专题笔谈｜右半结肠癌D3淋巴结清扫范围及入路选择

冯波教授

【引用本文】冯 波，周乐其. 右半结肠癌D3淋巴结清扫范围及入路选择[J]. 中国实用外科杂志,2020,40(3):274-278.

右半结肠癌D3淋巴结清扫范围及

入路选择

冯 波，周乐其

中国实用外科杂志,2020,40(3):274-278

摘要

完整结肠系膜切除（CME）与D3淋巴结清扫均强调高位结扎供血血管及系膜切除的完整性，进一步规范了结肠癌根治术，且一定程度上改善了病人预后，但在具体的清扫范围和手术入路选择上仍存较大争议。争议焦点主要集中于D3淋巴结清扫的内侧界，目前主流的观点是以肠系膜上静脉（SMV）左侧缘为边界，但亦有SMV右侧、SMA左侧、SMA中线等多种不同的观点。对于胃结肠韧带淋巴结（GCLN）或幽门下淋巴结的清扫，虽无高级别循证医学证据的支持，亦有多种不同意见。此外，腹腔镜右半结肠癌D3根治术有多种手术入路的选择，尚需更多临床研究的论证。

通信作者：冯波，E-mail：[e-mail]

相比全直肠系膜切除（total mesorectal excision，TME）已成为中低位直肠癌根治的金标准术式，结肠癌根治术的手术范围争议较多。目前美国美国国家综合癌症网络（NCCN）指南、欧洲肿瘤内科学会（ESMO）指南、日本大肠癌研究会（JSCCR）指南以及我国的《中国结直肠癌诊疗规范（2017版）》对结肠癌淋巴结清扫范围的描述未达成一致［1-4］。Hohenberger等提出完整结肠系膜切除（complete mesocolic excision，CME），使结肠癌手术得到进一步规范。然而，国际上对右半结肠癌手术的淋巴结清扫范围仍存较大争议，焦点主要集中于D3淋巴结清扫的内侧界。目前主流的观点仍是以肠系膜上静脉(SMV)左侧作为内侧界，但亦存在SMV右侧、SMA左侧、SMA中线等诸多清扫方式。现阶段尚无大宗前瞻性多中心临床研究证实各种方式的优劣性。对于右半结肠癌是否需要清扫胃结肠韧带淋巴结（gastrocolic ligament lymph nodes，GCLN）或幽门下淋巴结也尚未统一。右半结肠由于其血管解剖变异多见且毗邻器官较多，存在诸多手术入路的选择，尚无统一标准。2020-01-04，在《中国实用外科杂志》编辑部主办的“普通外科青年研究者论坛（4）”（以下简称青年论坛）上，笔者针对上述争议问题曾进行了现场调查，在此一并报告如下。

1 CME原则与D3淋巴结清扫

CME的理念源自TME，认为结肠周围脏层筋膜、壁层筋膜之间亦存在一无血管的疏松组织间隙，而脏层筋膜像信封一样包绕整个结肠及其系膜。沿此间隙锐性分离，能够完整切除结肠及其系膜和包绕其中的淋巴血管组织，达到根治性切除目的。CME手术原则主要包括两个要素：一是锐性分离脏层筋膜和壁层筋膜之间间隙，确保切除结肠及其系膜的完整；二是高位结扎供血动脉并清扫血管根部淋巴结。Hohenberger等报道了1978—2002年间1329例行结肠癌根治术的病人，施行CME的病人5年复发率从6.5%降至3.6%，5年总体存活率由83.1%提升至89.1%。West等将CME术后的标本与传统结肠癌手术的标本进行形态、手术层面等方面的比较发现，相较于传统手术，CME术后切除的肠管更长（314 mm vs. 206 mm，P＜0.000）、系膜面积更大（19 657 mm2 vs. 11 829 mm2，P＜0.000）以及获得的淋巴结数目更多（30枚 vs. 18枚，P＜0.000）［5］。此外，在Bertelsen等［6］的研究中同样发现，CME与传统结肠癌手术相比，手术切除范围更大、淋巴结清扫范围更广，同时局部复发率显著降低及5年存活率显著提高。传统结肠癌手术并未强调手术平面和血管根部淋巴结的清扫，CME理念指导下的结肠癌手术切除范围、系膜完整度及清扫淋巴结范围和数目与传统结肠癌手术均存在较大的差异，这可能正是CME能够降低病人复发率和提高存活率的原因。

