中国生态农业学报 (中英文) ?2024年3月 ?第?32?卷 ?第?3?期
Chinese?Journal?of?Eco-Agriculture,?Mar.?2024,?32(3):?369?379
DOI: 10.12357/cjea.20230297
冯振, 郑春燕, 薄玉琨, 李烨华, 朱峰. 基于转录组和代谢组探究植物应答干旱和植食性昆虫的研究进展[J]. 中国生态农
业学报 (中英文), 2024, 32(3): 369?379
FENG Z, ZHENG C Y, BO Y K, LI Y H, ZHU F. Advances in transcriptomics- and metabolomics-based exploration of plant
responses to drought and herbivorous insects[J]. Chinese Journal of Eco-Agriculture, 2024, 32(3): 369?379
基于转录组和代谢组探究植物应答干旱和植食性昆虫
的研究进展
冯 振1,2, 郑春燕1, 薄玉琨1, 李烨华3, 朱 峰1
(1. 河北省土壤生态学重点实验室/中国科学院农业水资源重点实验室/中国科学院遗传与发育生物学研究所农业资源研究中心
石家庄 050022; 2. 中国科学院大学 北京 100049; 3. 江苏省农业科学院 南京 210014)
摘 要: 胁 迫 是 制 约 植 物 生 长 发 育 的 重 要 环 境 因 素, 植 物 应 对 不 同 胁 迫 的 反 应 是 复 杂 多 样 的 。 在 面 临 生 物 胁 迫 和 非
生 物 胁 迫 时, 植 物 主 要 通 过 重 新 分 配 调 整 一 系 列 的 转 录 调 控 网 络 以 及 代 谢 网 络 来 维 持 平 衡, 以 致 在 转 录 及 代 谢 水 平
上 都 会 发 生 变 化 。 随 着 组 学 技 术 的 发 展, 转 录 组 学 和 代 谢 组 学 作 为 新 兴 学 科 被 广 泛 应 用 于 植 物 抗 逆 相 关 研 究 中, 进
而 从 转 录 和 代 谢 水 平 上 揭 示 植 物 响 应 逆 境 胁 迫 的 机 制 。 植 物 生 长 过 程 中 面 临 的 多 种 胁 迫, 其 中 干 旱 和 虫 害 尤 为 严
重, 给 我 国 农 业 生 产 造 成 巨 大 损 失 。 本 文 针 对 植 物 在 干 旱 、 植 食 性 昆 虫 以 及 双 重 胁 迫 下 的 转 录 和 代 谢 调 控 机 制 相
关 研 究 进 行 了 综 述, 发 现 在 干 旱 胁 迫 下 植 物 通 过 调 控 合 成 脱 落 酸 、 脯 氨 酸 以 及 光 合 作 用 中 间 体 相 关 基 因 表 达 及 其
代 谢 物 合 成 来 抵 御 胁 迫, 在 植 食 性 昆 虫 胁 迫 下 植 物 通 过 调 控 茉 莉 酸 、 水 杨 酸 以 及 黄 酮 类 等 物 质 相 关 基 因 的 表 达 及
其 代 谢 物 合 成 进 行 响 应, 在 双 重 胁 迫 下 植 物 通 过 调 控 激 素 相 互 作 用 以 及 一 些 次 生 代 谢 物 的 产 生 来 影 响 干 旱 胁 迫 下
植 物 的 抗 虫 性 。 通 过 探 讨 植 物 在 逆 境 胁 迫 下 转 录 和 代 谢 差 异 及 其 关 键 调 控 因 子 的 变 化, 可 以 为 培 育 耐 受 逆 境 胁 迫
的品种, 提高农作物产量提供理论依据和参考。
关键词: 干旱; 植食性昆虫; 植物激素; 次级代谢物; 生长权衡
中图分类号: Q943; Q945
Advances in transcriptomics- and metabolomics-based exploration of plant
responses to drought and herbivorous insects
FENG Zhen1,2, ZHENG Chunyan1, BO Yukun1, LI Yehua3, ZHU Feng1
(1. Hebei Key Laboratory of Soil Ecology / Key Laboratory of Agricultural Water Resources, Chinese Academy of Sciences / Center for Ag-
ricultural Resources Research, Institute of Genetics and Developmental Biology, Chinese Academy of Sciences, Shijiazhuang 050022, China;
2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China; 3. Jiangsu Academy of Agricultural Sciences, Nanjing 210014,
China)
国家重点研发计划青年科学家项目(2021YFD1900200)、国家重点研发计划项目(2022YFF1302801, 2022YFD1900301)、中国科学院战略性
先导科技专项(XDA26040103)、张家口市重点研发计划“揭榜挂帅”技术攻关类项目(2022J001)和中国科学院“百人计划”资助
通信作者: 朱峰, 主要从事植物介导地上地下互作机制研究。E-mail: zhufeng@sjziam.ac.cn
冯振, 主要从事植物介导地上地下互作机制研究。E-mail: fengzhen20@mails.ucas.ac.cn
收稿日期: 2023-05-27 接受日期: 2023-11-09
This study was supported by the Young Scientists Project of National Key Research and Development Program of China (2021YFD1900200), the Na-
tional Key Research and Development Program of China (2022YFF1302801, 2022YFD1900301), the Strategic Priority Research Program of Chinese
Academy of Sciences (XDA26040103), the Special Key Grant Project of Technology Research and Development of Zhangjiakou City (“Take-and-
Lead” Program) (2022J001) and the “100 Talents Project” of Chinese Academy of Sciences.
