Nature最新综述全文编译：土壤微生物组中的生与死

原文信息

原文标题：Life and death in the soil microbiome: how ecological processes influence

Biogeochemistry

发表期刊：Nature Reviews Microbiology

影响因子：60.633

发表时间：2022. 2.28

第一作者：Noah W. Sokol

通讯作者：Noah W. Sokol

第一单位：Lawrence Livermore National Laboratory

论文链接：

https:///10.1038/s41579-022-00695-z

编译：杜   远 云南大学国际河流与生态安全研究院

          刘开放 云南大学环境与生态学院

摘要

土壤微生物在生与死的过程中塑造了全球元素循环。活的土壤微生物是陆地生物地球化学的主要引擎，推动土壤有机质（地球上最大的陆地碳库和植物养分的主要来源）的周转。它们的代谢功能受到与其它土壤微生物种群、土壤动植物以及周围土壤环境生态相互作用的影响。死亡微生物细胞残体的化学成分作为土壤有机质长期存在，因此可以作为生物地球化学引擎的燃料。死亡微生物的残体在土壤中长期累积，形成地球上最大的有机物库之一。在这篇综述中，讨论了活的和死亡的土壤微生物、它们的功能性状以及它们与土壤基质和其它生物的相互作用如何决定了有机物的生物地球化学循环。最近随着组学研究的发展，许多构成微生物种群动态及其生态生理适应的性状可以直接从组装的基因组、基因或蛋白质表达模式中破译。因此，利用对微生物生死性状的理解，可以改进生物地球化学模型，并更好地预测新气候条件下的生态系统功能。

引言

土壤微生物是生物圈中生物多样性最丰富的群落，至少占地球总生物多样性的四分之一。数以千万计的细菌、古菌、真菌、病毒和真核微生物在地下共存，尽管其中只有几十万种被详细描述。一克表层土壤可以包含超过10⁹个细菌和古菌细胞、数万亿个病毒、数万个原生生物和200米长的真菌菌丝。在微生物生态学中，微生物组合的分类多样性及其个体成员的多度被称为“群落结构”。土壤微生物群落结构在不同的生态系统和小尺度土壤生境中差异很大，但细菌和真菌通常在土壤微生物生物量和多样性中占主导地位，其多度往往比其它微生物群高几个数量级。在地球的生物群落中，土壤微生物多样性与一系列生态系统功能呈正相关，例如养分循环、分解和植物生产力。

土壤微生物通过形成和分解土壤有机质（SOM）强烈影响陆地生物地球化学，土壤有机质是地球上最大的陆地有机碳和氮储库，也是其它重要常量营养素和微量营养素的主要来源。通过形成有机质的周转，土壤微生物会影响大气中的二氧化碳浓度和全球气候，并有助于提供重要的生态系统服务，如土壤肥力、碳固存以及植物的生产力和健康。然而，土壤微生物对生物地球化学的影响远远不止生物体的代谢活动。微生物死亡后，土壤中的微生物残体不断累积，占有机质库的50%。由于土壤微生物残体是全球最重要的碳和其它养分库之一，微生物死亡的机制和速率可能会影响陆地生物地球化学循环。

目前，已经有研究探究了微生物的生与死如何影响土壤生物地球化学，并强调微生物种群动态、营养关系、微生物与其土壤环境的相互作用以及微生物死亡的原因和后果的作用。新的证据表明，土壤微生物群落受以下因素调节：（1）微生物种群水平的过程，例如不同类群的生长和死亡率对根系的生长、凋落物的降解和环境扰动的响应；（2）微生物群落动态，如不同土壤生境中不同的生态演替模式；（3）生物相互作用，如不同类型的竞争和捕食如何影响微生物生理学和残体化学。同时，一项平行的研究阐明了微生物残体的不同成分，细胞壁、蛋白质、DNA和胞外产物是如何分解并形成SOM的。

在这篇综述中，我们阐述了活体和死亡微生物的生态过程如何影响土壤生物地球化学。首先，我们总结了活体微生物的性状如何与土壤矿物基质的性状相互作用，从而影响有机物循环和促进微生物残体的积累。接下来，我们描述了群落水平的过程（例如，演替）和生物相互作用（例如，竞争和捕食）如何通过影响微生物活性和死亡率来影响SOM。在此过程中，我们阐明了不同的微生物死亡机制如何对SOM的形成和积累产生不同的影响。最后，我们描述了一个新的基于性状的方法，可以提供一个可行的手段，将微生物的生死过程纳入预测土壤生物地球化学动力学的模型中。

微生物性状和矿物基质

矿物基质是一个复杂且异质的景观，土壤微生物在其中相互作用并表现出直接影响土壤SOM循环的性状。它也是微生物死后残体的墓地。矿物基质不仅仅是微生物菌落的物理基质，还促进电子转移，并提供关键元素以及氧化剂和活性矿物质，从而介导微生物残体转化为SOM。这种矿物基质内的不同生境承载着不同的微生物群落，这些微生物群落的密度、活性和组成各不相同，直接影响有机物的循环方式（图 1）。

