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引用本文:邵鹏, 司呈帅, 曹月鹏, 周欣, 章旭, 李东正. 侧方淋巴结清扫术在低位直肠癌根治术中的可行性探讨（附20例报道）[J/OL]. 中华结直肠疾病电子杂志, 2023, 12(02): 167-171. DOI: 10.3877/cma.j.issn.2095-3224.2023.02.013 目的 探讨侧方淋巴结清扫在低位直肠癌手术中的意义以及结合本中心实际探究术前影像学数据用于评估侧方淋巴结是否转移的准确性。 方法 对南京医科大学附属肿瘤医院术前影像学检查高度怀疑侧方淋巴结有转移的患者行侧方淋巴结清扫术，并对术后病理为阴性可能的原因进行分析。 结果 侧方淋巴结无转移，瘤旁及系膜淋巴结转移率为70%，其中高分化腺癌淋巴结转移率为30%，中低分化腺癌淋巴结转移率为85.7%。 结论 术前仅凭影像学评估淋巴结的大小及形态来诊断侧方淋巴结是否转移进而指导手术清扫相对困难，其准确性有待商榷；侧方淋巴结转移的发生率很低，低位直肠癌患者实施侧方淋巴结清扫术应当慎之又慎，术前除对患者进行全面的影像学评估外，还应充分了解患者的既往病史等情况，必要时需进行多学科会诊（MDT）决定手术方案。 众多临床研究证实，全直肠系膜切除术（total mesorectal excision，TME）大大降低了直肠癌患者术后的复发率，现已被公认为是进展期直肠癌尤其是中低位直肠癌的标准手术方式［1］，在标准根治术中，淋巴结的清扫范围是手术的关键，与患者的预后密切相关。对于腹膜返折以下的直肠癌，除了经典的上方淋巴结转移途径外，侧方淋巴结转移是一条重要的淋巴结转移途径，也是盆腔复发的最主要原因之一；由于侧方淋巴结位置较深，手术创伤大，血管分布复杂，排尿功能及性功能障碍等术后并发症较多，中西方外科学者对于侧方淋巴结是否需要清扫、如何清扫、以及术前如何精确评估侧方淋巴结是否转移这些问题存在较大争议，日本学者认为对于T3~T4期的中低位直肠癌患者，无论术前是否可疑侧方淋巴结转移，是否行新辅助治疗，均应行预防性侧方淋巴结清扫［2, 3］，我国的外科专家共识建议对影像学侧方无可见淋巴结或淋巴结未达临床疑诊标准的患者，不推荐常规行预防性侧方淋巴结清扫，对符合临床诊断标准的侧方淋巴结转移患者，应常规采用新辅助放化疗联合侧方淋巴结清扫的策略［4］。尽管侧方淋巴结转移有一定的规律可循，但是目前仍然缺乏有效的技术手段在术前或术中精确诊断淋巴结的转移情况，增强CT与MRI是术前评估侧方淋巴结转移的主要工具，主要是通过影像学评估淋巴结的大小，淋巴结的内部信号特征以及边界情况继而判定其是否转移［5］，结合本中心近年来常规开展的低位直肠癌侧方淋巴结清扫病例，我们发现影像学评估侧方淋巴结转移的准确性仍有待商榷，现报告如下。 资料与方法 一、一般资料回顾自2017年1月至2022年1月期间在江苏省肿瘤医院行中低位直肠癌根治术患者20例，年龄42~68岁，男性16例，女性4例，其中单纯直肠前切除术5例，直肠前切除 预防性造口术7例，腹会阴直肠切除术8例，肿瘤下缘距离肛门缘位置最低为1 cm，最高为距肛门缘8 cm。20例术前影像学均提示一侧侧方淋巴结明显肿大（短径大于1 cm）（见
图1 术前影像学评估肿大淋巴结。1A：CT评估侧方淋巴结肿大；1B：MRI评估侧方淋巴结肿大
