甲状腺淋巴瘤患者的临床病理特征研究*

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甲状腺淋巴瘤患者的临床病理特征研究*

朱向兰　赵莎　刘卫平　王健超　张文燕　李甘地

(四川大学华西医院病理科,四川 成都　610041)

【摘要】　目的　甲状腺淋巴瘤(TL)较少见，目前国内缺少大样本综合报道。本研究旨在探讨TL的临床病理特征。方法　对95例TL的临床病理特征进行回顾性研究。收集95例患者临床资料、观察组织形态学、免疫组化及基因重排检测结果，对该类肿瘤的临床表现、组织形态学病理类型、免疫表型、治疗以及预后生存情况进行总结及统计学分析。结果　95例TL患者中，男性23例，女性72例；根据组织学及免疫组化等检测，结果可分为8类淋巴瘤：分别为弥漫大B细胞淋巴瘤(DLBCL)53例、粘膜相关淋巴组织结外边缘区B细胞淋巴瘤(MALT lymphoma)28例、结外边缘区淋巴瘤伴大B细胞淋巴瘤转化(Mixed DLBCL and MZBL)7例、滤泡淋巴瘤(FL)2例、伯基特淋巴瘤(BL)2例、套细胞淋巴瘤(MCL)1例、T淋巴母细胞淋巴瘤(T-LBL)1例、间变大细胞淋巴瘤(ALCL)1例；其中根据Hans分型将DLBCL分为生发中心型(GCB)32例，非生发中心型(Non-GCB) 21例。手术标本中55/69例存在淋巴细胞性甲状腺炎背景。单纯手术治疗 24例；手术+放/化疗40例；单纯放/化疗20例。TL中位随访时间36个月。总体生存时间为(38.801±1.974)。DLBCL 1、3、5年生存率为92%、85%、83%。DLBCL病人单因素预后分析示：年龄(P=0.012)、分期(P=0.014)、治疗方式(P=0.025)对患者的生存时间有统计学意义，而GCB和Non-GCB分类预后无统计学差异(P>0.05)。结论　尽管甲状腺淋巴瘤发病率低，但其病理组织类型多样，大多数为原发性淋巴瘤，总体生存时间及预后相对较好。以B细胞来源多见，主要为DLBCL、MALT。大部分淋巴瘤伴慢性淋巴细胞甲状腺炎背景，相关机制有待进一步研究。

【关键词】　甲状腺淋巴瘤；DLBCL; MALT; 临床病理；预后

甲状腺发生淋巴瘤较少见，占所有结外非霍奇金淋巴瘤中的比例不到3%，称为甲状腺淋巴瘤(thyroid lymphomas，TL)，目前对该部位淋巴瘤的认识较少，缺乏大样本病例的临床总结分析。本文收集了我院近6年95例经临床病理诊断的甲状腺淋巴瘤,结合2008 WHO分类对其类型以及临床病理的特征及相关性进行总结分析。

1　材料与方法

1.1　纳入病例　收集四川大学华西医院病理科2010年1月～2016年1月病理诊断的甲状腺淋巴瘤95例。

1.2　检测方法

1.2.1　回顾性分析患者的临床资料，包括临床症状、实验室检查、手术记录、临床分期以及治疗预后。临床分期采用美国国立癌症研究所Ann Arbor淋巴瘤分期标准。总生存期(overall survival，OS) 被定义为从诊断开始至因任何原因引起死亡的时间。

1.2.2　回顾统计病理资料，包括组织形态、病理分型、免疫组化。甲状腺淋巴瘤病理组织学分型诊断根据世界卫生组织(WHO，2008)提出的造血和淋巴组织肿瘤性疾病最新分类标准。弥漫大B细胞淋巴瘤(diffuse large B-cell lymphoma,DLBCL)按照Hans分型标准，根据免疫组化CD10、Bcl-6、MUM-1表达结果分为GCB与Non-GCB。通过CD10、MUM-1、BCL-6抗体表达情况，将DLBCL 分成GCB和Non-GCB 两类亚型，其中GCB 型以CD10和BCL-6表达阳性为特征，Non-GCB 型以MUM-1的阳性表达为特征。

1.3　统计学分析　数据统计采用SPSS 19 软件。采用乘积极限法(Kaplan-Meier 法) 计算生存率及Logrank检验，P<0.05>

2　结果

2.1　病理学检查

2.1.1　巨检　获取患者结节/包块大小从0.5～20.0cm不等。以弥漫融合性包块为主，大部分肿瘤包块界限清楚，表面光滑或隆起。其中包块>5cm的淋巴瘤占57%。所有组织学类型中，肿瘤大小无显著的统计学差异。肿瘤切面呈“鱼肉样”、灰白实性均质，部分可见出血、坏死。