图1. 土壤微生物群落的组成及其在不同土壤生境中有机质循环中的作用。相对于非根际土壤，根际和碎屑层中土壤微生物的生物量和活性更大。相对于非根际土壤，根际和碎屑层中的有机质转化也以更快的速度发生，导致土壤有机质（例如，来自微生物残体的矿物相关有机质）的更多积累。箭头表示有机物的流动；较粗的箭头表示较大的流速。

矿物基质中的生境

土壤矿物基质由物理和生物化学风化发展而来，岩石破碎后经化学转化为更小的颗粒，尺寸从厘米级的石头到纳米级的粘土不等。这种三维多孔结构的异质性为微生物定居和栖息提供了广泛的栖息地。这些栖息地包括活根和死根、水和资源流动的优先路径，以及多孔土壤团聚体的内部和外部区域。在大部分矿物基质中，微生物的活性很低且分布稀疏。活体微生物可能仅占据不足矿物土壤总表面积的0.000001%。然而，在局部的、动态的、资源丰富的矿物基质生境中，例如根际、下层和碎屑层，碳和其它营养物质比非根际土壤更丰富。这些资源丰富的栖息地构成地表土壤的重要部分：仅根际就可以占据表层10厘米土壤总体积的8%到26%。在根际和真菌菌丝活跃生长或腐烂的生境中，微生物生物量和活性是周围非根际土壤的0.5到2倍，生物相互作用更频繁，微生物驱动的有机质转化更迅速（图1）。

微生物生态生理学和SOM循环

土壤微生物具有诸多生理性状，这些性状可以影响有机物在矿物基质中的持久性，包括细胞化学成分、生活史和生物物理性状，以及对环境和生物胁迫的适应性（表1）。这些性状因微生物群落及其资源环境的组成差异而在不同土壤生境有所不同。如前所述，“性状”一词反映了生物体的表型性状：“在个体水平上可测量的任何形态学、生理学或表型遗传性状”。当前的微生物性状偏向于可以在实验室培养的分类群。例如，最近的性状集中包含的10个最普遍的土壤微生物类群是来自伯克霍尔德菌属、弯曲杆菌属和芽孢杆菌属的细菌。这10个分类群占土壤性状观察的14%，而更难培养的主要土壤细菌门所占的比例要小得多（例如，酸杆菌仅占0.5%）。令人欣慰的是，宏基因组技术和其它组学方法现在可以对尚未培养或肉眼观察的微生物进行性状预测。表1中描述的许多性状可以在基因组中检测到，无论是作为基因组推断的性状还是通过基因或蛋白质表达来检测。

与细胞壁和细胞产物组成相关的性状会影响微生物残体的组成，可能是SOM生物地球化学的关键。不同微生物群的细胞膜和渗出液组成不同，肽聚糖、糖脂、糖蛋白、相容溶质、储存化合物、粘附或应激耐受化合物（如黑色素、胞外多糖和其它细胞外产物）的比例不同。不同化合物的存在会导致微生物残体的衰变率变化，这取决于残体黑化、化学计量和细胞形态等因素。例如，在北方森林土壤中，具有较高黑色素和较低氮含量的真菌残体（Meliniomyces bicolor）比具有较低黑色素和较高氮含量的残体体（Mortierella elongata）降解得更慢。黑化真菌残体分解的减少会导致其在北方森林的增加，推动SOM储量的整体增加。残体的成分也会影响其与土壤矿物质的结合及其作为SOM的长期持久性。在沿冰川前缘的土壤时间序列中，随着土壤的发展，SOM含有越来越多的微生物细胞膜碎片，特别是与矿物表面相关的小型（100-500 nm）细菌膜和细胞壁碎片。通过降低土壤矿物质的润湿性，矿物表面与细胞膜片段的功能基团（如脂质、氨基糖和蛋白质）之间的相互作用可以增加SOM的持久性。

微生物性状还通过介导微生物和矿物质之间的相互作用来影响SOM的周转。例如，与矿物表面附着相关的性状可能对SOM的形成很重要。许多土壤微生物附着在表面的生活方式使它们能够承受水、养分和运动的严格限制。土壤微生物细胞通常生活在生物膜中，嵌入由多糖、蛋白质、核酸、脂质和其它生物聚合物组成的细胞外聚合物（EPS）的水合基质中，这些物质占生物膜干重的80%。EPS将土壤矿物质结合在一起：例如，生活在多年生禾本科植物紫穗槐根的微生物会产生多糖，这些多糖与矿物质聚集体中SOM的形成有关。微生物也有助于矿物溶解和形成过程：对土壤微生物分离物的实验表明，附着在矿物的生物膜会加速矿物溶解，现场风化矿物的成像表明，真菌菌丝可以作为粘土矿物和金属氧化物纳米粒子的成核位点。活的微生物细胞、胞外产物和活性矿物表面之间密切联系，为微生物残体作为矿物相关有机物在土壤中持续存在创造了条件。