Corresponding author, E-mail: zhufeng@sjziam.ac.cn
Received May 27, 2023; accepted Nov. 9, 2023
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Abstract: Stress is an important environmental factor that restricts plant growth and development. Plant responses and adaptations to
different stresses are complex and diverse. Under biotic and abiotic stresses, plants maintain homeostasis mainly by reallocating and
adjusting a series of transcriptional regulatory networks and metabolic networks, resulting in changes at both the transcriptional and
metabolic levels. With the development of omics techniques, transcriptomics, and metabolomics are widely used as emerging discip-
lines for studying plant adaptations to various stresses, which can aid in elucidating the molecular mechanisms of plant responses to
stress at the transcriptional and metabolic levels. Among the various stresses that plants face, drought, and insect pests are particu-
larly severe, causing significant losses in agricultural production. In this review, we summarize the transcriptional and metabolic regu-
latory mechanisms of plants under single drought stress, insect herbivory stress, or dual drought and insect herbivory stresses. Plants
respond to drought stress by regulating the expression of genes related to the synthesis of abscisic acid, proline, photosynthetic inter-
mediates, and their metabolites. Moreover, plants respond to phytophagous insect attacks by regulating the expression of genes parti-
cipating in the synthesis of jasmonic acid, salicylic acid, flavonoids, and their metabolites. Under dual stresses, plants regulate hor-
mone interactions and the production of secondary metabolites to reinforce resistance against herbivory under drought stress. Explor-
ing transcriptional and metabolic differences and their key regulatory factors in plant adaptations to adverse stress can provide a theor-
etical basis and reference for breeding varieties tolerant to adverse stress and with improved crop yields.
Keywords: Drought; Phytophagous insects; Phytohormone; Secondary metabolites; Growth-defense trade-offs
近年来, 多种复杂环境的不断变化使植物生长 产量具有重要意义。
面临严峻挑战, 制约着全球范围内的农业发展。环
1 植物对干旱的响应
境中不利于植物生长, 导致植物体内生理结构遭到
干旱胁迫对植物的伤害直接体现在植物的形态
破坏、功能改变甚至丧失的因素被称为胁迫[1]。植
上, 形成不可逆的损伤, 而形态上的损伤往往滞后于
物在生长过程中面临的胁迫包括生物胁迫(植食性
植物体内生理生化反应的变化。当受到干旱胁迫时,
昆虫取食、病原体侵染等)与非生物胁迫(干旱、高
植物细胞通过G蛋白偶联受体、蛋白激酶类受体等
低温、盐碱等)[2]。研究植物应答逆境胁迫的响应及
感知并接收信号, 产生细胞内第二信使如Ca2+、活性
其内在机制, 可以为培育逆境耐受品种提供理论指
氧(ROS)以及磷酸盐等来调控蛋白激酶的活性, 然
导。近年来因生物入侵以及不合理利用资源等因素
后调控下游蛋白磷酸化并激活一系列转录因子进而
的影响, 虫害逐渐成为草原上发生频次最高、危害最
调控相关基因的表达, 最终促进体内相关代谢物的
为严重的生物灾害之一, 严重影响到我国农牧业的
产生, 提高植物在干旱环境下的适应性[7-8]。干旱信
发展[3]。干旱是一种世界性的农业灾害, 世界上大约
号通过ROS在植物中进行传导, 然而ROS的产生和
1/3的陆地面积都处于干旱和半干旱, 而其他大多数陆
去除之间的不平衡会导致植物在干旱胁迫下的氧化
地地区也经常发生周期性干旱[4], 干旱灾害造成的经
应激, 过多的ROS会使植物核酸、蛋白质以及脂质
济损失占全部气象灾害造成的经济损失的半数以上。
遭到破坏, 从而改变膜的固有特性, 最终导致细胞死
在逆境胁迫下, 植物必须根据所处的环境对体
亡[9]。植物激素是植物响应环境胁迫的重要调节因
内基因的表达以及代谢物的水平做出相应的调整,
子, 其中脱落酸(ABA)被认为是植物适应干旱的关
以适应这种不利环境。植物通过改变基因的表达模
键激素, ABA相关基因的激活会促进植物叶片气孔
式造成蛋白质定性和定量的变化, 进而影响到体内
闭合, 从而减少水分流失[10]。干旱胁迫还会影响植物
代谢和防御途径的调节。目前, 转录组和代谢组已
的能量代谢, 对植物的呼吸作用和光合作用造成消
经被广泛应用到植物的抗逆基因以及代谢物的挖掘
极影响, 导致植物生长减缓和产量降低。
中。转录组揭示了暴露于各种环境胁迫下植物基因
ROS是植物代谢过程中产生的, 高浓度的ROS
的表达水平的变化[5]。代谢组可以定性和定量分析
对细胞有害, 为了维持细胞的稳定性, 植物体会产生
生物体、组织或者细胞在一定时间内的所有小分子
一些抗氧化剂来及时清除多余的ROS[11]。干旱胁迫
代谢[6]。转录组和代谢组为植物适应环境胁迫提供