早在20世纪80年代JSCCR就提出D3淋巴结清扫的概念。根据结肠淋巴引流，JSCCR将结肠区域淋巴结分为肠周、中间及中央组淋巴结，D3淋巴结清扫即清扫所有上述淋巴结［2］。而传统结肠癌手术淋巴结清扫仅限于肠周及中间组淋巴结，不涉及中央组淋巴结及肠系膜上血管的操作。与CME相似，D3淋巴结清扫同样强调血管根部淋巴结清扫和系膜完整性。但是D3淋巴结清扫与CME相比，仍存在一定的差异。D3淋巴结清扫标本长度要短于CME（162 mm vs. 324 mm，P ＜0.01），切除的系膜面积也小于CME（8309 mm2 vs. 17 957 mm2，P＜0.01），清扫淋巴结总数小于CME（18枚 vs. 32枚，P ＜0.01），但是阳性数目差异无统计学意义［7］。

CME和D3概念依然存在混淆和争议。在此次青年论坛上，针对右半结肠癌D3淋巴结清扫与CME的概念进行了大会调查。有25%的与会专家认为D3淋巴结清扫与CME其实是一样的，无本质差异；20%则认为两者存在差异，D3淋巴结清扫更强调淋巴结彻底清扫，而CME更强调系膜的完整性；有25%的学者认为D3淋巴结清扫和CME都强调淋巴结彻底清扫，系膜完整，D3淋巴结清扫注重血管选择性保留，而CME注重血管根部结扎，其切除范围更大，特别是肠管纵行切除范围更广；另30%的代表则认为D3淋巴结清扫与CME理念上不同，D3淋巴结清扫是日本学者的理念，CME是欧洲学者的理念，不应该在一个层面上来讨论其具体区别。

笔者认为，无论是CME还是D3淋巴结清扫，除系膜的完整性之外，对于淋巴结清扫的范围都强调了血管根部淋巴结的清扫，以获得更多的淋巴结数目，尽可能提高病人的预后。而对于右半结肠癌手术，因其复杂的血管解剖和众多的毗邻器官，使得针对血管根部淋巴结的清扫变得更具挑战性，但对于具体的清扫范围与边界尚无明确的定论，特别是内侧界的界定。

CME的理念源自TME，认为结肠周围脏层筋膜、壁层筋膜之间亦存在一无血管的疏松组织间隙，而脏层筋膜像信封一样包绕整个结肠及其系膜。沿此间隙锐性分离，能够完整切除结肠及其系膜和包绕其中的淋巴血管组织，达到根治性切除目的。CME手术原则主要包括两个要素：一是锐性分离脏层筋膜和壁层筋膜之间间隙，确保切除结肠及其系膜的完整；二是高位结扎供血动脉并清扫血管根部淋巴结。Hohenberger等报道了1978—2002年间1329例行结肠癌根治术的病人，施行CME的病人5年复发率从6.5%降至3.6%，5年总体存活率由83.1%提升至89.1%。West等将CME术后的标本与传统结肠癌手术的标本进行形态、手术层面等方面的比较发现，相较于传统手术，CME术后切除的肠管更长（314 mm vs. 206 mm，P＜0.000）、系膜面积更大（19 657 mm2 vs. 11 829 mm2，P＜0.000）以及获得的淋巴结数目更多（30枚 vs. 18枚，P＜0.000）［5］。此外，在Bertelsen等［6］的研究中同样发现，CME与传统结肠癌手术相比，手术切除范围更大、淋巴结清扫范围更广，同时局部复发率显著降低及5年存活率显著提高。传统结肠癌手术并未强调手术平面和血管根部淋巴结的清扫，CME理念指导下的结肠癌手术切除范围、系膜完整度及清扫淋巴结范围和数目与传统结肠癌手术均存在较大的差异，这可能正是CME能够降低病人复发率和提高存活率的原因。

早在20世纪80年代JSCCR就提出D3淋巴结清扫的概念。根据结肠淋巴引流，JSCCR将结肠区域淋巴结分为肠周、中间及中央组淋巴结，D3淋巴结清扫即清扫所有上述淋巴结［2］。而传统结肠癌手术淋巴结清扫仅限于肠周及中间组淋巴结，不涉及中央组淋巴结及肠系膜上血管的操作。与CME相似，D3淋巴结清扫同样强调血管根部淋巴结清扫和系膜完整性。但是D3淋巴结清扫与CME相比，仍存在一定的差异。D3淋巴结清扫标本长度要短于CME（162 mm vs. 324 mm，P ＜0.01），切除的系膜面积也小于CME（8309 mm2 vs. 17 957 mm2，P＜0.01），清扫淋巴结总数小于CME（18枚 vs. 32枚，P ＜0.01），但是阳性数目差异无统计学意义［7］。