图2 术后标本。2A：肿瘤大体标本；2B：侧方淋巴结标本 二、手术操作1. 肛门的保留：根据术前影像学及术中探查肿瘤肠壁浸润深度、肿瘤下缘距离肛门缘的距离决定行低位前切除或超低位前切除术 预防性回肠造口术，否则行腹会阴联合切除术，不强调特意保留肛门。 2. 淋巴结清扫范围：（1）清除肠系膜下动脉根部淋巴结后切断肠系膜下动脉根部，保留降结肠及部分乙状结肠的边缘动脉弓以保证吻合口供血。（2）对患侧髂总血管、髂内外血管周围淋巴结（包括闭孔神经周围的淋巴结）进行清扫。术中尽最大程度清除肿瘤并保留下腹下神经及盆丛神经，从而保护储尿，排尿及性功能。 三、统计学分析采用SPSS20.0统计软件进行分析，本文采用描述性统计，计数资料以例（%）表示。结果 一、病理学资料高分化腺癌13例，中低分化腺癌7例。肿瘤侵犯固有肌层9例，肿瘤侵犯肠壁全层11例。瘤旁及系膜淋巴结转移14例，无淋巴结转移6例。远侧及近侧端切缘均无肿瘤累及，脉管及神经侵犯12例。见
二、淋巴结转移情况20例患者共取侧方淋巴结90枚，无转移，瘤旁淋巴结272枚，共14例患者发生转移，转移率为70%，其中高分化腺癌淋巴结转移率为30%，中低分化腺癌转移率为85.7%。见 三、手术并发症1. 排尿障碍：本组2例（10%）出现术后排尿困难，经过重置尿管，膀胱功能训练2~3个月后排尿功能恢复。 2. 性功能障碍：本组3例术后短时间性欲低下，特别是行腹会阴直肠联合切除术的患者，均于1月内逐渐恢复。 3. 其他并发症：与同期未行侧方淋巴结清扫术的患者相比，手术时间延长约1小时，引流管拔除时间，术后恢复时间无明显延长，术中出血量未见明显增加，术后首次通气时间无明显延长。 讨论 直肠全系膜切除的应用使得直肠癌的外科治疗取得了突破性的成果，直肠癌患者术后5年生存率由原来的不足30%上升到了如今的55%~69%。然而，即使经过了全系膜切除，术前或术后辅助放化疗等综合手段治疗后，直肠癌患者仍然有8%~15%的局部复发率［6, 7］，这其中侧方淋巴结的残留导致的盆腔局部复发是不得不重视的因素，据最新文献报道，有侧方淋巴结转移的患者复发率达25%~45%，五年生存率低于40%［8, 9］。 自100多年前侧方淋巴结的概念提出以来，对于其发生转移的机制以及治疗一直争议不休，日本外科医师认为，侧方淋巴结转移是直肠癌复发的重要因素之一，清扫侧方淋巴结可以显著提高患者的五年生存率［10］，因而各版大肠癌规约均规定肿瘤下缘位于腹膜返折以下，浸润超过固有肌层，无论侧方有无淋巴结肿大，均需行侧方淋巴结清扫［11］，西方学者多认为侧方淋巴结应属于远处转移淋巴结范畴，一旦转移已属晚期，且转移率并不高［12, 13］，清扫与否并不能很好的改变患者的预后，相反侧方清扫创伤大，手术较长，并发症多，常影响泌尿和生殖系统功能，严重影响患者的生活质量，况且通过术前术后放化疗也可达到与侧方清扫术同样的效果［14］，因此我们认为掌握好手术指征，根据术前CT、MRI的影像学评估有选择的对患者进行侧方淋巴结清扫很有必要，这也与部分日本学者的观点一致，建议影像学侧方淋巴结短径≥5 mm，MRI诊断环周切缘＜1 mm均行侧方淋巴结清扫，术后病理结果提示盆腔侧方淋巴结阳性率为75%［15］，Kim等［16］对侧方淋巴结清扫的患者放化疗前淋巴结直径进行测量发现侧方淋巴结短径＞8 mm，术后病理结果有64.5%的阳性率，也有报道认为术前再进行一次侧方淋巴结短径评估，若淋巴结短径＞5 