土壤微生物利用分泌系统、胞外酶和膜转运蛋白将外部资源带入他们的细胞，这些性状会影响生长、死亡和碳利用效率（CUE）。实际生长率（微生物的实际净生长率）和死亡率决定了微生物生物量在土壤中的周转程度，进而影响微生物残体和有机质的总现存量。例如，在一项长期的草原生物多样性实验中，加速微生物生长和周转与微生物残体和土壤有机质存量的增加有关。CUE描述了转化为微生物生物量的细胞资源相对于消耗的总资源的比例，被认为对SOM循环很重要，影响每单位底物消耗产生的残体数量。在培养中，CUE可以直接从指数增长的微生物种群中估计。然而，在土壤中，种类繁多的类群在任何给定的时间都可能经历种群的增长或减少，通过捕食和残体及细胞外产物的降解，碳在群落中循环。因此，来自土壤“群落水平”的CUE估值并不等同于基于培养的CUE估计值。然而，群落水平的CUE依旧是SOM循环效率的一个信息丰富的指标：例如，在人工土壤中将不同的碳底物添加到无SOM的矿物中，观察到CUE和SOM形成之间存在直接的正相关关系。具有更高CUE的真菌群落与特别高的SOM形成相关。在农业系统和草原土壤的田间研究中，也观察到了CUE、残体产量和SOM之间的正相关关系。CUE和实际生长率是“意外”的性状，因为它们依赖于许多生化和生态过程的相互作用。例如，基于基因组的代谢模型表明，具有较大基因组的微生物可以产生获得各种碳底物所需的酶和转运蛋白，但表现出比具有较小基因组的分类群更低的CUE。

为了应对不断波动的资源可用性和压力，许多微生物会产生影响细胞组成的化合物，并可能影响作为SOM的残体的持久性。这些特性包括生产用于能量、碳和营养物质的储存聚合物，例如淀粉、糖原、无机多磷酸盐、三酰基甘油酯、海藻糖、蜡酯、蓝藻素和聚羟基丁酸酯。不同微生物应激化合物的化学性质可能对其作为SOM的持久性产生截然不同的影响。例如，为了应对土壤异足类动物（小型甲壳类动物）的捕食，一些腐生土壤真菌会在其表面产生草酸钙晶体以提供物理保护，例如条形担子菌真菌 Phanerochaete velutina 和 Resinicium bicolor。这种应激反应增加了它们作为生物量的持久性，并影响了作为SOM保留的比例。其它应激和储存化合物，如海藻糖，很容易水解成单糖并矿化。例如，加利福尼亚干燥的草地土壤可以容纳高达20%的海藻糖的微生物生物量，其中大部分海藻糖可以转化为葡萄糖，通过矿化推动二氧化碳快速流失，但也可能支持微生物生长。

当土壤条件变得特别恶劣时，许多微生物倾向于休眠——广义上是一种代谢活动减少的可逆状态。进入休眠状态后，微生物将大量能量和资源用于孢子等休眠结构的形成。据估计，在任何时间，多达80%的微生物细胞处于休眠状态，尽管该值可能随时间和空间而变化（例如，在根际与非根际土壤中）。在某种程度上，进入休眠会增加代谢成本，它可能会在短期内减少微生物CUE。然而，从长远来看，休眠细胞的生长和呼吸都比活跃细胞少，因此休眠对CUE和微生物残体产生的总体影响尚不清楚。休眠细胞不产生酶，因此区域模型模拟表明，休眠减少了整体SOM分解。大多数关于微生物休眠对SOM循环影响的见解完全是理论上的，强调需要新的经验方法来研究原位休眠。

矿物基质中的微生物残体

在许多生态系统中，大部分SOM似乎来自微生物残体。活的微生物生物量通常不到总SOM的5%，并且在任何给定时间这种生物量只有一小部分是活跃的。通过微生物生长、死亡和周转的迭代循环，土壤中会产生大量微生物残体，其数量远远超过活微生物生物量。这一部分通过与活性矿物表面的相互作用而累积成SOM的重要部分，从而促进了其在土壤中的持久性。

与矿物质相关的微生物残体包括细胞成分（例如，细胞包膜）、微生物衍生的含氮化合物（氨基糖和核酸）和胞外产物（例如，EPS、酶和糖蛋白）。肽聚糖含量、细胞大小和疏水性等性状也会影响细胞与矿物质的结合。例如，细胞小的疏水性红球菌在添加到土壤后比大肠杆菌更容易保留在土壤孔隙中，而亲水性大肠杆菌更容易从矿物基质中浸出。矿物特性也很重要：矿物的特性与微生物残体的类型、来源和数量有关，这既是因为它们拥有不同的活细菌、真菌和古细菌群落，还因为更具活性的矿物质（例如，无定形氢氧化铝）可以更强烈的吸附残体。在典型的干旱气候和草原典型的弱酸性至弱碱性pH值中，微生物残体可能特别重要。尽管清楚微生物衍生的SOM是由微生物性状、土壤矿物学和气候之间的复杂相互作用产生的，但需要更多的研究来比较SOM在不同生态系统环境中的形成和持久性。