CME和D3概念依然存在混淆和争议。在此次青年论坛上，针对右半结肠癌D3淋巴结清扫与CME的概念进行了大会调查。有25%的与会专家认为D3淋巴结清扫与CME其实是一样的，无本质差异；20%则认为两者存在差异，D3淋巴结清扫更强调淋巴结彻底清扫，而CME更强调系膜的完整性；有25%的学者认为D3淋巴结清扫和CME都强调淋巴结彻底清扫，系膜完整，D3淋巴结清扫注重血管选择性保留，而CME注重血管根部结扎，其切除范围更大，特别是肠管纵行切除范围更广；另30%的代表则认为D3淋巴结清扫与CME理念上不同，D3淋巴结清扫是日本学者的理念，CME是欧洲学者的理念，不应该在一个层面上来讨论其具体区别。

笔者认为，无论是CME还是D3淋巴结清扫，除系膜的完整性之外，对于淋巴结清扫的范围都强调了血管根部淋巴结的清扫，以获得更多的淋巴结数目，尽可能提高病人的预后。而对于右半结肠癌手术，因其复杂的血管解剖和众多的毗邻器官，使得针对血管根部淋巴结的清扫变得更具挑战性，但对于具体的清扫范围与边界尚无明确的定论，特别是内侧界的界定。

2 CME/D3淋巴结清扫内侧界的争议

目前的主流观点是将SMV左侧缘作为右半结肠癌D3淋巴结清扫的内侧界，术中围绕外科干进行淋巴结清扫并裸化SMV，在SMV左侧缘切断起自SMA主干的各结肠供血动脉。有研究表明，右半结肠的淋巴引流很少跨越SMV前方向左引流，故术中无须裸化SMA，以SMV左侧清扫即可达到D3淋巴结清扫的要求。然而根据中央组淋巴结的定义，中央组淋巴结分布于动脉起点的周围，以SMV左侧为内侧界不能有效的清扫位于结肠动脉起点处的淋巴结而无法满足清扫中央组淋巴结的要求［2］。因此，有学者提出应以SMA左侧作为D3淋巴结清扫的内侧界。在Hohenberger的研究认为右半结肠癌CME手术，须充分暴露SMV和SMA，尽管未明确提及将SMA作为内侧界。最近一项解剖学研究显示，在SMA主干表面也存在淋巴结，并且建议行D3淋巴结清扫时也应包括此区域的淋巴结。值得注意的是，在此研究中作者还报道了SMV、SMA后侧存在着淋巴结，但是其临床意义有待明确［8］。Nesgaard等研究报道了淋巴管在动脉束之间穿过SMV并汇入SMA，同样也将SMA左侧作为淋巴结清扫的内侧界［9］。但是SMA表面覆盖丰富的淋巴组织及神经，术中解剖显露SMA主干，可能会增加术后胃肠功能紊乱、乳糜漏、腹泻等的发生率。Thorsen等的研究显示D3淋巴结清扫会导致术后排便次数的增加［10］。针对上述问题，有学者提出以SMA中线为边界行右半结肠D3淋巴结清扫以减少因过度的淋巴结清扫带来的手术并发症。

国内学者针对这个问题的研究较为深入。孙跃明团队提出了以SMA为导向的右半结肠癌CME的临床应用价值，将SMA左侧作为淋巴结清扫的内侧界。结果显示，与常规SMV左侧作为内侧界相比，以SMA左侧为内侧界的手术时间、术中出血量明显减少，清扫淋巴结总数明显增加，术后住院时间更少，术后并发症发生率差异无统计学意义，但是术后乳糜漏的发生率明显升高。两组病人的5年总体存活率和5年无瘤存活率差异无统计学意义。而此研究中SMA导向病人手术时间、术中出血量明显减少，这可能与手术团队、术者手术经验等相关［11］。此外，笔者团队也同样报道了以SMA左侧为腹腔镜右半结肠癌D3淋巴结清扫内侧界的手术可行性及短期疗效，结果显示以SMA左侧为淋巴结清扫内侧界，手术方式安全可行，术后清扫的淋巴结总数明显增多，但是病人发生乳糜漏的概率更高［12］。刁德昌团队研究了SMA中线为D3淋巴结清扫的内侧界，同时保留SMA表面的植物神经的手术可行性和临床价值，结果显示此手术方式可有效降低因神经损伤导致的术后胃肠道功能紊乱及术后乳糜漏的发生率［13］。此外，苏向前团队亦采取以SMA中线作为清扫的中线，裸化SMA右侧，并清扫No.203、213、223淋巴结，结果术后并发症并未明显增多［14］。目前临床上对于D3淋巴结清扫内侧界尚无统一的定论，主流观点仍是以SMV左侧作为内侧界进行D3淋巴结清扫。以SMA左侧或中线作为内侧界，有其解剖学依据临床和价值。