2.1.2　组织形态　95例患者，102份样本，其中33份为穿刺标本，69份为手术标本，其中7例患者穿刺后行手术切除。根据WHO(2008)分类标准，本组甲状腺淋巴瘤共有8个组织类型：包括弥漫大B细胞淋巴瘤(diffuse large B-cell lymphoma,DLBCL)53例(见图1A，B)、粘膜相关淋巴组织结外边缘区B细胞淋巴瘤(marginal zone B-cell lymphoma of mucosa-associated lymphoma tissue，MALT lymphoma)28例(见图1C，D)、结外边缘区淋巴瘤伴大B细胞淋巴瘤转化(Marginal Zone B-Cell Lymphoma of MALT-Type With Large Cell Transformation,Mixed DLBCL and MZBL)7例、滤泡淋巴瘤(follicular lymphoma,FL)2例、伯基特淋巴瘤(Burkitt lymphoma,BL)2例、套细胞淋巴瘤(Mantle cell lymphoma,MCL)1例、T淋巴母细胞淋巴瘤(T-lymphoblastic lymphoma,T-LBL)1例、间变大细胞淋巴瘤(anaplastic large cell lymphoma，ALCL)1例，其中，根据淋巴细胞体积的增大及Ki-67的指数增高诊断MALT向大B细胞淋巴瘤转化(见图1E，F)。本组93/95例淋巴瘤来源B淋巴细胞。所有的病例均表现为浸润性生长模式，其中42/69(61%)观察到肿瘤侵及甲状腺被膜及周围脂肪或肌肉组织。所有组织学类型中，有无被膜及周围组织浸润无显著的统计学差异。手术标本中55/69(80%)存在淋巴细胞性甲状腺炎背景，淋巴细胞性甲状腺炎背景不仅可以在DLBLC和MALT中观察到，同时在滤泡性淋巴瘤及间变大细胞淋巴瘤也存在。本组伴有淋巴细胞性甲状腺炎背景的病例中，MALT淋巴瘤(60%～68%)比DLBCL组中(45%～58%)明显较高，但无明显统计学差异。DLBCL及MALT淋巴瘤均伴淋巴上皮性病变分别为15例和18例。背景中观察到反应性的淋巴滤泡45/69例、纤维分隔58/69例。本组病例中无血管神经侵犯现象，也无合并乳头状癌的病例。

2.1.3　免疫组化(见图2，3)　所有DLBCL病例CD20阳性，Hans分型GCB共32/53例(见图2 A-C)，Non-GCB共21/53例(见图2D-F)。所有MALT淋巴瘤病例均CD20(+)，其中有7/8例CD79a(+)，不表达CD5、CD10及Cyclin D1(见图3)。CD20及广谱上皮标记PCK清楚显示淋巴上皮性病变。MCL中肿瘤细胞均表达及CD20及Cyclin D1，不表达CD10。FL中肿瘤性滤泡的免疫表型为CD20(+)、CD3ε(-)、CD10(-)、bcl6(+)、bcl2(+)、CD21染色示部分滤泡内滤泡树突细胞网残缺或消失，Ki-67染色示部分肿瘤性滤泡内阳性细胞减少。BL中2/2例均表达CD20、CD10、bcl6、Ki-67指数90%以上。T-LBL肿瘤细胞免疫表型为CD3ε(+)、TdT(+)。ALCL免疫表型为CD30(+)、 EMA(+)、 TIA-1(+)、 PCK(-)、 粒酶B(-)、 CD3(-)、ALK(-)。

图1　按WHO(2008)甲状腺淋巴瘤分类标准的组织分型

Figure 1　DLBCL(A and B),MALT(C and D),Mixed DLBCL and MZBL(E and F)

注：DLBCL(A、B)、MALT(C、D)、结外边缘区淋巴瘤伴大B细胞淋巴瘤转化(E、F)

图2　DLBCL的免疫组化特征

Figure 2　Immunohistochemistry features of DLBCL

注：A-C示 GCB亚型：CD10(+)、BCL-6(+)，MUM-1(-)；D-F示Non-GCB亚型：CD10(-)、BCL-6(-)，MUM-1(+) ；G-I示：CD20(+)、CD3ε(-)、Ki-67指数高。

图3　MALT淋巴瘤的免疫组化特征

Figure 3　Immunohistochemistry features of MALT lymphoma.