了完整的信息, 这些信息可以用来改善一些经济作 下, 大豆(Glycine max)幼苗中的差异基因和代谢物
物的适应性, 更加快速地推进植物育种, 从而有利于 主要涉及苯丙烷类以及类黄酮和木质素合成, 其体
培育具有更强抗性的新一代作物。因此, 加强植物 内编码黄烷酮3-羟化酶(F3H)以及类黄酮糖基转移
响应生物与非生物胁迫的机制研究以及抗逆基因与 酶的基因显著上调。黄酮类化合物的酚羟基和甲氧
代谢物的挖掘, 对提升作物环境适应性和提高作物 基的官能团赋予了黄酮及其同源物很强的抗氧化活
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性[12], 可以帮助植物去除体内多余的ROS[13]。干旱胁 关键基因P5C显著上调[19]。植物通过提高黄酮类物
迫下的大麦(Hordeum vulgare)也积累了大量的类黄 质以及Pro的生物合成清除过多的ROS来保护细胞
酮物质, 比如奈酚、儿茶素和染料木黄酮, 帮助大麦 膜系统, 调节细胞内外的渗透势来维持细胞正常的
抵御干旱胁迫[14]。由于干旱条件下ROS的累积会破 吸水能力进而缓解干旱对植株的伤害。
坏植物叶片细胞膜渗透性并显著降低叶片含水量, ABA是一种重要的促进信号转导的有机物和抑
进而影响植物体内的渗透调节, 所以植物通过调控 制性生长激素, 可调节植物的生长发育以响应干旱
渗透保护剂的生物合成来维持体内的水分变化, 例 胁迫。干旱前后的白刺花(Sophora davidii)叶片中的
如碳水化合物和脯氨酸(Pro)。Pro作为植物体内一 差异基因主要作用于ABA信号传导、苯丙氨酸代
种重要的渗透调节物, 主要与保护植物体内生物大 谢和类胡萝卜素生物合成, 从而导致ABA以及苯丙
分子和渗透调节相关[15]。?1-吡咯啉-5-羧酸合成酶 氨酸含量上调 [20]。在ABA信号通路中, 参与合成
(P5CS)是Pro生物合成中的限速酶[16-17]。干旱条件 ABA的9-顺式-环氧类胡萝卜素双加氧酶(NCED)的
下紫花苜蓿(Medicago sativa)通过上调编码Pro合成 基因在干旱下显著上调, NCED是ABA合成的主要
关键酶(P5CS)基因并同时抑制编码脯氨酸降解酶 限速因子, 其表达通常是在植物处于不利的条件下
(脯氨酸脱氢酶)基因来控制Pro的产生和积累, 紫花 上调以用来加速ABA的合成[21]。ABA的传导过程
苜蓿在叶和根中积累Pro、葡萄糖以及一些水溶性 首 先 被 包 含 Pyrabactin (PYR)、 蛋 白 磷 酸 酶 2C
小分子来响应干旱[18]。干旱胁迫下的油菜(Brassica (PP2C)和蔗糖非发酵-1-相关蛋白激酶2 (SnRK2)的
napus)叶片中的差异基因主要作用于渗透应激、氧 受体复合物所感知。相关研究发现, 植物体内编码
化应激和碳水化合物的合成, 在干旱后, 棉子糖和 ABA受体的PYR家族基因和PP2C的基因在干旱胁
Pro含量都显著增加, 同时, 研究发现合成Pro前体的 迫下调, 表明PP2C负调节ABA信号转导 [22](图1)。
代谢物 基因 干旱 植食性昆虫
Metabolite Gene Drought Phytophagous insect
合成类黄酮
Synthetic
F3H ↑
基因 代谢物
flavonoid
Gene Metabolite
积累 Pro
P5CS ↑
木质素、类黄酮合成
Accumulate Pro
HCT/CHS↓
Lignin and flavonoid
ABA 合成 synthesis
NCED ↑
Synthetic ABA
抗氧化性 水分维持
JA/MeJA 合成
FAD/LOX ↑
Anti-oxidation Water maintenance
ABA 转导 PP2C ↓
JA/MeJA synthesis
SnRK2 ↑
ABA transduction
植物激素 能量代谢
Phytohormones Energy metabolism
SA 合成
光合作用减弱
NPR1/TGA↑
SA synthesis
Reduced PS Ⅰ/PS Ⅱ ↓
photosynthesis
光合作用减弱
光合基因↓
抑制 TCA
IDH/MDH ↓
Reduced
Photosynthetic
TCA inhibition
photosynthesis
genes
增强 EMP
HK/PFK ↑
Enhanced EMP
图 1 植物对干旱和植食性昆虫的响应模型
Fig. 1 Model of plant responses to drought and phytophagous insect
F3H为黄烷酮3-羟化酶基因, P5CS为吡咯啉-5-羧酸合成酶基因, NCED为9-顺式-环氧类胡萝卜素双加氧酶基因, PP2C为蛋白磷酸酶2C基
因, SnRK2为蔗糖非发酵-1-相关蛋白激酶2基因, PSⅠ为捕光复合体Ⅰ, PSⅡ为捕光复合体Ⅱ, IDH为异柠檬酸脱氢酶基因, MDH为苹果酸脱氢酶
基因, HK为己糖激酶基因, PFK为6-磷酸果糖激酶基因, HCT为羟基肉桂酰基转移酶基因, CHS为查尔酮合酶基因, FAD为脂肪酸去饱和酶基因,
LOX为脂氧合酶基因, NPR1为病程相关基因非表达子, TGA为TGACG模体结合的转录因子; Pro为脯氨酸, ABA为脱落酸, TCA为三羧酸循环,
EMP为糖酵解, JA为茉莉酸, MeJA为茉莉酸甲酯, SA为水杨酸; 向上箭头代表表达量上调, 向下箭头代表表达量下调。F3H is flavanone 3-hy-
droxylase gene, P5CS is pyrroline-5-carboxylate synthase gene, NCED is 9-cis-epoxycarotenoid dioxygenase gene, PP2C is protein phosphatase 2C gene,
SnRK2 is sucrose non-fermentable-1-associated protein kinase 2 gene, PSⅠ is light trapping complex Ⅰ, PSⅡ is light trapping complex Ⅱ, IDH is isocitrate
dehydrogenase gene, MDH is malate dehydrogenase gene, HK is hexokinase gene, PFK is 6-phosphofructokinase gene, HCT is hydroxycinnamoyl transferase
gene, CHS is chalcone synthase gene, FAD is fatty acid desaturase gene, LOX is lipoxygenase gene, NPR1 is nonexpressor of pathogenesis-related genes 1, and
TGA is TGACG-binding factors; Pro is proline, ABA is abscisic acid, TCA is tricarboxylic acid cycle, EMP is glycolysis, JA is jasmonic acid, MeJA is methyl
jasmonate, SA is salicylic acid. Upward arrows represent up-regulated expression, downward arrows represent down-regulated expression.
