Science | 综述 植物对干旱的生理响应

干旱是造成年度作物产量降低的最主要原因。植物改变它们的生理状态，根的生长和株型，以及关闭地上部分气孔来适应土壤的湿度梯度。这些组织特异的应答改变了细胞信号转导，导致开花提前或生长迟缓，造成产量降低。模式植物拟南芥的生理和分子研究表明，植物激素信号转导是调控干旱或缺水反应的关键。2020年Science杂志上发表的综述文章“The physiology of plant responses to drought”总结了植物应答干旱胁迫的各种机制，展望了可用于改善作物抗旱性的途径。

图1.全球气候、农业和粮食安全的过去、现在和未来

干旱对农业、人类以及牲畜是不幸的。气候改变使地球更热、更干燥。现在迫切需要生产出高产，且水分利用更高效植物（图1A）。全球人口从1990年的50亿增至目前的75亿多，预计到2050年将增至97亿至100亿（图1B）。到2050年，预计将有50亿人生活在缺水地区。尽管全球可耕地略有增加，但仍需要额外100万公顷土地以确保粮食安全（图1C）。此外，到2050年，农业用水需求可能会翻一番，而由于气候变化，淡水供应预计将下降50%（图1D）。

水对植物生存至关重要，缺水会造成植物生长受抑制。然而，植物有策略来防止水分流失，平衡重要器官的最佳供水，保持细胞含水量，并坚持度过干旱时期。植物感知缺水信号并启动应对策略的能力被定义为抗旱性。抗旱性是一个复杂的性状，其发生机制多种多样：逃旱性（在干旱可能会阻碍植物的生存前，加速植物的繁殖阶段），避旱性（增加体内含水量，避免组织损伤的耐力）和耐旱性（内部含水量较低，干旱期间仍保持生长的耐力）。从分子生物学角度看，细胞水分损失是干旱胁迫的标志。在细胞水平上，干旱信号促进应激保护代谢产物如脯氨酸和海藻糖的产生，触发抗氧化系统来维持氧化还原的稳态，并利用过氧化物酶来防止急性细胞损伤和保护细胞膜完整性。缺水胁迫的程度和感受到胁迫的植物器官等因素也会触发特定的信号反应，包括但不限于脱落酸、油菜素内酯和乙烯等植物激素通路。

干旱对农业的影响取决于降水和土壤水分梯度减少的程度和持续的时间，以及植物种类和发育阶段。在大多数情况下，由于长期降水不足、地下水水位下降和/或取水渠道有限，导致作物遭受中度干旱，从而导致总体产量的大量损失。因此，研究植物在中度干旱时如何维持生长的机制，并在这一时期制定改善植物抗旱性的策略，可以为未来的粮食安全提供解决方案。

与抗旱性有关的性状。根系在细胞水平上和整个根系结构上对土壤水分的变化作出反应。根干细胞生态位、分生组织和维管组织互相协调应对干旱胁迫（图2A和B）。在缺水时，根系结构发生形态学改变以增强其吸收水分和养分的能力，这些变化可以追溯到根尖的细胞分裂、伸长和分化的协调。在获取水分时，根系不同地生长，使其结构或深或浅（图2C）。更长的、更深的根，减少了分枝角度，可以有效地从表面干燥，深层保湿土壤中吸收水分。相比之下，在降水少的地区，较浅的根系结构更有利于最大限度地从土壤表面获取水分。当根系遇到水分分布不均匀的土壤环境时，侧根会倾向于向含水量较高的土壤生长，这一过程受生长素信号的调节。另一种对土壤中不均匀分布水分的适应性反应是向湿性（图2D），在这种情况下，根尖向含水量较高的区域生长，从而优化根系结构以获得水分。

气孔关闭是一种更快速的防御脱水的方法（图2E和F）。叶片表面的气孔根据周围保卫细胞的膨压大小而打开或关闭。保卫细胞的膨压驱动的形状变化受细胞壁结构、质膜、液泡性质和细胞骨架动力学的影响。

植物的维管组织，木质部和韧皮部，具有从根向地上部分传递水分有效性信号和从地上部分向根传递光同化物质的功能。这些内部维管组织的发育也会影响抗旱性。在拟南芥中，与避旱性相关的光周期依赖蛋白FT通过韧皮部装载从叶片运输到茎顶端分生组织，并促进早花。