总之，土壤包含高度多样化的微生物群落，分布在由孔隙、水膜、矿物表面和富含有机物的生境组成的复杂框架中。活的和死的微生物的生态生理性状在塑造土壤生物地球化学循环中起着至关重要的作用。在适应矿物基质中的生活时，土壤微生物已经进化出一种附着在表面的生活方式，并表现出独特的生活史、耐逆性、细胞组成、资源获取和防御性状。这些性状控制微生物细胞残体的性质和数量，产生微生物衍生的SOM，其中包括全球土壤有机碳和氮库的大部分。

微生物种群和群落过程

群落构建、演替和生态相互作用（例如捕食、竞争和共生）决定了哪些微生物类群存在以及它们如何随时间变化。这些种群和群落过程通过塑造群落中存在的一系列微生物性状，以及通过诱导不同的微生物应激和死亡机制来触发残体的化学变化，从而影响SOM动态。

异质基质中的微生物演替

土壤微生物群落在不断变化的条件下表现出独特且可重复的演替轨迹。在根际，植物根系优先刺激或抑制特定的分类群，导致群落与非根际土壤越来越不同，多样性也越来越少（图2）。根际土壤的细菌演替记录的最好，但也可以观察到原生生物、真菌和RNA病毒。在温带草原，随着根际细菌群落沿着生长的植物根系发展，变形菌和拟杆菌门的数量通常会增加，而酸杆菌门、绿弯菌和浮霉菌门会减少。随着时间的推移，根际群落网络也变得比非根际土壤中的更大、更复杂，这表明微生物相互作用强烈影响群落组成。

图2. 根际微生物演替和有机质形成。在一年生植物的生长季节，随着根际群落的发展，其多样性相对于非根际土壤通常会降低，即使其生物量和网络复杂性增加。同时，新的土壤有机质（SOM）在根际形成，尽管只有一部分可能持续存在。

根际的演替轨迹与微生物功能性状的变化有关。例如，在荷兰的沙丘土壤中，相对于非根际土壤群落，根际细菌拥有更多与转运蛋白、糖酵解和氢代谢相关的功能基因。其中许多功能性状可能会影响SOM循环——特别是由生长根的有机输入所驱动的性状表达。相对于非根际土壤，在野生燕麦根际发育过程中，能够使用低分子量化合物的微生物增加。这种根际群落功能潜力的转变，是对流经根际的碳量和类型变化的响应，表现为有机酸和氨基酸转运蛋白基因多度的增加。由于这种功能转变发生在生长季节，新的微生物衍生的SOM会在根际形成，尽管只有一部分可能会持续存在。

碎屑层的演替始于快速生长的微生物，例如变形菌门和拟杆菌门中的类群，它们迅速消耗分解早期释放到土壤中的水溶性化合物和简单碳水化合物。紧随其后的是第二波生长较慢的微生物，它们消耗凋落物中更复杂的化合物，例如担子菌门真菌类群、放线菌门和δ变形菌纲。在黑麦的碎屑层中，这些群落变化与几个月内SOM积累速率的变化有关。SOM的形成在分解早期最为明显，并逐渐减慢。类似的演替变化也发生在土壤矿物表面——一种被称为“矿物圈”的微生境。快速生长的真菌和β变形菌是矿物表面的最初定殖者，它们可以迅速形成残体，变成与矿物相关的SOM。次级定殖者往往生长较慢并更适应营养不良的条件（例如，绿弯菌门、疣微菌门和芽单胞菌门），这些微生物可能以最初的残体为食，减缓其产生并改变由此产生的微生物衍生的SOM的化学成分。

生物相互作用：捕食、竞争和共生

生物间相互作用，如捕食、共生和竞争（图3a），是影响土壤微生物群落结构和 SOM生物地球化学的重要力量。矿物基质的异质性通过增加物理分离、限制运动和降低水文连通性来限制微生物之间的相互作用。有限的竞争可能是维持微生物生命密度很低的非根际矿质土壤中令人难以置信的高度多样性（例如，一克土壤中有数万个分类群）主要的原因之一。这在薄的土壤剖面中是很明显的，那里广泛分布着几十到几百个细菌细胞群，特别是在非根际土壤和较深的土壤深度中。在资源利用率较高的地方（例如，根际土壤与非根际土壤相比，或表层土壤与深层土壤相比），微生物密度增加，而密度依赖过程的影响，如竞争和捕食对微生物群落和有机质循环的影响可能更明显（图3b）。

图3. 土壤中的生物相互作用和密度依赖过程。a土壤微生物群落中生物相互作用的主要类型，形成微生物群落结构和有机质循环。相互作用包括拮抗性竞争（资源的竞争性相互作用）、利用性竞争（资源的间接竞争）、共生（例如，菌根真菌和植物根部之间的相互作用）和捕食（例如，原生生物消耗细菌或病毒裂解）。这些相互作用影响生物体如何分配碳，并可以塑造有机物的化学成分和流动。b微生物密度随着深度或与根际（或其它资源丰富的区域）距离的增加而降低，沿这些相同轴的密度依赖过程（例如捕食）及其对有机物质循环的影响也会降低。显示的是具有有机层（O层）、矿质土壤顶层（A层）和矿质底层（B层）的土壤剖面。