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除此之外, 芝麻(Linum usitatissimum)在干旱处理后, 昆虫取食前就存在的、能够阻碍昆虫取食的物理和
其叶片中编码NCED的基因以及参与ABA依赖途 化学因子, 如植物表面的蜡质、腺体和刺等形成机
径的应答元件结合因子(ABF)和脱水响应元件结合 械屏障来阻止植食性昆虫的取食, 以及体内的化学
因子(如多酚、芥子油苷等)来影响植食性昆虫的取
蛋白2 (DREB2s)显著上调, 当ABF被磷酸化以后可
食和生长发育。诱导性防御是植物在被植食性昆虫
以结合ABA响应的顺式作用元件, 进而激活下游抗
攻击后激活的一种防御机制, 植物通过产生有毒的
旱基因的表达[23]。因此, ABA在植物干旱胁迫响应
次生化合物来杀死昆虫, 或产生防御性蛋白来降低
中发挥着重要作用, 通过大幅度增加植物体内ABA
植食性昆虫取食植物后的消化能力, 或者改变自身
含量, 促使植物发生生理生化反应以适应干旱环境。
的营养状况从而减轻植食性昆虫对植物的伤害[28]。
干旱胁迫会影响植物的能量代谢, 通过对稷
在物质基础上, 两种防御机制具有一致性, 都涉及到
(Panicum miliaceum)进行干旱处理分析发现, 其叶片
植物的形态、营养质量以及次级代谢物的改变。许
中差异基因富集在淀粉和蔗糖代谢以及丙酮酸代谢,
多研究表明, 虽然机械损伤和昆虫取食都会导致植
差异代谢物主要与柠檬酸循环、氧化磷酸化和乙醛
物组织损伤, 但植物仍旧可以区分昆虫取食和机械
酸代谢相关[24]。己糖激酶(HK)和6-磷酸果糖激酶
损伤, 从而迅速部署相关的防御化合物。植物诱导
(PFK)是糖酵解的限速酶, 其含量在干旱下出现显著
性防御部分是由对来自昆虫激发子的直接感知引发
上调, 而作为三羧酸(TCA)的关键酶的异柠檬酸脱
的, 然而目前已知的与昆虫取食相关的激发子很少,
氢酶(IDH)和苹果酸脱氢酶(MDH)下调表达, 表明
脂肪酸-氨基酸缀合物(FAC)是目前已知的研究最多
稷在干旱胁迫下糖酵解增强, TCA受到抑制。同样,
的一类激发子。玉米和烟草(Nicotiana attenuata)通
在受到干旱胁迫的芝麻叶片中也发现TCA循环中间
过直接感知昆虫口腔分泌物(oral secretion, OS)中存
体(柠檬酸、苹果酸和延胡索酸等)含量显著减少,
在的FAC来响应昆虫的攻击[29-31]。除了FAC之外,
说明TCA循环过程受到了抑制[23]。玉米(Zea mays)
昆虫OS中还发现了其他几种类型的激发子, 例如
在干旱胁迫下产生大量的花青素, 花青素的积累可
Inception来源于叶绿体ATP合酶γ亚基的蛋白水解
以维持叶片更高的抗氧化水平, 并在玉米光捕获和
产物, 通过诱导挥发性苯丙烷和蛋白酶抑制剂防御
能量利用之间提供较好的平衡[25]。在高粱(Sorghum
来介导植物对食草动物的感知。草地贪夜蛾(Spod-
bicolor)中, 许多关于叶绿素生物合成的基因显著下
optera frugiperda)取食豇豆(Vigna unguiculata)后, 诱
调进而导致光反应和碳固定减弱, 其中捕光复合体
导豇豆叶片中叶绿体ATP合酶γ亚基蛋白并产生
Ⅰ和Ⅱ的多肽亚基的基因表达下调, 导致光合产物
Inception, 随后激活了豇豆体内乙烯(ethylene, ET)、
的减少[26]。蔗糖作为植物中能量转导的关键分子和
茉 莉酸 (jasmonic acid, JA)和 水 杨酸 (salicylic acid,
细胞代谢调节剂, 在植物抗旱中发挥着重要作用, 淀
SA)等防御通路, 进而启动植物对昆虫的响应[32]; 蚱
粉和蔗糖的代谢可以通过编码淀粉降解酶的基因使
蜢取食玉米幼苗后释放的Caeliferins可以诱导玉米
淀粉酶水解淀粉转化为葡萄糖、麦芽糖和其他低聚
幼苗中挥发性萜烯的产生, 从而引起植物的直接防
糖, 从而使叶片在干旱胁迫下维持较高膨胀压力和
御[33]。β-糖苷酶(β-glucosidase)是在大菜粉蝶(Pieris
含水量。
brassicae)口腔中鉴定出的一种植物挥发物诱导因
由此可见, 植物应对干旱胁迫是一个复杂的过
子, 能够诱导结球甘蓝(Brassica oleracea)释放出吸
程, 主要是通过上调编码类黄酮合成相关基因来增
引寄生虫的挥发物, 从而起到保护自身的作用[34]。植
加植物体内类黄酮物质的含量, 进而降低干旱引起
物的防御反应可能是对植食性昆虫取食所造成的机