综上，在干旱期间，植物系统通过增加根系对土壤水分的吸收，关闭气孔减少水分损失以及调节组织内的渗透压，积极地维持生理水分平衡。

图2.抗旱性的根茎性状

图3.调节干旱的激素信号事件

利用植物激素提高抗旱性（图3）。植物激素ABA是调节植物的干旱响应并优化水分利用效率的重要策略。研究报道，使用基因工程改善ABA受体和SnRK2的功能，抑制负调控因子PP2C的表达，能够提高拟南芥和小麦在受控的实验室生长条件和温室中的水分利用效率；人工设计ABA受体PYR1增强了对现有农用化学品丁丙酰胺的敏感性，喷施丁丙酰胺可以提高转基因拟南芥和番茄的抗旱性；而对于ABA受体激动剂的筛选鉴定出一种具有生物活性的ABA类似物OP（opabactin），可以激活ABA信号途径，从而提高拟南芥、番茄和小麦抗旱能力。

研究表明油菜素内酯可以与ABA一起调节植物抗旱能力。油菜素内酯信号负调控因子BIN2可以被ABA信号负调控因子ABI1和ABI2去磷酸化，ABA通过抑制ABI1和ABI2的活性激活BIN2，BIN2通过磷酸化SnRK2s激活下游信号途径。研究表明，油菜素内酯信号下游转录因子BES1可以抑制ABA诱导的干旱相关转录因子RD26，RD26通过调节BES1调控的转录并抑制油菜素内酯调节的生长，从而与油菜素内酯起拮抗作用；WRKY46/54/70属于另一类与BES1相互作用的转录因子，促进植物生长，同时抑制干旱反应；BIN2磷酸化并激活泛素受体蛋白DSK2，后者通过自噬导致BES1降解，并协调植物在干旱条件下的生长和生存； AP2/ERF类转录因子TINY是另一种平衡油菜素内酯介导的胁迫适应与生长的因子，TINY与BES1相互作用拮抗类油菜素内酯调节生长，而BIN2磷酸化并稳定TINY，从而促进ABA诱导的气孔关闭和抗旱性。

组织特异性抗旱反应（图3）。尽管ABA 可以根据水分有效调节气孔开闭，进而增强植物的抗旱性，但同时会影响光合作用，生长和产量。因此，大部分研究是通过微调气孔导度和使用气孔特异性启动子调控ABA信号传导来增强植物的抗旱性。通过光遗传学，科学家将人工合成光激活的K⁺通道BLINK1导入保卫细胞后，使气孔运动对光照条件的变化应答更灵敏，实现了气孔性能和植物生产的改良。这表明通过对气孔进行工程改造可以最大限度减少固碳损失并提高水分利用效率。

此外，对根系结构的改良同等重要。在拟南芥中通过全基因组关联分析鉴定出的生长素途径的调节因子EXO70A3。EXO70A3可以调节根系深度，且可以通过影响根系小柱细胞中生长素外排载体PIN4的稳态来调节局部生长素运输。EXO70A3的变化还与季节性降水相关，并且在不同的降雨模式下调控根系结构发育。在水稻中的研究也发现生长素诱导型基因DEEPER ROOTING1通过促进更垂直和更深的根系结构来增强抗旱性。虽然生长素在胁迫下调节根系结构，但在根伸长区亲水性根系响应相对独立于生长素，且涉及ABA信号。根伸长区中ABA诱导的MIZ1和SnRK2.2活性的协同作用调控了根对土壤水势梯度的应答。

油菜素内酯被报道可以调节根系的亲水性，位于韧皮部的油菜素内酯受体BRL3的过表达会促进根部亲水性弯曲，而brl1brl3bak1三突变体的亲水响应显著降低，表明维管表达的BRL3受体在在调节亲水反应中的重要性。维管系统中BRL3的激活还可以促进渗透保护剂代谢物的积累，从而提高了抗旱性并避免生长受损。

此外，干旱信号的感知系统在根系，而气孔关闭在地上部，这意味着植物的抗旱能力与系统性信号传递有关。研究表明，干旱会诱导根系CLE25 肽的产生并通过维管系统传递到叶片，从而激活生物合成酶NCED3，并驱动ABA的合成，进而提高抗旱能力。

最后，作者展望了可用于改善作物抗旱性的途径（图4）：主要分为生物工程技术和生物刺激素的鉴定两种。生物工程技术中，传统育种利用自然等位基因适应特征的遗传多样性来改良植物抗旱性；新技术/工具的出现，如基因组精准编辑工具和GWAS等，在挖掘可提高抗旱性和产量的等位基因方面具有巨大应用潜力；使用组织特异性或细胞特异性启动子结合实时显微成像技术对细胞过程进行实时可视化的分子研究，同样能应用于改良作物抗旱性。生物刺激素中，一些小肽或激素激动剂的鉴定有助于精细调控干旱响应，在提高抗旱性同时，保持作物产量。总之，未来应继续在模式植物中揭示干旱的生理响应机制并将这些研究成果进行转化，为作物生产提供应对干旱的新策略。

图4.战胜农业干旱的途径