注：A～F依此为CD20(+)、CD3ε(-)、CD5(-)、CD10(-)、Cyclin D1(-)、Ki-67指数低

2.2　临床特征　95例甲状腺淋巴瘤，男性23例，女性72例，男女比例1∶3。年龄范围20～89岁，平均年龄为52.7岁。本组女性(60.9岁)与男性(64.1岁)平均年龄差异无显著统计学意义。其中MCL及ALCL为继发性甲状腺淋巴瘤，余病例均为原发性甲状腺淋巴瘤。所有病人表现甲状腺结节，其中18例伴随吞咽困难，8例声音嘶哑，4例伴随呼吸困难。63例表现甲状腺一侧肿大结节，余32例为甲状腺双侧结节均肿大。DLBCL中12例表现肿块迅速增大。本组45例临床诊断伴桥本氏甲状腺炎。临床分期为：51/95例ⅠE期、19/95例ⅡE期、18/95例ⅢE期、7/95例ⅣE期。

2.3　本文95例除11例病人未进行任何干预治疗外，余84例均行单纯手术、手术+放/化疗、单纯放/化疗治疗。①单纯手术治疗：24/95例进行单纯次/全手术切除术。②手术+放/化疗:40/95例手术联合放疗或者化疗。其中12/95例手术联合放疗，21/95例手术联合化疗，7/95例同时手术联合放疗和化疗 ，并且这7例病人病情均好转。③单纯放/化疗：20/96例患者只单纯放/化疗,未行手术治疗。其中单独化疗中2/3例病人接受干细胞移植手术。

2.4　随访及预后　截止2016年1月25日，随访期间10例病人死亡，其中9例为DLBCL、1例为ALCL。所有死亡病例均为临床分期IIE 以上。从被诊断到随访日期时间范围(0～72个月)，中位随访时间36个月。平均随访时间：29.3个月。MALT淋巴瘤及FL、BL、FL、T-IBL的所有病例随访期间均未死亡；ALCL患者确诊1月后死亡。本组病例总体生存时间为(38.801±1.974)。DLBCL病人的生存情况：DLBCL淋巴瘤1年、3年、5年生存率为92%、85%、83%。DLBCL病人单因素预后分析示年龄(P=0.012)、分期(P=0.014)、治疗方式(P=0.025)对患者的生存时间有统计学意义(见表1)。单纯手术治疗、手术结合放/化疗、单纯放/化疗患者的平均生存时间分别(22.869±3.417)、(67.569±2.940)、(38.247±4.469)个月。分析得出DLBCL病人60岁以下的患者生存时间较60岁以上长，年龄越大预后越差(P<><0.05)。而手术联合放 疗方案优于其它两种单纯治疗方式，可以显著提高患者的生存时间。hans分型中生发中心型(gcb)和非生发中心型(non-gcb)的病例预后无统计学差异(p="">0.05)。

3　讨论

甲状腺淋巴瘤(TL)是一种少见的疾病,约占甲状腺恶性肿瘤的2%～8%,占所有淋巴结外非霍奇金淋巴瘤中的比例不到3%[1]。国内外少数文献中有对该病的报道[2-3，5]，但至今未见大宗病例报道。本病多好发于中老年女性，男女比例为1∶3～4，多见于50 岁以上的妇女，部分患者年龄可达90岁[3-4，9 ]。本组病例男女年龄分布与文献报告基本相似。由于TL发病率低及对其认识不足，缺乏典型的临床症状， TL常被误诊为桥本甲状腺炎(Hashimoto’s thyroiditis，HT)或甲状腺乳头状癌。本研究提示甲状腺淋巴瘤多为原发，也可少数病例为继发。临床表现常常为进行性生长无痛性的颈部包块，部分呈结节状。可伴随其他的临床症状，比如吞咽吞难、声嘶、呼吸困难、咳嗽咯血等[14，21,22]。有时临床上也可表现为迅速增大的包块。本研究中12例DLBCL表现迅速增大的肿大结节，与文献报道88%的TL患者具有颈部肿物快速增大的病史[10]相对较少。可能与近年来随着影像(尤其超声)技术突飞猛进的发展，人们对甲状腺结节重视程度的提高，甲状腺淋巴瘤的早期诊断有关。