的过多的ROS造成的损伤; 通过上调P5CS等相关
械损伤和产生的OS进行综合识别的结果。植物防
基因的表达提高Pro的含量, 以此调节细胞渗透平衡;
御植食性昆虫的攻击是一个动态的、多维的过程,
通过增加ABA含量来调节气孔的关闭减少水分蒸
首先触发信号转导途径, 这些信号传导途径主要包
发; 降低光合作用以及增加淀粉和蔗糖分解代谢等
括膜电位去极化、钙信号传导、ROS产生和蛋白质
来帮助植物抵御干旱 。
磷酸化; 其次在动态的防御过程中, 植物激素信号网
2 植物对植食性昆虫的响应
络将感知早期信号事件与转录重组以及诱导防御联
植物对植食性昆虫的防御一般分为组成性防御 合起来, 经过信号处理后, 植物产生特殊的形态结构
和诱导性防御[27]。组成性防御是指植物在被植食性 和次生代谢物, 对植食性昆虫具有抗营养趋避作用
http://www.ecoagri.ac.cn
第 3 期 冯 振等: 基于转录组和代谢组探究植物应答干旱和植食性昆虫的研究进展
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或毒性作用[35]。 物次生物质, 进而影响昆虫的生长发育[43]。植物对植
ROS是植物胁迫应答反应的重要部分, 也参与 食性昆虫的防御主要是通过JA途径, 但取食韧皮部
植食性昆虫诱导的植物防御应答。在植物被植食性 汁液的刺吸式口器昆虫也可以激活SA途径[44]。二
昆虫取食后, 特别是韧皮部被取食的情况下, ROS代 化螟虫(Chilo suppressalis)取食水稻后的差异基因主
谢系统会被激活。拟南芥(Arabidopsis thaliana)被银 要富集在SA和苯丙烷的生物合成途径, 部分编码SA
叶粉虱(Bemisia argentifolii Bellows & Perring)取食 的关键基因都显著上调, 包括NPR1、TGA和PR-1[45]。
后, 其体内参与编码氧化应激反应相关蛋白的基因 同样, 在被蚜虫取食后的拟南芥中也发现SA的含量
显著上调[36]。同样, 当蚜虫(Aphidoidea)取食拟南芥 显著升高, 并且绝大多数SA相关基因都显著上调[46]。
后, 拟南芥叶片中有关氧化应激反应的基因显著上 SA可以抑制过氧化氢酶的活性, 使得植物体内的过
调 [37]。褐飞虱(Nilaparvata lugens)取食水稻(Oryza 氧化氢(H2O2)含量升高, 高含量的H2O2会对昆虫肠
sativa)后, 叶片中有关木质素和类黄酮生物合成相关 道造成损害, 影响昆虫的消化以及吸收[47]。水杨酸甲
的基因显著上调, 如编码羟基肉桂酰基转移酶(HCT)、 酯(methyl salicylate, MeSA)是水杨酸的一种衍生物,
4-香豆酸辅酶A连接酶(4CL)、查尔酮合酶(CHS) 可以趋避某些害虫, 引诱天敌, 进而保护植物免受昆
和花青素还原酶(ANR)等的基因, 水稻被取食后通 虫的取食。拟南芥受菜青虫(Pieris rapae)取食后, 释
过上调HCT等相关基因进而增加木质素的合成, 木 放MeSA吸引绒茧蜂(Cotesia rubecula), 从而减少菜
质素的增加导致细胞壁的加厚进而助于抵抗植食性 青虫的取食, 起到保护自身的作用[48]。
昆虫的取食[38]。植物通过上调类黄酮生物合成途径 植食性昆虫取食会影响植物体内的能量代谢,
中CHS等基因的表达增加黄酮类化合物(如查尔酮 当受到植食性昆虫取食时, 植物会下调参与生长和
和花青素)的生成来去除植物体内的多余ROS, 并且 光合作用相关基因的表达, 以及优先分配碳氮资源
抑制植食性昆虫的生长发育。茶树(Camellia sinen- 生产防御化合物[49]。光合作用的降低是植物对植食
sis)被茶尺蠖(Ectropis obliqua hypulina)取食后的叶 性昆虫取食的常见响应, 光合作用在植物与植食性
片中的差异基因主要富集在苯丙烷类、萜类生物合 昆虫的相互作用中起到关键作用, 因为它是新陈代
成和氨基酸代谢相关途径, 差异代谢物主要有表儿 谢的主要驱动力, 而且是光、碳和氮信号通路之间
茶素、儿茶素和花青素[39]。然而当茶树被茶小绿叶 所固有的[50]。当植物受到植食性昆虫攻击后, 光合作
蝉(Empoasca pirisuga)取食后也明显增加了茶叶中 用降低, 而植物需要能量和碳来产生防御相关的代
苯丙烷和类黄酮途径中代谢物的产生, 而且关于编 谢物质, 许多植物通过促进储能物质的分解代谢来