mm，则术后病理的阳性率将大幅增高，目前影像学诊断淋巴结转移指导手术清扫仍然主要依据淋巴结的大小、内部信号特征以及边界，我们术前CT及磁共振提示患侧侧方淋巴结短径大于1 cm，部分淋巴结到了2.5 cm，术中甚至发现了融合成团的巨大淋巴结，但术后病理仍提示未发现转移，提示淋巴结的大小并不能作为侧方淋巴结良恶性判定的指标，这与Brown团队［17］的观点相吻合，他在手术标本中发现有23%的淋巴结CT或MRI并未发现，在102个3 mm以下的侧方淋巴结中，只有2个是转移；此外，本团队请病理科医师重新调取了侧方淋巴结的切片进行了研究，发现淋巴结的增大为反应性的增生所导致的，淋巴结内充满了类似胶冻样的物质，说明淋巴结肿大为慢性炎症引起；20例患者均未行放化疗治疗，因此我们高度怀疑本研究中的侧方淋巴结肿大可能和患者本身的免疫状态相关，由于肿瘤的存在刺激了侧方淋巴结免疫应答，从而使淋巴结反应性的增大，但为何只有侧方淋巴结增大，而其余淋巴结并未明显增大，可能与其特有的淋巴引流途径有关，具体机制尚需进一步研究证实。此外，追溯既往病史，20例患者中有一例患者在数年前罹患附睾结核，经抗结核药物治疗后痊愈，有一例患者近期患有足癣，这些长期存在于患者体内的慢性疾病也可能是导致其侧方淋巴结肿大的一个关键因素，因此术前详细询问相关病史尤为重要。本中心20例患者中最终病理明确为高分化腺癌的有13例，占所有患者的65%，诸多文献报道［18, 19, 20］肿瘤的病理类型以及分化程度是影响侧方淋巴结转移的独立危险因素，高分化管状腺癌本身属于相对较惰性的细胞类型，预后相对较好，不易发生远处转移，故侧方淋巴结转移不多见。 综上所述，淋巴结转移是直肠癌术后影响生存期的一个重要因素，系膜淋巴结清扫已成为常规手术方式，但对于侧方淋巴结清扫，仍有争议，对于确定存在侧方淋巴结转移的患者，扩大的淋巴清扫非常必要，但术前确定侧方淋巴结是否转移目前是一个难题，国际上并无统一的标准，因此本团队认为：（1）术前仅凭影像学评估淋巴结的大小及形态来诊断侧方淋巴结是否转移进而指导手术清扫相对困难，其准确性有待商榷，本中心的样本量过小，需后期扩大样本量加以验证；（2）侧方淋巴结转移的发生率很低，将侧方淋巴结作为直肠癌患者的常规手术不合理；（3）侧方淋巴结肿大可能与患者本身的免疫状态有关，可以对患者的相关免疫指标进行采集并进一步研究；（4）肿瘤的病理类型以及分化程度与侧方淋巴结的转移率高度相关，可以对是否行清扫提供一定的参考；另还要关注侧方淋巴结肿大的患者既往是否患有如足癣、生殖系统结核等慢性疾病，这类患者的侧方淋巴结肿大往往是由于长期的慢性炎性刺激引起而非肿瘤所致，避免过度手术治疗；（5）我们中心主张对于中低位进展期直肠癌患者在术前新辅助放化疗和全直肠系膜切除手术的基础上实施选择性侧方淋巴结清扫。在新辅助治疗期间及结束时充分评估盆壁淋巴结肿大的变化情况，当盆壁淋巴结仍可疑阳性时，行全系膜切除 侧方淋巴结清扫术。对于新辅助放化疗前盆壁淋巴结阳性患者后续实行全系膜切除 侧方淋巴结清扫治疗，以MRI，CT等影像学作为诊断盆壁淋巴结的主要手段，结合淋巴结短径、长短径比、形态和信号，必要时行PET-CT检查。当新辅助化疗前阳性，治疗后退缩比例小于60%的患者行全直肠系膜切除 侧方淋巴结清扫治疗。 |
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