表1　53例DLBCL 患者的单因素预后分析

Table 1　Univariate analysis of 53 DLBCL patients

临床病理资料nP年龄0.012 <6020 ≥6033性别0.457="" 男12="" 女41临床分期0.014="" ⅰ～ⅱe34="" ⅲ～ⅳe19肿块大小0.193=""><528 ≥525被膜浸润0.646="" 有30="" 无23类型0.287="" gcb型32="" non-gcb型21治疗方式0.018="" 单纯手术15="" 手术+放化疗23="">

近来，TL的发病机制也越来越受到关注研究。有学者表明TL常见于中等妇女,在自身免疫性淋巴细胞性甲状腺(桥本氏病)的患者比一般人群发展成淋巴瘤的风险估计高40～80倍[6]，通常被初诊为桥本甲状腺炎20～30年后发展为原发性甲状腺淋巴瘤[17-19]。随后日本和瑞典研究表明自身免疫性的慢性淋巴细胞甲状腺炎可能为甲状腺淋巴瘤的重要原因。Vega等研究显示原发性甲状腺恶性淋巴瘤在桥本氏甲状腺炎基础上发生恶变可达67%～80%，且多数甲状腺恶性淋巴瘤患者在组织学上可见桥本氏甲状腺炎的改变[7]。也越来越多的专家认为两者之间有着密切的关系。而Moshynska OV 和 Saxena A在2008年运用PCR基因重排检测出淋巴瘤患者肿瘤组织及HT组织有相似的同源性克隆序列，间接推测甲状腺淋巴瘤可能由HT发展而来 [8]。本研究中形态学以及临床均发现多数病例伴有淋巴细胞性甲状腺炎的特征，与文献报告基本相符合。因此二者之间一定存在某种关系，需要更多的研究进一步证实其发展机制。但是本研究中也有20%的病例未观察到该病变，可能为肿瘤细胞完全浸润整个组织，无残留甲状腺存在；也可能甲状腺淋巴瘤存在其他的发生机制，需要有待进一步的研究。

甲状腺淋巴瘤主要为B细胞来源的非霍奇金淋巴瘤。本组病例共有八种组织类型，是目前国内外报道中发生于甲状腺淋巴瘤组织类型最多的报道。其中DLBCL最常见(占本组病例55%)，与文献报道的50%～70% DLBCL比例基本相似[11],其次是MALT淋巴瘤(29%)。其他类型淋巴瘤,如间变性大细胞淋巴瘤、Burkitt 淋巴瘤、T细胞性淋巴瘤、套细胞淋巴瘤也有文献报道等均可发生在甲状腺，但是非常罕见，本组也有少数病例诊断。本组病例有7例为结外边缘区淋巴瘤伴大B细胞淋巴瘤转化，相对MALT淋巴瘤预后较差，与DLBCL有相同的生物学行为[13]。我们将继续长时间随访这组病例的治疗效果、总生存期，从而更准确地评估预后。DLBCL是一种异质性淋巴瘤，其在临床表现、形态学特点、免疫表型和遗传学特征等方面都存在明显差异，这些差异使得DLBCL有明显不同的治疗效果和[12]。甲状腺DLBCL部分为MALT淋巴瘤演变而来，也可能直接发生，具体机制及差异目前还不太清楚。DLBCL可分为生发中心型(GCB)和非生发中心型(Non-GCB)两类，国内外均有研究报道GCB型预后相对较好[15-16]，因此推广应用此分型非常有必要性。但本组研究未发现统计学差异，可能与本研究随访时间较短有关。

淋巴上皮瘤样病变和滤泡植入现象为MALT特征性的病理现象。肿瘤早期常围绕淋巴滤泡，浸润边缘区，然后逐渐扩大，弥漫融合，并取代部分或全部滤泡(滤泡植入)。有时与滤泡性淋巴瘤非常相似，可通过免疫组化进行鉴别，滤泡性淋巴瘤CD10、BCL-6阳性，BCL-2常常表达。腺上皮被肿瘤细胞灶入侵或破坏为淋巴上皮病变。诊断标准为瘤细胞灶含3个以上浸润瘤细胞、受累上皮破坏或变形，免疫组化CD20和CK可清楚的标记。但是在良性淋巴细胞甲状腺炎中也可表现淋巴上皮病变，因此二者有时难于鉴别。后者滤泡生发中心完整、常有套区，免疫组化示：生发中心CD10阳性，BCL-2阴性，Ki-67指数高，CD21或CD23显示完整的滤泡树突细胞网。也可借助基因重排检测辅助鉴别诊断。MALT和DLBCL淋巴瘤均可见淋巴上皮病变。有学者认为淋巴上皮病变数量以及破坏程度可区分甲状腺淋巴瘤恶性程度分级[3]。本组MALT随访时间较短，需要进一步随访观察。