码苯丙烷和类黄酮生物合成有关的关键代谢酶苯丙 应对这种损伤。拟南芥被蚜虫取食后, 其体内与光
氨酸解氨酶(PAL)、4CL、黄烷酮3-羟化酶(F3H)和 合作用有关的基因显著下调[46], 光合作用的下调可以
黄酮醇合酶(FLS)的基因显著上调[40]。植物通过增 保护植物免受氧化损伤。此外, 光合作用的降低也
加抗氧化防御相关代谢物来减轻植食性昆虫取食所 会释放资源, 尤其是富含氮的化合物, 其中氨基酸是
带来的氧化损伤。 氮的主要来源, 许多植物的防御性化合物都来源于
茉莉素包括JA及其环戊烷酮类衍生物, 是一类 氨基酸前体, 如一些次生代谢物和硫代葡萄糖苷。
调控植物抗虫反应的重要植物激素[41]。当茶树被茶 当苜蓿被蓟马(Thysanoptera: Thripidae)取食后, 苜蓿
尺蠖取食后, 参与JA合成的基因如ω-3脂肪酸去饱 植株体内23种氨基酸及其衍生物发生了显著变化,
和酶基因(FAD7A-1)、亚油酸13S-脂氧合酶2-1基 部分上调的氨基酸及其衍生物主要涉及有毒氨基酸
因(LOX2)以及茉莉酸-甲基转移酶基因(JMT)的表 或含硫氨基酸, 如苯乙酰谷氨酰胺、半胱氨酸、高
达量显著上调[39]。JA在茉莉酸羧基转甲基酶的作用 半胱氨酸和N-乙酰甘氨酸[51]。玫瑰(Rosa ssp.)被月
下生成茉莉酸甲酯(methyl jasmonate, MeJA), 其中 季长管蚜(Macrosiphum rosirvorum)取食后, 体内硫
MeJA诱导植物产生的挥发性有机化合物可以引诱 代葡萄糖苷生物合成途径的15种代谢物表现出不
寄生性天敌[42]。研究发现, 绿盲蝽(Apolygus lucorμm) 同的水平, 其中丙酮酸、3-甲基-2-氧代丁酸和异丙
取食棉花(Gossypium)后, 与编码JA生物合成的相 基苹果酸等物质含量增加[52]。此外, 研究发现拟南芥
关基因显著上调、JA和茉莉酸-异亮氨酸(JA-Ile)的 通过CCA1相关基因过表达来提高硫代葡萄糖苷的
含量显著增加(图1)。JA可诱导植物产生相关的生 含量进而增强对桃蚜(Myzus persicae)的抗性[53]。鳞
物碱、总酚、蛋白酶抑制剂(PI)和多酚氧化酶等植 翅目幼虫的生长发育受到寄主植物硫代葡萄糖苷含
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量的影响, 然而硫代葡萄糖苷含量又受到植物激素 节其对生物和非生物胁迫的响应, 这称为信号串扰[63]。
JA的调控[54], 因此植物响应植食性昆虫取食是一个 此外, ROS的产生已经被认为是生物和非生物胁迫
复杂的多方面调控的机制。 反应之间共享的关键过程[64], 植物对胁迫组合耐受性
的关键途径之一是抗氧化防御机制, 较高的抗氧化
由此可见, 植物响应植食性昆虫取食的途径主
能力或较低的ROS积累与植物对组合胁迫的耐受性
要包括: 通过上调黄酮类合成基因来产生更多的类
有关[2]。植物应对生物和非生物胁迫的调节机制虽
黄酮去清除植食性昆虫取食带来的氧化性损伤, 上
然不同, 但是具有相同的重叠基因的表达。相关研
调JA以及SA合成的基因来增加JA和SA的含量,
究表明ROS是触发下游胁迫反应的常见信号, ROS
降低光合作用以及增加防御型化合物的产生等来抵
清除剂被认为可以在各种胁迫条件下减轻ROS的细
御植食性昆虫的取食 。
胞毒性作用。在非生物和生物胁迫条件下, 植物诱
3 植物对干旱和植食性昆虫的响应
导了大量编码ROS清除酶的基因[65-66], ROS可能是
在室内条件下, 研究者已经对植物在单独的生
介导非生物和生物胁迫响应网络之间交叉耐受性的
物或者非生物胁迫下的响应进行了广泛研究, 然而
中心过程, 并且是植物局部和系统信号通路中重要
在田间条件下, 植物可能会暴露在多种胁迫环境中,
的次级信使, 通过与植物激素的相互作用触发对生
植物对这些胁迫的综合反应是未知的。在多种多样
物和非生物胁迫的适应反应。
的胁迫环境中, 干旱和植食性昆虫取食是造成其减
由于植食性昆虫取食和干旱激活的激素途径
产的两种重要环境因素[55]。近年来, 研究主要集中在
部分重叠, 当这些胁迫同时发生时, 将会导致植物
植物对单一胁迫反应, 然而对多重胁迫的反应必然
体内出现大量的串扰, 可能会改变植物防御的分子
会导致更复杂的情况, 当植物必须面临多种胁迫时,
网络, 从而影响植物对胁迫的响应。植物对干旱和
它们似乎会以特定的方式做出响应, 并且无法根据
植食性昆虫的反应涉及ABA、JA以及SA途径, 干
