引用本文:庄競. 左半结肠血管解剖学的再认识及其临床意义[J/OL]. 中华结直肠疾病电子杂志, 2022, 11(06): 459-464. DOI: 10.3877/cma.j.issn.2095-3224.2022.06.003 左半结肠有特殊的双向供血特征,其淋巴回流可同时流向肠系膜上血管和肠系膜下血管周围;较高的血管变异带来对支配血管及主要淋巴回流方向判断的不确定性。充分游离结肠,对满足足够切缘和两侧供血血管的根部结扎尤为重要。对左半结肠血管及系膜解剖变异的认识,为左半结肠癌根治术中选择合适的解剖、吻合手术方式及淋巴结清扫范围提供理论依据。 左半结肠周围解剖层次较为复杂,毗邻胰腺、脾、肾和输尿管等许多重要器官,因此左半结肠癌根治术的要求高、难度大;左半结肠供血来自于肠系膜上动脉(superior mesenteric artery,SMA)与肠系膜下动脉(inferior mesenteric artery,IMA)血管系统,因此左半结肠切除术的具体定义、不同位置的左半结肠癌根治术中所要求的肠管切除和淋巴结清扫范围尚存不同认识。随着腹腔镜、达芬奇机器人等技术的广泛应用和不断成熟,借助腹腔镜的视角,有必要对左半结肠的胚胎发育及其演变过程、血管分布、系膜解剖及变异情况等有进一步的认识或者说再认识。基于对左半结肠血管解剖及变异的再认识,有助于深刻理解左半结肠癌肠段切除和区域淋巴结的清扫范围。 一、左半结肠的血管解剖 消化道在胚胎发育时可分为前肠、中肠和后肠,其中中肠由SMA供血,后肠由IMA供血。以结肠脾曲为界,左半结肠近段和远段分别由中肠和后肠发育而来,因此,左半结肠有两套供血系统:脾曲近侧结肠由SMA发出的中结肠动脉(middle colic artery,MCA)供血,脾曲远侧结肠由IMA发出的左结肠动脉(left colic artery,LCA)供血,正是因为结肠脾曲存在双向供血及血管变异,所以,结肠脾曲癌主淋巴结的转移方向是双向的[1, 2]。 (一) 来源于SMA系统的血供 1. 中结肠动脉(MCA)结肠脾曲由MCA左支及LCA双重供血[3]。MCA可分为两至多支,但约有6%的患者MCA左支缺如,5%~22%的患者MCA缺如,此时,结肠脾曲由右结肠动脉(right colic artery,RCA)供血。 2. 副中结肠动脉(accessory middle colic artery,AMCA) 除MCA,SMA也可发出AMCA,发生率约4%~49.2%,支配结肠脾曲,亚洲人的AMCA检出率较高[1,4, 5]。AMCA常起源于SMA发出的第一支空肠动脉近心端,在胰腺后方屈氏韧带间走向结肠脾曲,在离开胰腺下缘后常有静脉伴行( 图1 副中结肠动脉(AMCA)的血管造影(引自参考文献6) 由于结肠脾曲是中肠、后肠来源器官的交界区,迷走的副左结肠动脉更符合解剖学的命名原则。ALCA也可来源于腹腔动脉干(腹腔干)[7]。手术时,只有将胰体向头侧翻起,才能清扫到LAACA根部。胰腺下缘发出的网膜后血管也有可能汇入到结肠边缘血管弓[8],术中有可能被误认为是AMCA。临床实践中,左半结肠供血系统变异较多,LAACA检出率为4%~49.2%[9],其于胰腺下缘从SMA发出,发出点位于SMA发出MCA根部的近端,支配结肠脾曲及部分降结肠[4]。一项基于吲哚菁绿示踪淋巴流向的研究结果提示:当LACCA存在时,结肠脾曲癌主要从LACCA进行淋巴回流,因此存在LACCA,左半结肠癌D3手术应在LAACA根部结扎。 (二) 来源于IMA系统的血供 IMA分支有许多不同的分型,LCA既可单独起源于IMA,也可与乙状结肠动脉(sigmoid artery,SA)及直肠上动脉(superior rectal artery,SRA)共干,或与SA共干。Ⅰ型,直、乙共干型,LCA单独发出,约占38%;Ⅱ型,左、乙、直全共干型,约占45%;Ⅲ型,左、乙共干型,约占12%;Ⅳ型,无左型,约占5%。