土壤捕食者的规模、营养级和分类领域都很广，从大型节肢动物（例如螨虫和跳尾虫）到线虫、原生动物、捕食性细菌（例如蛭弧菌属）和纳米级病毒。捕食者可以选择性地或非选择性地进食，对微生物群落结构和SOM循环有明显的影响。许多线虫是多面手，通过滤食不加选择地消耗细菌类群。相比之下，细菌性原生生物更具选择性，倾向于更容易消化的革兰氏阴性菌。这种选择性可以促进革兰氏阳性菌的大量存在，这些细菌优先消耗SOM而不是植物凋落物，可能导致SOM的分解增强。

尽管对捕食性性细菌的研究不如其它土壤捕食者深入，但它们对食物网结构以及碳和养分流动产生了广泛影响。捕食性细菌在土壤中非常活跃，它们的活动率随着食物网底部的资源供应而增加。例如，向土壤中添加碳底物可刺激专性捕食性细菌蛭弧菌目和吸血弧菌属的生长速率，其生长反应比非捕食性细菌大60%以上。这表明，在生产力较高的土壤微生物中，较低营养级的捕食者控制增加，影响了地下食物网的碳流动。

土壤病毒具有高度的宿主特异性，在产生病毒体（例如核苷酸和蛋白质）和裂解宿主细胞内容物的过程中，将其猎物的细胞生物量转化为细胞外有机化合物。土壤病毒非常多样和丰富，其数量可能比微生物多100倍。在海洋中，病毒在有机物循环中发挥着重要作用，每天杀死多达40%的细菌，并通过不断释放和再矿化溶解的有机物来维持多达55%的细菌生产——这种现象被称为“病毒分流”。同样，土壤病毒可能通过传播微生物残体、改变宿主细胞代谢和CUE，以及影响与土壤矿物质相互作用的有机物库来驱动陆地病毒分流，从而驱动SOM的循环。解决病毒的盛衰周期如何促成微生物演替和SOM循环是一个正在进行的主要研究领域。

许多土壤共生现象影响土壤SOM动态，无论是通过增加新的SOM产生还是加速分解。土壤生物膜是已知的微生物共生热点，可能由生活在高产菌群中的多种土壤细菌组成。这些多物种相互作用的协同效应与增强的共生、抗逆性和生物量生产有关。在35种多物种生物膜集合体与单一物种生物膜的组合比较中，观察到超过60%的集合体比单一物种生物膜产生更多的生物量。更大的生物量生产可促进来自生物膜的更多SOM形成。

植物和菌根真菌之间的相互作用也会影响SOM的产生和分解。植物将高达30%的光合固定碳分配给它们的菌根共生体，这种转移促进了菌丝物质的产生和附近其它微生物的生长。有两种主要的菌根真菌类型具有不同的清除SOM中营养物质的能力：外生菌根（ECM）真菌产生直接氧化SOM的酶，而丛枝菌根（AM）真菌依赖腐生菌来执行此功能。相对于ECM主导的生态系统，AM主导的生态系统与更快的凋落物分解和养分循环有关，这可能对SOM产生明显的影响。尽管在EC占优势的生态系统中，由于土壤有机质循环较慢，表层土壤有机质含量较高，但A占优势的生态系统中，微生物残体产生的速率较高，这可能导致更持久的、与矿物质相关的有机物质的形成增强。例如，在AM占优势的温带森林与ECM占优势的温带森林的梯度中，以ECM为主的土壤的上部10 cm中存在更多的 SOM，但在以AM为主的土壤1 m深度有更多的与矿物相关的有机质和总SOM。

来自菌根和其它与植物根系相关的真菌残体可能是SOM的重要直接来源，因为菌丝的高表面积和小直径使它们能够进入根部无法到达的区域，例如小土壤孔隙和土壤团聚体内部。尽管定量研究很少，但现有数据表明，在土壤表层30 cm，每cm²土壤平均有102,000 cm的总真菌菌丝，而每cm²平均只有6.8 cm的细根。随着菌丝的生长和死亡，它们的残体可以形成SOM，因为它与植物根系单宁（即单宁-坏死物质复合物）、聚集体结构或矿物表面结合。实际上，大多数微生物衍生的SOM可能来自某些生态系统中的真菌残体，尽管菌根真菌与腐生真菌的具体比例仍未量化。

土壤中另外两种类型的生物相互作用——资源利用型竞争和拮抗型竞争，在不同的土壤生境和土壤深度中的重要性可能不同，并对SOM循环产生截然不同的影响。细菌—真菌的拮抗作用在有机层和上层矿质土壤中普遍存在，其中抗生素抗性基因在细菌中很常见，并被用作对抗真菌产生的抗菌化合物的策略。总体而言，拮抗型竞争可能在高密度微生物细胞彼此物理相遇的生境（例如，凋落物层、腐烂的木材和有机层）中更为常见，而资源利用型竞争被认为在异质环境中更为普遍，如大块矿物土壤中，在那里较低密度的微生物竞争资源，并且直接相遇的概率较低。