植物对单个胁迫的响应来预测[56]。相关研究发现, 植
旱胁迫会引发ABA的积累, ABA会诱发气孔闭合
物在响应多重胁迫时有一些明显的防御基因同时参
并减少蒸腾作用以提高用水效率。ABA信号通路
与其中, 植物在应对多重胁迫时, 会进行体内的转录
与其他植物激素如JA、SA以及细胞分裂素发生串
重构, 并表现出一种独特的转录反应, 与单一胁迫下
扰, 这种串扰可以改变植物与植食性昆虫相互作用
的响应不尽相同[57-58]。根据植物的生长状况以及胁
的方式[67], ABA信号通路的激活可以调节干旱胁迫
迫的强度, 植物可以表现出不同程度的敏感性, 但是
下的防御性植物激素SA和JA (图2)。蒺藜苜蓿
目前尚不清楚面临两种胁迫应激是拮抗、协同还是
(Medicago truncatula)在干旱胁迫下SA信号通路基
相加。值得注意的是, 非生物胁迫可能会对生物胁
因表达以及SA含量显著降低, 从而降低了其抗虫
迫的抗性产生影响, 导致植物的抗性发生改变[59]。两
性, 之后在ABA不敏感的突变株中发现干旱并未
种胁迫因素的结合会对植物产生负面加和效应; 另
对SA通路有影响[68]。在ABA缺陷突变体的拟南
一方面, 胁迫的组合也可能导致植物的拮抗反应[60-61]。
芥中发现, ABA信号通路的缺乏增加了拟南芥对桃
植物对干旱和食草动物在内的几种胁迫的反应是通
蚜的抗性, 并降低了桃蚜的种群密度[69]。ABA可以
过引发部分重叠的生化途径而发生的, 因此暴露于
增强JA的生物合成和信号转导, 从而提高植物的
一个胁迫因素下可能会促使植物对另一个胁迫因素
抗虫性[70]。ABA水平的升高对JA信号转导的协同
做出响应[62]。
作用, 可最大限度地保护干旱胁迫后植物叶片免受
在考虑非生物和生物胁迫相互作用时, 非生物
食草动物的危害。ABA参与诱导全身组织中的JA
胁迫通常会严重损害植物生长, 如何有效地分配有
依赖性防御信号的转导过程, 其通过调节食草动物
限资源增加非生物胁迫耐受性或保护有价值的组织
反应基因, 例如营养储藏蛋白(VSPs)、脂氧合酶
免受食草动物的危害, 对植物而言是一个很大的难 (LOXS)和硫代葡萄糖苷生物合成基因等来诱导植
题。植物在暴露于非生物和生物胁迫后, 特定的离 物对植食性昆虫的抗性[71]。SA和JA之间存在着
子通道被激活, ROS以及植物激素如ABA、SA、 相互拮抗的作用, JA通路的激活抑制了SA的产生,
JA和ET积累, 遗传机制的重组导致植物进行充分 JA受体COI1和MYC转录因子的缺失导致SA水
的防御反应并提高植物的耐受性, 以尽量减少胁迫 平的增加, 从而增强植物对丁香假单胞菌(Pseudo-
造成的生物损害。植物主要通过协同或拮抗作用调 monas syringae)的抗性 [72]。当拟南芥被银叶粉虱
http://www.ecoagri.ac.cn第 3 期 冯 振等: 基于转录组和代谢组探究植物应答干旱和植食性昆虫的研究进展
375
(Bemisia tabaci type B)取食后, 叶片中SA相关防御 互作用, 其中ABA对JA存在促进作用, 对SA则产
基因显著增加, 然而JA相关基因却受到了抑制[73]。 生了拮抗作用, 通过不同激素之间的信号串扰来影
植物在响应胁迫时通常是多个激素信号路径间相 响干旱胁迫下植物的抗虫性。
干旱 植食性昆虫
Drought Phytophagous insect
2+
Ca channels
SA
ABA
ABA
JA
生物碱/ 萜类
Alkaloids/terpenoids
Gene mRNA
硫代葡萄糖苷
Thioglucoside
图 2 植物对干旱和植食性昆虫双重胁迫的响应模型
Fig. 2 Model of plant responses to dual stresses of drought and phytophagous insects
ABA为脱落酸, SA为水杨酸, JA为茉莉酸。向上箭头代表含量升高, 向下箭头代表含量降低。加号代表促进作用, 减号代表拮抗作用。ABA
is abscisic acid, SA is salicylic acid, JA is jasmonic acid. Upward arrow represents elevated level, downward arrow represents decreased level. Plus sign repres-
ents facilitation, minus sign represents antagonism.