绝大多数LCA走向结肠脾曲( 图2 左结肠动脉的分支类型(引自参考文献6)。Ⅰ型,直、乙共干型,LCA单独发出(38%);Ⅱ型,左、乙、直全共干型(45%);Ⅲ型,左、乙共干型(12%);Ⅳ型,无左型(5%) 图3 左结肠动脉的血管成像(引自参考文献6)。3A:左结肠动脉通常与肠系膜下静脉伴行,供应结肠脾曲。3B:左结肠动脉的多个分支,ALCA:左结肠动脉升支;DLCA:左结肠动脉降支 (三) SMA系统与IMA系统的侧枝循环 SMA和IMA之间存在着许多侧枝循环,其中有两个重要的侧枝循环:即Drummond边缘动脉弓(marginal artery of drummond)和Riolan动脉弓(Riolan's arch)(图4 Riolan弓 血管造影能清晰显示该血管,也容易与Drummond边缘弓相区别:Drummond动脉沿结肠走行,不是太迂曲蜿蜒;Riolan动脉弓血管相对细小,不发出直血管至肠壁,只起到连接SMA与IMA间的作用。Riolan弓的存在,对改善结肠血管侧枝循环有重要的临床意义:当SMA或IMA发生明显狭窄或闭塞,该动脉弓会代偿性显著增粗并迂曲扩张。 SMA或MCA也可能发出Riolan弓汇入LCA根部,与肠系膜下静脉(inferior mesenteric vein,IMV)伴行,约3%~7.6%亚洲人存在Riolan弓[1]。 脾曲远端结肠IMA分支变异和LCA汇入边缘弓的部位,会影响中间淋巴结的完整清扫和SRA的完整保留。SRA与乙状结肠末支动脉间的结肠边缘弓缺失吻合支,但SA与直肠中动脉(middle rectal artery,MRA)之间存在良好的侧枝循环,所以只要保留SA的“Y”形分叉,髂内血供可供应全部乙状结肠甚至部分降结肠[3,12]。 CT血管造影研究结果显示:47.6%的LCA可走向远端2/3降结肠;MCA汇入横结肠边缘血管弓的部位(右2/3或远端1/3)也会影响LCA汇入边缘血管弓的部位,MCA左支越偏左侧时,更多LCA走向远端2/3降结肠(17.8% vs. 9.9%)[1]。这个研究结果提示我们,术前及术中了解不同血管分支与肿瘤的位置关系,对于设计左半结肠癌根治术的肠段切除和淋巴结清扫范围具有非常重要的临床意义。 二、左半结肠的系膜解剖 降结肠系膜经过顺时针旋转,其左侧面与肾前筋膜融合,两者之间原有的腹膜形成双层折叠并在生长发育过程中逐渐演化为疏松结缔组织,形成一融合筋膜(即Toldt's筋膜)。德国Hohenberger教授,以胚胎学理论、解剖学和外科学为基础进行研究,阐述了结肠系膜的解剖学结构特点,在2009年首次提出全结肠系膜切除(complete mesocolic excision,CME)术的理论:即结肠系膜如“信封”一样将周围脂肪、淋巴组织包裹,手术时应完整将其切除。 乙状结肠系膜的变异可分为以下四种类型:Ⅰ型:乙状结肠系膜中心呈点状或线状融合,融合区域位于乙状结肠系膜外侧;Ⅱ型:乙状结肠系膜呈双侧(内侧+外侧)线性融合;Ⅲ型:乙状结肠系膜呈内侧线性融合;Ⅳ型:乙状结肠系膜与Ⅰ型外观类似,但乙状结肠起始部与降结肠融合,由共同血管提供血供。一般来说,Ⅰ型对手术影响最小,常可按标准解剖学操作手术。Ⅱ型中部分患者在IMA结扎后需行结肠脾曲游离,才能完成无张力吻合。Ⅲ型和Ⅳ型均需先进行结肠脾曲游离,才能完成IMA离断后的结肠无张力吻合。 熟悉乙状结肠系膜分型,对手术方式的选择具有重要的临床指导意义。在开腹术中,简化手术方式判断时间,指导快速、安全完成手术;在腹腔镜等微创手术中,快速行解剖学分类,针对不同类型选择合理的IMA结扎方式,对边缘血管弓的误损伤进行有效防范措施,能缩短腹腔镜低位直肠癌前切术的手术时间、减少手术创伤,减少吻合口漏的发生。 三、左半结肠切除方式和淋巴结清扫范围 1. 左半结肠切除范围目前,我国对左半结肠切除术的定义:切除左侧1/2或1/3横结肠及其相应系膜,降结肠及其系膜和部分乙状结肠;肠管两切缘距肿瘤边缘必须大于10 cm[13]。 