拮抗型竞争可以减少微生CUE，因为碳被分配给进攻或防御性状，而不是生长。例如，木材腐烂的土壤微观世界中，担子菌真菌之间的竞争性种间相互作用使群落水平的CUE降低了高达25%。因此，在拮抗作用占主导地位的土壤生境中，减少的CUE可能会降低转化为微生物衍生的SOM的植物碳的比例。相比之下，在资源利用型竞争占主导地位且微生物多样性更大的矿质土壤区域，CUE可能相对较高，从而导致更有效地形成微生物衍SOM。然而，不同形式的竞争与有机物质循环之间的关系仍然是一个关键的研究领域。例如，菌根真菌和腐生菌之间的竞争可能会抑制SOM分解（称为“Gadgil 效应”），但这种现象背后不同类型竞争的相对重要性仍未得到解决。

土壤中的其它生物相互作用仍未分类，例如候选门级辐射类群（CPR）细菌——可能充当细菌寄生虫或外共生菌的超小细菌。CPR细菌，如从宿主回收DNA的糖杆菌属，其氨基酸和脂质生物合成的途径尚不完整，并且与草原土壤中以植物根系分泌物为生的细菌宿主有关。在营养枯竭的环境中，CPR细菌可能在从死亡的群落成员中回收营养物质和微生物量方面发挥重要作用，在SOM回收中可能具有重要的但未探索的作用。

微生物的死亡机制与SOM循环

土壤微生物的死亡方式有多种：捕食、细菌捕食、病毒溶解、渗透作用、干燥和化感作用。这些微生物死亡机制可能对土壤微生物群落的结构和功能产生不同的影响，导致微生物残体的组成差异，并对SOM循环产生级联效应（图4）。例如，在海洋中，病毒感染与原生动物捕食导致的微生物死亡与微生物群落结构、残体化学成分和碳通量营养途径的不同变化有关。然而，在土壤中，微生物死亡模式与生物地球化学循环之间的联系在很大程度上仍未被探索。表征这些联系可能对于准确预测短期和长期SOM动态至关重要。

图4. 微生物死亡的机制和对微生物残体命运的理论影响。微生物在土壤中的死亡方式有多种，包括捕食、细菌捕食、病毒裂解、渗透压冲击、干燥和化学战。死亡机制可能会影响其残体的命运，对有机物循环产生直接影响。

捕食与病毒裂解导致的死亡对微生物残体的命运造成明显不同的影响。大型捕食者（如原生生物）的微捕食会将微生物残体转移到更高的营养级，从而将这种有机物的命运与捕食者的最终命运联系起来。这可能会通过低效率的营养转移将猎物中包含的部分有机碳矿化来减少SOM的积累。此外，由于原生生物和线虫比它们所消耗的猎物拥有更高的碳氮比，它们将过量的氮作为废物排出，然后通过“微生物循环”被植物和其它微生物利用。细菌外源性捕食者裂解细胞并消耗它们的细胞质，留下主要由细胞膜和细胞壁结构组成的残体。相比之下，病毒裂解可能比细菌捕食释放更多的有机物，不仅释放细胞膜和细胞壁，还释放细胞质和富含磷酸盐的噬菌体颗粒。尽管这些裂解的物质中的大部分可能作为溶解的有机物相对容易获得，但细胞外病毒粒子可能构成与矿物相关的有机物的重要前体。

非生物的死亡机制，例如渗透作用或干燥，可能会对这些生物机制产生一系列的相反效应。土壤环境的突然变化，例如土壤水势的快速变化，会导致大量微生物死亡和大量二氧化碳释放——这种现象被称为“Birch效应”。在地中海草原，50%的土壤细菌和25%的真菌会在漫长的夏季旱季之后的第一次降水数小时内死亡。在温带森林中，一次降雨后，高达5–10%的年度生态系统碳预算会以CO₂的形式释放。在草原湿润后观察到的相当大一部分CO₂脉冲可能来自渗透作用以及随后微生物细胞内释放的有机物质的矿化。相比之下，干燥可能通过提高EPS产量来影响土壤SOM库，许多微生物作为对严重水分限制的反应而产生EPS，可能增强细胞对矿物表面的粘附并增加矿物相关SOM的形成。最后，化学战在土壤微生物中很常见。化感作用的机制多种多样，其后果可能与其它死亡模式相似，包括细胞结构的溶解、脱水或生化改变。未来的研究应该辨别不同死亡机制对土壤微生物组和SOM循环的相对重要性，以及不同土壤生境中死亡的速率和主要机制如何变化。

总之，土壤微生物群落中的种群和群落过程（例如，演替、群落构建和生物相互作用）可以影响群落中存在的主要功能性状，对SOM循环产生直接影响。微生物死亡的不同机制可能会影响微生物残体的组成和命运，从而影响其在土壤中的持久性。由此可见，微生物活动、生态相互作用以及微生物死亡的速率和方式是旨在预测SOM动态的生物地球化学模型的潜在关键变量。

