈凛｜食管胃结合部腺癌外科治疗的几个主要问题

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【引用本文】陈凛，许鑫鑫，鲁意迅，等．食管胃结合部腺癌外科治疗的几个主要问题[J/OL]．中华外科杂志，2022，60：网络预发表．

食管胃结合部腺癌外科治疗的几个主要问题

陈凛　许鑫鑫　鲁意迅　张珂诚

｛解放军总医院第一医学中心普通外科医学部｝

通信作者：陈凛，Email：[e-mail]

最新流行病学数据显示，我国胃癌的发病率及死亡率均居恶性肿瘤的第3位［1］，每年胃癌新发病例超过67万，死亡病例超过49万［2］。尽管近年来世界范围内胃癌的总体发病呈下降趋势，但是食管胃结合部腺癌（adenocarcinoma of esophagogastric junction，AEG）的发病率逐年攀升［3］。截至2019年，美国AEG发病率已由1973年的13.4/10万人年升至51.4/10万人年［4］；日本国立癌症中心的数据显示，AEG占进展期胃癌的比例也由1962年的2.3%升至2005年的10.0%［5］。四川大学华西医院的单中心回顾性研究数据显示，1988—2012年AEG占胃及远端食管癌的比例由22.3%升至35.7%［6］。AEG因其特殊的解剖位置、独特的淋巴结引流方式及不良预后受到越来越多的重视和关注。

一、AEG的分型与分期

目前，国际上常用的AEG分型为Siewert分型［7］和Nishi分型［8］，英国学者Dolan等［9］针对远端食管癌和“贲门癌”提出的Liver Pool分型较少使用。Siewert分型基于食管胃结合部（esophagogastric junction，EGJ）的解剖特点，包括3个亚型：Ⅰ型指肿瘤中心位于EGJ以上1~5 cm，并向下生长累及EGJ；Ⅱ型指肿瘤中心位于EGJ以上1 cm至以下2 cm，并累及EGJ；Ⅲ型指肿瘤中心位于EGJ以下2~5 cm，并向上生长累及EGJ。Nishi分型又称日本分型，将食管胃交界线上下2 cm的区域定义为食管胃结合部，并根据肿瘤中心与食管胃交界线的位置关系将AEG分为5型：E型，主要位于食管侧；EG型，偏于食管侧；E=G型，跨越EGJ；GE型，偏于胃侧；G型，主要位于胃侧。尽管Nishi分型提出时间较早，解剖分型也更细，但定义较复杂，且强调肿瘤所在部位及大小（肿瘤最大径≤4 cm），未进一步区分腺癌、鳞状细胞癌等病理学类型，并非指导外科治疗的最佳选择，在我国的使用受到一定限制。相比之下，Siewert分型对于AEG手术入路的选择具有较好的指导意义，临床应用也较为广泛。近年来，Siewert分型逐渐被国际胃癌协会和国际食管疾病学会的大多数学者接受。在进行AEG外科治疗时，NCCN 指南［10］及中国专家共识［11］均建议选择Siewert分型，NCCN指南还将术前常规进行Siewert分型写入AEG患者的临床诊疗流程。

准确的肿瘤分期对于患者的术前评估同样重要。长期以来，关于AEG分期的争论主要集中在将其归于食管癌还是胃癌。AJCC和UICC共同发布的第8版食管及食管胃结合部癌分期系统建议，肿瘤中心位于EGJ以下2 cm范围内且侵犯EGJ者，按食管癌进行分期；肿瘤中心位于EGJ以下2 cm以远，无论是否侵犯EGJ均按胃癌进行分期［12］。事实上，食管癌与胃癌在发病机制、组织学分类及特点等方面存在诸多差异，新版指南针对AEG归属的重新分类，能够更准确地反映AEG患者的真实预后，也符合精准医疗的未来趋势。

二、手术入路的选择

显然，AEG手术入路的选择应以尽可能实施肿瘤根治为目标。目前，学术界对Siewert Ⅰ型与Ⅲ型AEG的手术入路已基本达成共识，即Ⅰ型肿瘤主要位于远端食管，建议选择经胸手术入路；Ⅲ型肿瘤主要位于近端胃，建议选择经腹食管裂孔入路。Ⅱ型AEG的最佳手术入路尚存争议。