根据日本结直肠癌诊疗规约的规定,确定结肠手术切除范围的一个重要依据是明确肿瘤的支配动脉。支配动脉通常为支配肿瘤区域的动脉或距离肿瘤10 cm以内的动脉,当两侧动脉相距均>10 cm时,则更靠近的一支动脉为支配动脉,要求清扫肿瘤及支配血管区域的肠旁、中间及主淋巴结。 美国结直肠外科协会(American Society of Colon and Rectal Surgeons,ASCRS)指南和Uptodate均建议:需要切除5 cm~7 cm以上的肠管和清扫支配血管根部的淋巴结[14]。 日本《大肠癌处理规约》(第7版)中,对结肠原位癌Tis患者,建议行局部切除或肠段切除;结肠分期cT1N0患者,建议行D2淋巴结清扫术;结肠分期cT2N0患者,可行D2或D3淋巴结清扫术;如分期II、III期患者,行D3淋巴结清扫术,也就是说cT3~4或cTis~2但临床怀疑存在区域淋巴结转移患者,建议行D3淋巴结清扫术。 日本和欧美学者主要以供血血管切除数目命名结肠切除术。高桥孝采用正方形模型作为结直肠的基本骨架定义4条主要供血动脉,分别是:回结肠动脉(ileocolic artery,ICA)、MCA右支、LCA和SA。根据结肠主要供血动脉的数目进行术式定义:当处理1条主要供血动脉,定义为段结肠切除术;处理2条主要供血动脉,定义为半结肠切除术。当左半结肠切除范围涉及MCA的附属动脉,称为扩大切除[15]。根据该定义,对左半结肠癌,当仅结扎LCA时,为左(段)结肠切除术;当同时结扎LCA和SA时,为左半结肠切除术;当同时结扎SA、LCA及MCA左支(MCA的附属动脉)时,则定义为扩大左半结肠切除术。 2. 淋巴结清扫范围 如何界定结肠癌D3淋巴结清扫术的范围呢?如结肠肿瘤位于横结肠,主要由MCA左支供血,则需清扫No.223组淋巴结(MCA根部淋巴结);如肿瘤位于降结肠、乙状结肠,主要由IMA供血,则需清扫No.253组淋巴结(IMA根部淋巴结);这些节段结肠,主淋巴结几乎都是相对恒定的,均位于SMA或IMA周围。结肠脾曲双向供血和血管变异的特征,决定了结肠脾曲癌的主淋巴结转移方向是双向的[1, 2]。结肠脾曲癌,同时接受MCA和LCA供血,血管变异多,在不同血供方向的情况下,如何选择主淋巴结清扫方向,是否应同时清扫No.223和No.253组淋巴结,仍有争议。国内外虽然有一些临床研究报道,但结果不一致。如蔡东汉等[2]报道,41例结肠脾曲癌患者中No.222与No.232淋巴结转移率相近(14.6% vs. 12.2%),且双侧主淋巴结也有较高转移率:No.223为7.3%和No.253为2.4%。Nakagoe等[16]报道,27例结肠脾曲癌患者No.222及No.232淋巴结转移率分别为4.2%和8.7%,但无一例患者出现No.223及No.253淋巴结转移。Yamaoka等[17]报道:54例结肠脾曲癌,No.222及No.232淋巴结转移率分别为1.8%和0%;No.223和No.253淋巴结转移率分别为0.6%和0%。这些回顾性临床研究提示:结肠脾曲癌的淋巴结转移具有双向性,不同文献报道的淋巴结转移率,尤其是主淋巴结转移率相差巨大。双侧主淋巴结清扫难度大,可能会增加淋巴漏等并发症的风险,目前仍缺乏循证医学证据支持双侧淋巴结的D3清扫术。应结合支配血管的走向、术前影像学淋巴结分布和术中淋巴荧光显像等多种因素,个体化地制定淋巴结清扫范围。但对T3~4期结肠脾曲癌,现有证据仍支持保证双侧方向的D2淋巴结清扫范围。 3. 大网膜及胃网膜左血管的处理 从胃大弯侧,胃网膜血管弓自右向左游离,在断离结扎胃网膜左血管后,即断离脾结肠韧带,然后将大网膜自横结肠肝曲向左游离超越横结肠中部,并游离结肠脾曲,将横结肠提起。四、左半结肠癌的手术入路 左半结肠癌包括横结肠左半部癌、结肠脾曲癌、降结肠癌及降结肠、乙状结肠交界部癌。左半结肠与右半结肠存在显著区别:IMA和IMV不伴行、结肠脾曲位置较深、空肠起始段干扰术野、乙状结肠系膜存在多种分型、保留IMA根部及SRA。