将微生物的生与死纳入生物地球化学模型

生物地球化学模型可用于在多尺度上研究碳和其它元素的命运。在全球范围内，模型对于模拟碳循环以预测气候和相关的地球系统过程尤为关键。大多数全球尺度的生物地球化学模型并未明确解决微生物种群动态问题，而是模拟SOM库之间的碳流动，其中每个库由固有的经验性分解率定义。更复杂的模型可以明确解决微生物种群的增长，可以结合生态系统规模的现场和实验室培养结果，或者机械地模拟生理上不同的微生物功能类型之间的相互作用及其SOM形成的影响。精细尺度的生物地球化学模型可以在更小尺度上测试微生物过程的相关性，通过捕捉潜在的微生物群落动态的过程表述，实现跨域联系，并为较大规模的模型提供信息。

下面，我们综述了当前将微生物过程纳入生物地球化学模型的方法和挑战。特别强调了基于性状的方法，这种方法作为一种综合微生物复杂性的手段在微生物生态学中获得了广泛的关注。这些基于性状的土壤微生物组表示方法很有前途，可以将目前的建模方法扩展到不同的规模。

包括微生物过程的生物地球化学模型

包括微生物的生物地球化学模型具有广泛不同的结构，但几乎所有的模型都跟踪了代表SOM和微生物生物量的区间之间的碳和其它元素的流动和质量平衡。最简单的微生物模型包括作为单一区间的总微生物量，但更详细的模型模拟功能群体和单个微生物细胞的能量分配。模型在时间尺度性状上也不同，一些模型捕捉短期微生物生理应激反应，如在土壤干燥和再润湿期间，而其它模型预测群落CUE的温度适应、干旱遗留对群落功能的影响、或土壤碳储量的长期变化的后果。除了非根际土壤表征外，一些模型还旨在探究不同空间生境中的碳路径，例如在凋落物层、根际和单个土壤团聚体中。

无论规模如何，微生物共现模型都可用于加深我们对微生物生理学和群落组成如何影响SOM动力学和对环境变化的响应的理解。例如，微生物共现模型可用于探索非生物变量对微生物过程的影响。这些因素包括土壤矿物质基质中的扩散速率、土壤湿度对扩散限制基质吸收的影响、微生物休眠的土壤湿度响应函数、EPS和渗透物产生或温度对碳吸收速率的影响。主要研究工作致力于利用土壤培养数据来限制环境响应函数，但许多不确定性仍未解决，包括温度和湿度对微生物过程速率的综合影响。我们还努力考虑可能调节生态系统过程速率的微生物群落结构的变化，将微生物生物量视为一组相互作用的模型区室。这些努力主要集中在对资源的竞争，模拟资源可用性和分解者代谢性状之间的空间相互作用，或关注分解者群落内的动态。直到最近，明确的微生物模型才开始在种群水平上解释生态过程；相对较少的现有模型代表与密度相关的资源损失，如死亡率和捕食者介导的竞争。一般来说，代表群落结构的微生物模型表明，新兴的碳处理速率（即整个群落的平均速率）与预测的更同质群落的速率不同。这表明微生物群落结构变化的模型与预测土壤碳储量的变化有关。

将微生物纳入全球尺度模型会影响土壤碳储量对全球变暖预测的响应幅度，从而选择性地改进SOM的模型预测。多模型比较表明，微生物显式模型根据它们所代表的过程产生截然不同的预测。此外，包括微生物生长和死亡率在内的关键参数通常基本上是未知的。

因此，土壤微生物在SOM模型中的表现处于一个阈值：探索性工作已经在概念层面确定了微生物过程的重要性，但微生物生态学的复杂性和原位测量的挑战使得生物地球化学模型的设计和参数化变得困难。基于性状的模型代表了一种有前途的前进道路。

基于性状的生物地球化学建模方法

有一个通用的方法可以将微生物群落特性纳入土壤生物地球化学模型中：根据性状或生活史策略将微生物分类群分为功能群。与针对植物和其它生物的群落范围内的努力类似，许多可以在实验室培养的微生物的性状记录已经得到汇编。然而，许多土壤微生物难以培养，因此需要进行性状推断。使用宏基因组和其它组学方法，理论上可以对大多数尚未培养的土壤微生物进行性状预测。性状推断的范围可以从检测简单性状（例如编码代谢过程中关键酶的基因）到识别需要协调多种代谢和生物物理性状的复杂性状。专注于具有不同资源可用性、pH或温度状况的土壤的生物可能具有宏基因组性状，可用于推断性状和生物首选的生态位。

生物地球化学模型中的特征参数化是因为生理权衡制约着微生物的生存能力，从而制约性状的分布。由于基本的热力学限制，从分子到生态系统的所有生物组织水平都存在权衡。这些性状权衡可以用能量和资源来表示：每个性状在空间和时间上对有机体的收益和成本。考虑生物物理约束的模型可以连续表示性状关系，而不是依赖于固定类别。细胞大小的权衡是一个关键的例子：表面积和体积比例为2/3幂律，这意味着较小细胞的较大表面积与体积比允许相对较高的底物吸收亲和力，但比例较低的细胞体积限制了蛋白质翻译。正如在海洋系统中所发现的那样，这种权衡导致了一种生态策略，即在较低的资源浓度下，较小细胞的适应性更强。连同这些生物物理特征，与底物获取、能量产生、胁迫耐受性和防御相关的权衡决定了土壤微生物在生命中以及最终在死亡中的生态位。土壤中微生物的死亡率取决于生长速率、细胞壁组成、渗透性物质和储存化合物的产生、抗菌剂以及生物膜和其它固着结构的形成等特性。由于微生物死亡的动力学转化为邻近微生物或矿物质的底物供应动力学，因此土壤中微生物的死亡率必须在土壤生物地球化学模型中准确表示。