水分有效性差异会改变植物代谢物的组成水平 素吡喃糖水平随干旱胁迫而降低, 使得其适口性增
及其对食草动物的诱导防御反应[74]。植物可以通过 加[77]。干旱引起拟南芥中大量氨基酸的积累, 增强其
减小气孔孔径来避免过多的水分流失, 但减小气孔 韧皮部汁液的品质, 从而降低对蚜虫的抗性[78]。在发
孔径会抑制光合作用并导致碳饥饿。干旱引起的碳
生干旱和植食性昆虫胁迫期间, 植物表现出复杂的
饥饿可能导致初级代谢物重新分配到次级代谢物中,
响应, 导致植物对植食性昆虫的抗性发生改变。
进而改变植物的营养、适口性以及对植食性昆虫的
4 结论与展望
抗性。马铃薯(Solanum tuberosum)在干旱胁迫下叶
植物在面临外界胁迫时会通过调控相关抗逆基
片含水量降低, 进而降低适口性来减少蚜虫的取食[75]。
因以及代谢物进行防御。在面临干旱胁迫时, 植物
当植物处于干旱胁迫时, 部分食草动物诱导的反应
会调控类黄酮和脯氨酸等物质的产生来清除体内过
达到了更高的水平, 例如单帖类以及PI的合成, 从而
多的ROS, 调控PP2C、NCED、SnRK2等相关基因
抑制昆虫肠道消化酶的增加, 导致昆虫生长减缓[76]。
来产生ABA, 抑制三羧酸循环和光合作用来抵御干
此外, 一些防御性代谢物的生物合成也会因干旱而
旱; 当面临植食性昆虫胁迫时, 植物会调控相关基因
增加, 如生物碱和萜类, 可能会加强PI的效果, 挥发
产生苯丙烷与木质素等黄酮类物质来改变其适口性,
性萜类化合物的排放受到气孔的调节, 因此干旱引
调控FAD7A-1、NPR1和TGA相关基因来产生SA
起的气孔闭合限制了它们的释放和植物非挥发性萜
和JA, 降低光合、释放含氮化合物来抵御植食性昆
烯和萜烯化合物的增加(图2)。干旱胁迫导致植物
虫胁迫; 植物在遭受到干旱和植食性昆虫双重胁迫
中与细胞壁和碳水化合物以及次级代谢相关的转录
时, 其体内的ABA、SA和JA会产生复杂的相互作
反应增强, 其中纤维素和木质素等细胞壁成分的增
用从而影响到植物的抗虫性, 干旱胁迫后植物会产
加降低了植物的适口性。然而, 海灰翅夜蛾(Spodop-
tera littoralis)更喜欢取食干旱胁迫下的葱芥(Alli- 生一些生物碱和萜类以提高其抗虫性, 或者产生一
aria petiolata), 因为葱芥体内硫代葡萄糖苷和异牡荆 些氨基酸增强植物适口性进而降低其抗虫性。基于
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376
当前研究, 本文针对应用转录组学和代谢组学深入 下通过提高光合作用效率, 改变气孔调节, 平衡有效
挖掘植物响应非生物和生物胁迫机制, 提出以下 地利用养分和水, 培育出具有耐受胁迫的植物, 进而
展望: 缓解全球粮食危机。
1)干旱与植食性昆虫双重胁迫对植物的影响是 4)植物在抵御逆境胁迫时不仅能够调动自身抗
复杂的, 植物对这种胁迫组合的影响可能取决于所 性系统, 而且可调节植物微生物群落以进行共同响
涉及的植物和植食性昆虫的种类、发育阶段以及每 应, 因此还应当进一步结合微生物组学, 揭示与抗逆
相关的有益微生物。如根际促植物生长细菌(plant
种胁迫的强度和持续时间。因此, 需要在植物特定
growth-promoting rhizobacteria, PGPR)可以通过改变
的生长阶段精确施加胁迫, 以更好地解析多重胁迫
植物体内激素的平衡, 激活或者抑制相关通路, 促进
效应。尽管在植物的某个阶段, 遭受到干旱和植食
植物生长以及诱导植物产生抗性。通过增强根际的
性昆虫取食, 但是这两者胁迫是连续的, 而不是同时
植物-微生物相互作用增加水肥利用效率, 对植物和
发生的。研究表明很难做到同时施加干旱和植食性
微生物进行全基因组学分析以及微生物组学分析,
昆虫取食这两种胁迫, 在以后的研究中可使用ABA
进而对抗逆性关键微生物进行挖掘, 以这些微生物
模拟干旱和OS来模拟植食性昆虫取食, 同样外源性
为有效成分制备新型微生物菌剂或构建抗逆微生物
JA或者SA可用于植食性昆虫取食相关的一些防御
群落, 激发有益菌群, 增强植物抗逆能力。
反应, 进而准确地探讨植物对同时发生的组合胁迫
未来应该从整体上研究生物系统对逆境变化做
的响应[79]。
出的响应, 加深对植物应答逆境胁迫机制的了解。
2)植物对生物和非生物胁迫组合的响应是复杂
可以将不同组学技术整合到一起, 不断完善组学数
的, 涉及各种信号通路的相互作用, 解析植物个体响
据, 挖掘更多的抗逆基因、代谢物以及微生物, 进而
应多重胁迫的前提是阐明植物对个体胁迫的生理
全面揭示植物对多胁迫的抗逆本质, 促进生态学科
和分子机制。本文解析了植物对干旱胁迫、植食性
的发展, 为培育优质种质资源提供支撑。
昆虫胁迫以及双重胁迫的响应机制以及各种信号之
间的相互作用, 考虑到全球环境极端条件变化的加
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