因此,不同部位左半结肠癌的清扫范围不同,腹腔镜左半结肠根治术腹部切口的位置选择也不同。腹腔镜手术有助于术者精确地分辨血管、神经走行及其与周围器官的关系。 腹腔镜左半结肠癌根治术的手术入路受多种因素影响,包括肿瘤部位、解剖结构及术者习惯等。目前,公认的腹腔镜左半结肠癌根治术的手术入路有三种[18],也有部分专家学者提出联合入路和横向入路等手术入路。 1. 内侧入路 最常用的手术入路。由左半结肠系膜血管根部开始解剖,由内向外游离系膜和左半结肠。该方法更易于进入左侧Toldt's间隙,辨别输尿管的解剖层次,防止损伤输尿管与生殖血管,方便清扫No.253组淋巴结,便于结扎处理IMA或LCA,以达到肿瘤根治性的要求。内侧入路常需结合外侧入路切开剩余的左结肠旁沟。 2. 外侧入路 由左结肠旁沟进入解剖间隙,由外向内先游离结肠和系膜,再处理左半结肠系膜血管。外侧入路是结肠脾曲游离最常用的方法,但易走深间隙,术中、术后并发症的发生率较高,对结肠脾曲位置较高患者手术困难[19]。 3. 前入路(横结肠头侧入路) 前入路是从横结肠中部打开左侧胃结肠韧带进入网膜囊。于胰腺下缘切开横结肠系膜进入左侧横结肠后间隙,向左分离游离脾曲,再由中间处理肠系膜下血管及其分支,从外侧打开左侧结肠旁沟。前入路,可以优先进入网膜囊,使得术中脾和胰体尾结构显露的较为清晰,副损伤较少,手术并发症的发生率最低。 4. 横向入路[20] 先切断横结肠系膜后叶,提前进入并充分扩展胰腺腹侧间隙后,再切断胰腺后方下缘附着的筋膜与左侧Toldt's间隙汇合。其优点:可防止在由下向上游离左半结肠系膜时提前进入Toldt's间隙,避免因胰腺辨认不清,导致手术层面错误进入胰腺背侧或损伤胰腺。 5. 联合入路 郑民华教授首先报道腹腔镜左半结肠切除的入路:从中间、外侧和前方三个角度,以中间入路为主,将三种手术入路方式融合、三路包抄的手法,游离脾曲,兼具各入路优势,将结肠脾曲游离的困难分三步完成,大为降低结肠脾曲游离难度,最大程度回避了各入路缺点。具体原则可用十六个字概括:上下结合、相互指引、根部会师、完整切除。五、结束语与展望 左半结肠包括横结肠左半部癌、结肠脾曲癌、降结肠癌及降结肠乙状结肠交界部,而且左半结肠与右半结肠存在显著区别。尽管结肠脾曲癌的发生相对较低,但由于其双向供血、血管变异大及双向淋巴回流等特征,目前对结肠脾曲癌的淋巴结转移的分布状况尚缺乏大宗病例研究,尤其在血管变异带来的支配血管变化对主淋巴结转移范围的影响方面,尚需深入研究。术前、术中预先通过影像学检查了解其支配血管及血管变异,了解淋巴结分布,在保证双向淋巴结D2根治术的基础上,个体化制定主淋巴结清扫范围及具体手术方式。 参考文献(见本刊官网,点击“阅读原文”或扫描下方二维码获取) 本文为《中华结直肠疾病电子杂志》原创文章,版权归中华医学会所有。其他媒体、网站、公众号等如需转载本文,请联系本刊编辑部获得授权,并在文题下醒目位置注明“原文刊发于《中华结直肠疾病电子杂志》,年,卷(期):起止页码”。谢谢合作! 《中华结直肠疾病电子杂志》 一、刊物简介 《中华结直肠疾病电子杂志》是由中华人民共和国国家卫生健康委员会主管,中华医学会主办,中国国家癌症中心/中国医学科学院肿瘤医院承办,中华医学电子音像出版社有限责任公司出版的专业学术电子期刊。总编为中国医学科学院北京协和医学院肿瘤医院结直肠外科主任王锡山教授。杂志为中国科技核心期刊。 目前,《中华结直肠疾病电子杂志》是我国唯一的结直肠疾病专业学术期刊。重点刊登结直肠疾病及相关学科的主要研究成果和最新进展方面的文章,具有较高的学术权威性和一定的学术导向性。本刊面向国内外公开发行,中国批准刊号ISSN 2095-3224,CN 11-9324/R。目前已被《中国学术期刊网络出版总库》、《中文科技期刊数据库(全文版)》、《万方数据库》、《重庆维普数据库》收录。 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