尽管在测量微生物功能特征和生成大规模数据集方面取得了重大进展，但数据与模型的整合却仍然滞后。当前实施的基于性状的土壤生物地球化学模型就是一个例证，该模型最多可以根据有限数量的“功能特征”区分三个功能组。例如，除了对生活史策略的好营养或寡营养（r-K）表示，基于个体的微生物模型模拟植物聚合物降解者、微生物残体降解者和机会主义者或机会主义者、分解者和矿工（木质素降解者）之间的相互作用。性状分布主要通过生理学研究（例如，酶、底物吸收或生长动力学、细胞表面积、生物量化学计量、储库的组成等）或通过受预先设定的权衡限制的性状组合来确定。显然，土壤微生物群的复杂性使这些方法无法扩展。然而，最近的一个关键进展是从复杂群落中重建完整基因组的能力。以基因组为中心的观点允许将推断的性状与生物体内部联系起来，并对性状协方差的模式进行评估和概括，以减少性状多样性的维度。这允许以概率方式表示微生物功能特征。因为这些组学数据代表了生物体的潜力而不是实现的表型，所以在体外和原位验证基因型与表型的联系很重要。通过使用基于统计的方法来减少维度并量化微生物特征聚合时的信息损失，可以将组学数据与模型结构复杂性的层次结构联系起来。

总之，将土壤微生物组中存在的惊人多样性特征纳入土壤生物地球化学模型，并代表微生物群落在系统之间以及系统对环境条件变化的特定响应的努力都需要进一步发展。一个设计良好的基于性状的建模方法可能有助于解决微生物共现模型的指定和参数化挑战，并释放其预测能力。将基因组规模的数据与生物地球化学过程测量联系起来，可以揭示仅考虑一种数据时隐藏的结构关系，为将微生物生态学构建到生物地球化学模型中提供数据驱动的基础。这将需要强大的跨学科科学，在单一迭代框架内协调模型开发、组学测量和生物地球化学过程测量。我们预计这种类型的跨学科协调最终将加速模型结构趋同并实现对全球范围内土壤生物地球化学更有力的预测。

结论

近几十年来，土壤微生物学研究已开始解决土壤微生物群落的分类和功能多样性问题。现在，越来越多的人开始重视解读形成这种多样性的生态过程。这种对土壤微生物群落的成熟生态理解有可能推动生物地球化学预测，但需要完全量化。土壤以其复杂性而闻名——因此，当量化工作能够简化并将基本的微生物特征汇总到可操作的模型参数中时，就极为有用。一些连续性状参数可以直接包含在模型中（例如，最大比生长速率和最佳生长温度），而另一些则需要额外的转换步骤才能在模型中表示（例如，通过转运蛋白或细胞外分解获得底物的化学类别，以及二元性状参数，如功能能力的存在与否）。新兴技术中的关键是那些可以测量复杂土壤环境中微生物生长、死亡和营养相互作用的技术。

目前，多种技术为将基因组信息和组学信息整合到建模和合成工作中提供了定量途径。一系列不同的示踪方法已被用于确定整个细菌和真菌群落的生长和周转（例如，放射性胸苷与土壤细菌的结合，或乙酸盐与麦角固醇的结合）。此外，特定分类单元的方法可以捕获复杂土壤环境中单个分类群的生长和死亡率。这些技术包括非示踪方法（例如iRep46）和示踪方法，如定量稳定同位素探测 （qSIP） 和生物正交非典型氨基酸标记结合荧光活性细胞分选 （BONCAT-FACS）。通过随时间追踪元素直接进入单个分类群的吸收情况，这些示踪方法不仅可以深入了解生态过程（例如，演替和营养相互作用），而且可以直接将种群动态与生物地球化学通量（例如，有机质分解和矿化）联系起来。死亡后，利用各种微生物生物标志物的技术，例如脂质组学¹³C标记的氨基糖分析和细胞外DNA的测量，可以追踪土壤中微生物残体的命运和组成。最后，方法和实验设计的有希望的发展，如微流控和“透明土壤”微观世界，允许直接可视化固体基质内的微生物-矿物质相互作用。当与成像工具（例如，共焦和荧光显微镜以及纳米级二次离子质谱（nanoSIMS）同位素成像、稳定同位素探测（SIP）和拉曼显微光谱）结合使用时，这些方法可以提供对活的和死的微生物之间的相互作用及其对矿物基质内有机物循环的影响的高分辨率观察。

作为有机物形成和分解的主要媒介，土壤微生物是全球碳平衡的直接管理者。气候变化已经彻底改变了土壤微生物群落的结构和功能，但微生物生命周期对全球气候轨迹的影响仍不清楚。为了更好地理解这种复杂性并开发土壤微生物群生物地球化学效应的预测模型，基于生态学信息的性状框架可能提供最有成效的前进道路。