笔者针对这个专题在青年论坛进行了调查，结果显示：75%的与会专家认为沿SMV左侧进行右半结肠癌D3淋巴结清扫，10%认为须沿SMA左侧进行；当问及以SMV左侧清扫的理由时，近50%认为有以下3点：（1）术中更容易寻找到SMV，因此，手术安全性更高。（2）是日本《大肠癌处理规约》推荐的方法，理应成为金标准。（3）相对于SMA左侧，手术并发症更少。当问及以SMA左侧清扫的问题时，近50%认为尽管淋巴结清扫总数增加，但不改善病人长期生存。目前尚无大宗前瞻性多中心临床研究证实上述手术方式可提高右半结肠癌病人的长期生存。为此，上海交通大学医学院附属瑞金医院联合江苏省人民医院和广东省中医院正开展前瞻性多中心队列研究，论证以SMA左侧和 SMV左侧为淋巴结清扫内侧界的近远期疗效。

目前的主流观点是将SMV左侧缘作为右半结肠癌D3淋巴结清扫的内侧界，术中围绕外科干进行淋巴结清扫并裸化SMV，在SMV左侧缘切断起自SMA主干的各结肠供血动脉。有研究表明，右半结肠的淋巴引流很少跨越SMV前方向左引流，故术中无须裸化SMA，以SMV左侧清扫即可达到D3淋巴结清扫的要求。然而根据中央组淋巴结的定义，中央组淋巴结分布于动脉起点的周围，以SMV左侧为内侧界不能有效的清扫位于结肠动脉起点处的淋巴结而无法满足清扫中央组淋巴结的要求［2］。因此，有学者提出应以SMA左侧作为D3淋巴结清扫的内侧界。在Hohenberger的研究认为右半结肠癌CME手术，须充分暴露SMV和SMA，尽管未明确提及将SMA作为内侧界。最近一项解剖学研究显示，在SMA主干表面也存在淋巴结，并且建议行D3淋巴结清扫时也应包括此区域的淋巴结。值得注意的是，在此研究中作者还报道了SMV、SMA后侧存在着淋巴结，但是其临床意义有待明确［8］。Nesgaard等研究报道了淋巴管在动脉束之间穿过SMV并汇入SMA，同样也将SMA左侧作为淋巴结清扫的内侧界［9］。但是SMA表面覆盖丰富的淋巴组织及神经，术中解剖显露SMA主干，可能会增加术后胃肠功能紊乱、乳糜漏、腹泻等的发生率。Thorsen等的研究显示D3淋巴结清扫会导致术后排便次数的增加［10］。针对上述问题，有学者提出以SMA中线为边界行右半结肠D3淋巴结清扫以减少因过度的淋巴结清扫带来的手术并发症。

国内学者针对这个问题的研究较为深入。孙跃明团队提出了以SMA为导向的右半结肠癌CME的临床应用价值，将SMA左侧作为淋巴结清扫的内侧界。结果显示，与常规SMV左侧作为内侧界相比，以SMA左侧为内侧界的手术时间、术中出血量明显减少，清扫淋巴结总数明显增加，术后住院时间更少，术后并发症发生率差异无统计学意义，但是术后乳糜漏的发生率明显升高。两组病人的5年总体存活率和5年无瘤存活率差异无统计学意义。而此研究中SMA导向病人手术时间、术中出血量明显减少，这可能与手术团队、术者手术经验等相关［11］。此外，笔者团队也同样报道了以SMA左侧为腹腔镜右半结肠癌D3淋巴结清扫内侧界的手术可行性及短期疗效，结果显示以SMA左侧为淋巴结清扫内侧界，手术方式安全可行，术后清扫的淋巴结总数明显增多，但是病人发生乳糜漏的概率更高［12］。刁德昌团队研究了SMA中线为D3淋巴结清扫的内侧界，同时保留SMA表面的植物神经的手术可行性和临床价值，结果显示此手术方式可有效降低因神经损伤导致的术后胃肠道功能紊乱及术后乳糜漏的发生率［13］。此外，苏向前团队亦采取以SMA中线作为清扫的中线，裸化SMA右侧，并清扫No.203、213、223淋巴结，结果术后并发症并未明显增多［14］。目前临床上对于D3淋巴结清扫内侧界尚无统一的定论，主流观点仍是以SMV左侧作为内侧界进行D3淋巴结清扫。以SMA左侧或中线作为内侧界，有其解剖学依据临床和价值。