荷兰的一项随机对照试验中，220例Siewert Ⅰ型和Ⅱ型AEG患者分为经腹食管裂孔入路组96例和右侧经胸入路组103例，均按照规范行完整的淋巴结清扫；两组患者术后生活质量无差异，提示两种入路近期疗效相当［13］；随访数据显示，经腹食管裂孔入路和右侧经胸入路组5年生存率分别为34%和36%，Ⅱ型亚组两种入路的5年生存率分别为31%和27%，进一步证实经腹食管裂孔入路远期疗效安全可靠［14］。日本JCOG9502研究结果显示，左侧经胸入路组术后肺炎的发生率明显高于经腹食管裂孔入路组（13%比4%，P=0.048），术后5年总体生存率分别为37.9%和52.3%，10年随访结果与此类似；提示左侧经胸入路并未带来生存获益，反而增加了围手术期并发症［15］。Mariette等［16］认为，经胸入路和经腹食管裂孔入路均可用于Siewert Ⅱ型AEG，切除范围建议采用全胃切除联合部分食管切除、食管次全切除联合近端胃切除，但明确不推荐左侧经胸入路。

总体来说，经胸入路可以有效完成纵隔淋巴结清扫，并获得足够的食管切缘。右侧经胸入路清扫范围可涵盖胸上段食管旁淋巴结（第105组）、左右侧喉返神经淋巴结（第106recL/R组）、气管隆突下淋巴结（第107组）、胸中段食管旁淋巴结（第108组）、左右侧肺门淋巴结（第109L/R组）、胸下段食管旁淋巴结（第110组）、膈上淋巴结（第111组）、后纵隔淋巴结（第112组），左侧经胸入路清扫范围则包括气管隆突下淋巴结（第107组）、胸中段食管旁淋巴结（第108组）、左侧肺门淋巴结（第109L组）、胸下段食管旁淋巴结（第110组）、膈上淋巴结（第111组）和后纵隔淋巴结（第112 组）。其劣势则为手术创伤大，围手术期并发症多。经腹食管裂孔入路的优点是易于清扫腹腔淋巴结，手术创伤较小、并发症较少，手术时间短且术后恢复快。Wei等［17］通过Meta分析发现，相较于经胸入路，AEG患者经腹食管裂孔入路手术的住院时间更短，肺部并发症发生率和术后30 d内病死率更低。经腹食管裂孔入路也存在明显的不足，无法充分进行中上纵隔淋巴结清扫及高位食管离断，无法保证足够的食管切缘。Mine等［18］认为，AEG大体标本的近端切缘应≥2 cm，下纵隔的吻合也需要在保证安全的前提下进行。

Siewert Ⅱ型AEG最佳手术入路的选择，应综合考虑原发肿瘤、安全切缘、合理的淋巴结清扫范围等因素，经胸或经腹入路孰优孰劣目前存在较大分歧。多项临床研究结果显示，Siewert Ⅱ型 AEG患者并不能从经胸入路手术得到生存获益，围手术期并发症发生风险反而增加［18, 19］。因此，我们赞同《食管胃结合部腺癌外科治疗中国专家共识（2018年版）》中的推荐：Siewert Ⅱ型AEG，食管受侵长度<3 cm者首选经腹食管裂孔入路，≥3 cm者选择经上腹右胸入路［20］。此外，我中心牵头开展的比较经腹手术入路与胸腹联合入路治疗Siewert Ⅱ型AEG的多中心随机对照临床研究已启动（NCT04910789）［21］，目前已经进入患者招募阶段，期待为Siewert Ⅱ型AEG的治疗决策提供更多循证医学证据。

三、淋巴结清扫范围

不同于食管下段和胃上段肿瘤，AEG具有双向淋巴引流的特点，其淋巴结转移既可向下至胃周淋巴结，也可平行或向上至各纵隔淋巴结。AEG还可发生跳跃式淋巴结转移，如转移至左侧锁骨上淋巴结等。AEG纵隔淋巴结转移与Siewert分型密切相关，当肿瘤侵犯食管后，胸下段食管旁淋巴结（第110组）、膈上淋巴结（第111组）、后纵隔淋巴结（第112组）的转移风险会大大增加［22］。Siewert Ⅰ型及食管受侵范围较长的Ⅱ型患者，还应充分考虑中上纵隔淋巴结转移概率。腹腔淋巴结方面，AEG患者的贲门右（第1组）、贲门左（第2组）、胃小弯（第3组）和胃左动脉旁（第7组）淋巴结转移风险相对较高［23, 24, 25］。