TL患者总体的生存期较长，文献报道患者5 年生存率为79%[3]。本研究5年无复发生存率为89%，与文献报道相对较高。国外文献提示患者预后重要因素年龄、分期、病理类型及治疗相关[3,5]。由于TL 发病率较低，治疗方法上仍缺乏统一标准。对于局限(ⅠE)于腺叶内的MALT 单纯手术治疗仍是推荐的治疗方法。本组研究显示MALT淋巴瘤中只有18/28(64%)进行治疗，但5年生存率为100%。相对MALT淋巴瘤，DLBCL预后比较差。而本研究提示DLBCL预后与年龄、分期及治疗相关。单因素分析结果还提示综合治疗方法(手术的基础上联合化疗或放疗)显然优于单纯手术及单纯放疗/化疗，我们建议手术联合放/化疗为甲状腺DLBCL患者首选方案。

4　结论

甲状腺淋巴瘤临床发病率较低，但其病理组织类型多样，大多数为原发性淋巴瘤，总体生存时间及预后相对较好。以B细胞来源多见，主要为DLBCL、MALT。大部分淋巴瘤伴有慢性淋巴细胞甲状腺炎背景，但相关机制有待进一步研究。

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基金项目：国家自然科学基金(81272626；30900534)

通讯作者:刘卫平,教授,本刊常务编委,E-mail：[e-mail];赵莎,副教授,本刊审稿专家，E-mail：[e-mail]

【中图分类号】　R 736.1　　

【文献标志码】　A　　　

doi：10.3969/j.issn.1672-3511.2016.07.028

(收稿日期：2016-03-11；编辑：陈舟贵)

Clinical and pathological characteristics of 95 thyroid lymphoma

ZHU Xianglan,ZHAO Sha,LIU Weiping,et al

(Department of Pathology,West China Hospital， Sichuan University,Chengdu 610041,China)

【Abstract】　Objective　Thyroid lymphoma (thyroid grand lymphomas,TL) is a rare lymphoma,and lack of domestic large sample research at present.The aim of our retrospective study was to summary the clinical and pathological characteristics of TL and statistical analyze the significance of prognosis.Methods　The clinical data,morphology and immunohistochemical and gene rearrangement results were observed.The features of TL and the significant factors related to prognosis were analyzed.Results　96 patients with TL were involved in our study including 24 males and 72 females.there were 8 types lymphomas including diffuse large B-cell lymphoma (DLBCL,53 cases),marginal zone B-cell lymphoma of mucosa-associated lymphoma tissue(MALT lymphoma,28 cases),Marginal Zone B-Cell Lymphoma of MALT-Type With Large Cell Transformation (Mixed DLBCL and MZBL,7 cases),follicular lymphoma (FL,2 cases),Burkitt lymphoma (BL,2 cases),Mantle cell lymphoma (MCL,1 case),T-lymphoblastic lymphoma (T-LBL,1 case) and anaplastic large cell lymphoma (ALCL,1case).Of the 53 DLBCL,32 were germinal center type (GCB) and 21 were non-germinal center type (non-GCB),according to Hans cretiria.55 cases showed lymphocytic thyroiditis background.24 cases were treated with surgery alone.Surgery with radiotherapy / chemotherapy were 40 cases.Simply radiotherapy/chemotherapy were 20 cases.The median follow-up time was 36 months.Overall survival was 3.8801.869±1.974.1 year.The 3-year and 5-year survival rate of DLBCL were 92% and 85%,83%.Univariate analysis showed that the age(P=0.012),stage (P=0.014) and treatment (P=0.025) was statistically significant in survival time of DLBCL patients,but no significant difference in GCB and Non-GCBtype(P>0.05).Conclusion　Despite thyroid lymphoma is rare,the pathological type of TL are diverse.Most of them are primary and the prognosis is relatively good.The common cell origin of TL is B lymphocyte,and DLBCL and MALT are the most common types.Chronic lymphocytic thyroiditis background could be observed in most cases,and the related mechanism needs to be further studied.

【Key words】　Thyroid Lymphoma; DLBCL; MALT; Clinicopathology; Prognosis