笔者针对这个专题在青年论坛进行了调查，结果显示：75%的与会专家认为沿SMV左侧进行右半结肠癌D3淋巴结清扫，10%认为须沿SMA左侧进行；当问及以SMV左侧清扫的理由时，近50%认为有以下3点：（1）术中更容易寻找到SMV，因此，手术安全性更高。（2）是日本《大肠癌处理规约》推荐的方法，理应成为金标准。（3）相对于SMA左侧，手术并发症更少。当问及以SMA左侧清扫的问题时，近50%认为尽管淋巴结清扫总数增加，但不改善病人长期生存。目前尚无大宗前瞻性多中心临床研究证实上述手术方式可提高右半结肠癌病人的长期生存。为此，上海交通大学医学院附属瑞金医院联合江苏省人民医院和广东省中医院正开展前瞻性多中心队列研究，论证以SMA左侧和 SMV左侧为淋巴结清扫内侧界的近远期疗效。

3 幽门下淋巴结清扫的争议

GCLN的定义：包括胃网膜组（No.204）、幽门下组（No.206）以及No.14v淋巴结。Uematsu等［15］认为进展期结肠肝曲癌GCLN的转移发生率9%，腹腔镜下清扫具有可行性，但无随访结果。其实，Hohenberger等在当初提出CME文章中认为右半结肠癌CME时建议行彻底的GCLN清扫。

右半结肠癌是否行幽门下淋巴结的清扫仍未有统一意见。在日本学者的一项研究中报道了右半结肠癌在距离肝曲10 cm以内时，其幽门下淋巴结转移发生率明显增高，且病人复发的概率亦显著上升，因此，建议结肠肝曲癌应彻底清扫幽门下淋巴结。此外该研究也发现，结肠肝曲癌在胰头上方有5%的阳性淋巴结，胃大弯有4%的阳性淋巴结。最新版的日本《胃癌处理规约》对幽门下组淋巴结进行了详细的分类：No.6a（胃网膜右动脉根部至其胃大弯第一支分支间的淋巴结）、No.6i（幽门下动脉淋巴结）、No.6v（胃网膜右静脉与胰十二指肠上前静脉汇合部淋巴结）［16］。根据淋巴结引流规律，幽门下淋巴结引流来自胃大弯侧的淋巴液，且位于十二指肠系膜内并不在结肠系膜内［17］。有研究显示在结肠癌中可见GCLN转移，并建议切除一部分的胃结肠韧带以保证最大范围的淋巴结清扫［18］。但尚未有长期预后结果来证实切除胃结肠韧带能够给病人带来生存获益。

目前，对于结肠肝曲癌是否行GCLN清扫仍未有定论，但若在术前或术中高度怀疑幽门下淋巴结阳性，仍可考虑进行彻底清扫。此外，亦可行保留胃网膜动、静脉的幽门下淋巴结清扫。此次青年论坛调查显示，50%认为横结肠肝曲癌须行GCLN清扫，而且要做到彻底清扫包括No.204、206和14v淋巴结。当问及幽门下淋巴结清扫，50%认为须行根部离断胃网膜右静脉（RGEV）、胃网膜右动脉（RGEA）以及幽门下血管，彻底清扫No.6a、6v和6i淋巴结，而25%则认为仅清扫No.6a和6v淋巴结，选择性保留幽门下血管，不清扫No.6i淋巴结；25%认为选择性保留RGEA、RGEV和幽门下血管，仅做可疑肿大淋巴结摘除。因此，目前大部分专家认为进展期横结肠肝曲癌建议行GCLN的彻底清扫，而对于其他部位的右半结肠癌尚不建议行GCLN的清扫。

GCLN的定义：包括胃网膜组（No.204）、幽门下组（No.206）以及No.14v淋巴结。Uematsu等［15］认为进展期结肠肝曲癌GCLN的转移发生率9%，腹腔镜下清扫具有可行性，但无随访结果。其实，Hohenberger等在当初提出CME文章中认为右半结肠癌CME时建议行彻底的GCLN清扫。