Feith等［26］对1 602例AEG患者进行回顾性分析发现，Siewert Ⅰ型或食管受侵>3 cm的患者，下后纵隔和上纵隔淋巴结转移率分别为50%和15%；Ⅱ型患者的下纵隔淋巴结转移率超过10%，上纵隔淋巴结转移率仅约1%；Ⅲ型患者的下纵隔和上纵隔淋巴结转移率分别不足5%和1%。然而，由于大多数外科医师未对Siewert Ⅱ型、Ⅲ型AEG行上纵隔区域淋巴结清扫，因此该数据可能存在一定偏倚，应谨慎看待。

Kurokawa等［27］的多中心回顾性研究结果显示，病理T2~4期的Siewert Ⅱ型AEG患者，上纵隔和中纵隔总体淋巴结转移率和复发率分别为3.8%和7.0%；食管受侵范围>3 cm的Siewert Ⅱ型AEG患者，上纵隔及中纵隔淋巴结转移及复发率明显升高。日本一项回顾性研究纳入2 807例肿瘤最大径≤ 4 cm的AEG，结果显示肿瘤中心偏向食管一侧的T3~4期患者，胸下段食管旁淋巴结（第110组）转移率>10%，而膈上和后纵隔淋巴结（第111、112组）转移率<5%；当肿瘤中心偏向胃一侧时，下纵隔淋巴结转移率均<1%［25］。Kurokawa等［28］报告了一项多中心前瞻性研究的结果，EGJ 2.0 cm范围内cT2~4期AEG患者下纵隔胸下段食管旁淋巴结（第110组）转移率较高，如食管受侵范围>2 cm，胸下段食管旁淋巴结（第110组）转移率更高，而膈上和后纵隔淋巴结（第111、112组）转移率均<5%。因此，Siewert Ⅱ型AEG的下纵隔淋巴结清扫应以胸下段食管旁淋巴结（第110组）为主。

以上研究结果提示，Siewert Ⅰ型或食管受侵范围>3 cm的AEG患者，应参照中下段食管癌进行充分的纵隔淋巴结清扫。Siewert Ⅲ型患者，如无食管受侵则行纵隔淋巴结清扫的意义较小；有食管受侵者，应行胸下段食管旁和膈上淋巴结（第110、111组）清扫。Siewert Ⅱ型患者的纵隔淋巴结清扫范围尚存一定争议；我们认为，应在清扫下纵隔淋巴结的基础上，根据食管受累程度，适当选择中上纵隔淋巴结清扫。同时，我们也期待有更多基于我国患者数据的高级别循证医学证据，为制定合理的淋巴结清扫策略指明方向。

四、手术切除范围

AEG的手术切除范围需根据肿瘤Siewert分型、TNM分期、手术切缘冰冻病理学检查及患者一般情况等综合判断。通常认为，Siewert Ⅰ型AEG应行经胸食管次全切除+近端胃大部切除术，Ⅲ型可行全胃或近端胃切除术［16，20］。然而，Siewert Ⅱ型AEG应选择近端胃切除术还是全胃切除术尚未达成一致。

Yamashita等［25］认为，对于最大径<4 cm的EGJ癌，无需预防性行全胃切除及远端胃周围淋巴结清扫。数项回顾性研究结果显示，由于胃大弯沿网膜左和右血管淋巴结（第4sb、4d组）、幽门上和幽门下淋巴结（第5、6组）等远端胃周围淋巴结的转移率较低，Siewert Ⅱ型AEG无需行全胃切除［29, 30, 31］。Kurokawa等［28］通过前瞻性研究证实上述观点的同时，还提出EGJ上下2.0 cm范围内的胃鳞状细胞癌也无需行全胃切除，但如肿瘤最大径>6.0 cm，沿网膜右血管淋巴结（第4d组）、幽门上和幽门下淋巴结（第5、6组）中至少有一组的转移率会超过10%，此时需行全胃切除。Chen等［32］通过Meta分析发现，近端胃切除与全胃切除的5年生存率、复发率无明显差异，而近端胃切除后患者血清白蛋白水平优于全胃切除，且肠梗阻发生率更低。一项多中心研究结果显示，近端胃切除组消化道并发症（如腹泻、倾倒综合征等）发生率及严重程度均低于全胃切除组［33］。因此，从保留消化道功能来看，近端胃切除似乎优于全胃切除。尽管如此，受限于肿瘤根治切缘、胃食管反流及患者选择意愿等因素，近端胃切除术在实际应用中仍存在一定限制。

我们认为，对于AEG患者行近端胃切除还是全胃切除应视病情而定。基于我们的经验，对于肿瘤较小、分期较早的AEG患者通常考虑行近端胃切除。《Siewert Ⅱ型食管胃结合部腺癌腔镜手术治疗中国专家共识（2019版）》［11］中建议：如下切缘符合标准，即cT1期下切缘≥3 cm或≥cT2期下切缘≥5 cm，且残胃≥1/2，可行近端胃切除，除此之外，建议选择全胃切除。此外，Siewert Ⅱ型AEG在进行全胃切除时，应对食管远端切缘行术中冰冻病理学检查，如存在切缘阳性，可及时行补救性远端食管部分切除术［34］。

五、消化道重建方式

根据手术入路和切除范围的不同，AEG有多种消化道重建方式，需在尽可能维持正常解剖生理的前提下，综合考虑术后并发症发生率、营养状态及生活质量等进行选择。

近年来，腔镜技术快速发展，腹腔镜治疗进展期胃癌的安全性与可行性也得到证实［35］。腹腔镜的消化道重建可在小切口辅助和全腔镜下完成。Siewert Ⅰ型AEG的治疗通常在胸外科进行；Siewert Ⅱ型受到切缘阴性和淋巴结清扫的限制，吻合平面一般较高，应用圆形吻合器更有优势；Siewert Ⅲ型的切缘和吻合平面相对较低，除了常规的小切口辅助圆形吻合器外，也可选择全腔镜下的侧侧吻合、功能性端端吻合、π形吻合及T形吻合等直线形吻合方式［36］。对于腹腔镜技术应用较为娴熟的中心和团队，我们推荐可行全腔镜下的侧侧吻合。

对于行全胃切除的AEG患者，目前最常见且高效的消化道吻合方式为食管空肠Roux-en-Y吻合。Roux-en-Y吻合对食管下缘游离长度、肿瘤侵犯水平和Siewert分型的限制较小，适用于Siewert Ⅲ型和肿瘤侵犯范围相对较高的Siewert Ⅱ型患者［37］。Roux-en-Y吻合联合空肠储袋可以提高患者的远期生活质量也得到了随机对照研究结果的证实［38］。

AEG患者行近端胃切除后，多选择食管残胃吻合，但如何改善残胃吻合术后反流性食管炎等并发症，是目前的研究热点之一［39］。临床上对近端胃切除后的消化道重建方式进行了改良，主要有双通道吻合、管状胃食管吻合、side-overlap吻合、双肌瓣吻合及间置空肠吻合等。（1）双通道吻合：在《近端胃切除消化道重建中国专家共识（2020版）》中获得了91.7%的专家推荐率［40］；它适用于绝大多数近端胃切除术后的消化道重建，对残胃要求不高，糖耐量降低的胃癌患者可优先选择。研究者认为，双通道吻合为早期胃上部癌提供了一种集微创与改善术后生活质量于一体的方法，值得推广应用［41］。然而，该手术操作复杂、吻合口多、吻合口漏风险增加的不足也显而易见。（2）管状胃食管吻合和side-overlap吻合：在上述共识中亦有较高的专家推荐率［40］。管状胃食管吻合适用于肿瘤位置较高、食管切除范围较长的患者；side-overlap吻合则要求保留较长的腹段食管。（3）双肌瓣吻合：由日本学者上川康明于1998年提出，通过在食管-胃吻合口处构建一个单向阀门，实现良好的抗反流效果［42］；但对缝合技术要求较高，并可能继发吻合口狭窄。（4）间置空肠吻合：术式有多种亚型，但其原理均为在食管和残胃之间插入一段空肠，建立抗反流屏障。其优势在于较接近正常解剖生理，食物完全经十二指肠进入空肠；抗反流效果较好，摄入的食物量相对较高。然而，这类方法较为复杂，手术耗时长，术后可能继发排空障碍，应用受到一定限制。上述改良术式的术后并发症及患者远期生活质量，期待有更多的临床研究和随访调查。

六、总结与展望

尽管近年来AEG的外科治疗受到广泛关注，但仍缺乏较高质量的循证医学证据，尤其是基于我国AEG患者的多中心前瞻性临床研究。AEG分型中以Siewert分型的应用较为广泛，目前外科治疗的争议主要集中在Siewert Ⅱ型，其最佳治疗策略取决于食管和胃受累范围及相关淋巴回流方式。只有不断加深对AEG恶性生物学行为、转移复发规律的了解，持续进行AEG的基础及临床研究，获得更丰富的循证医学证据，才能切实帮助外科医师合理选择AEG肿瘤切除的手术入路及淋巴结清扫范围，提高患者在手术安全性、肿瘤根治性方面的获益，改善术后远期预后及生活质量。

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