右半结肠癌是否行幽门下淋巴结的清扫仍未有统一意见。在日本学者的一项研究中报道了右半结肠癌在距离肝曲10 cm以内时，其幽门下淋巴结转移发生率明显增高，且病人复发的概率亦显著上升，因此，建议结肠肝曲癌应彻底清扫幽门下淋巴结。此外该研究也发现，结肠肝曲癌在胰头上方有5%的阳性淋巴结，胃大弯有4%的阳性淋巴结。最新版的日本《胃癌处理规约》对幽门下组淋巴结进行了详细的分类：No.6a（胃网膜右动脉根部至其胃大弯第一支分支间的淋巴结）、No.6i（幽门下动脉淋巴结）、No.6v（胃网膜右静脉与胰十二指肠上前静脉汇合部淋巴结）［16］。根据淋巴结引流规律，幽门下淋巴结引流来自胃大弯侧的淋巴液，且位于十二指肠系膜内并不在结肠系膜内［17］。有研究显示在结肠癌中可见GCLN转移，并建议切除一部分的胃结肠韧带以保证最大范围的淋巴结清扫［18］。但尚未有长期预后结果来证实切除胃结肠韧带能够给病人带来生存获益。

目前，对于结肠肝曲癌是否行GCLN清扫仍未有定论，但若在术前或术中高度怀疑幽门下淋巴结阳性，仍可考虑进行彻底清扫。此外，亦可行保留胃网膜动、静脉的幽门下淋巴结清扫。此次青年论坛调查显示，50%认为横结肠肝曲癌须行GCLN清扫，而且要做到彻底清扫包括No.204、206和14v淋巴结。当问及幽门下淋巴结清扫，50%认为须行根部离断胃网膜右静脉（RGEV）、胃网膜右动脉（RGEA）以及幽门下血管，彻底清扫No.6a、6v和6i淋巴结，而25%则认为仅清扫No.6a和6v淋巴结，选择性保留幽门下血管，不清扫No.6i淋巴结；25%认为选择性保留RGEA、RGEV和幽门下血管，仅做可疑肿大淋巴结摘除。因此，目前大部分专家认为进展期横结肠肝曲癌建议行GCLN的彻底清扫，而对于其他部位的右半结肠癌尚不建议行GCLN的清扫。

4 手术入路的选择

4.1 中间入路 从回结肠血管根部进行解剖，由内向外、自下往上沿右结肠后间隙（RRCS）间隙游离右半结肠及其系膜，是目前应用最广泛的一种。中间入路强调先根部结扎血管，再进行后续层面拓展，符合肿瘤根治原则。由于右半结肠血管存在着较多解剖变异，术中须特别注意Henle干属支和肠系膜上血管的解剖辨认。在拓展横结肠后间隙（TRCS）时，易误损伤胰腺，导致出血和术野不清，影响正确解剖平面的维持。因此，在中间入路的基础上，又衍生出联合中间入路、“翻页式”中间入路。联合中间入路，又称头侧-中间联合入路，在传统中间入路解剖至胰腺下缘时，转至头侧打开胃结肠韧带，随后进入系膜间间隙，上下结合解剖结肠中血管及Henle干。“翻页式”中间入路手术过程可概括为“点、线、面”，即：以回结肠血管根部为起始点，沿肠系膜上血管为主线逐渐向上解剖，确定好RRCS和TRCS为解剖平面，从内向外完整游离整个结肠系膜。由于右结肠血管解剖变异较多见，该入路强调先进入TRCS确认正确的解剖层次，暴露整个右半结肠血管网后，再进行血管离断，可有效避免术中血管损伤和减少术中出血［19］。

4.2 尾侧入路 通过切开黄白交界线，即回肠系膜与后腹膜融合处，直接进入RRCS，自尾侧向头侧游离。此入路在手术层面的寻找与维持上较中间入路有较大的优势。然而由于内侧的血管根部处系膜未打开，在处理Henle干及属支时，很难维持一个良好的操作空间。因此，衍生出了尾侧-中间入路，即先尾侧入路进入RRCS至暴露十二指肠框，自SMV左侧缘或者回结肠系膜下方投影线切开结肠系膜，与后方间隙相通，充分解剖暴露相应血管［20］。该手术入路有助于肥胖病人结肠系膜层面的寻找和维持，增加手术安全性。

恰当的选择手术入路对于右半结肠癌手术中寻找正确的解剖平面、安全快速的解剖血管、彻底的淋巴结清扫及减少手术并发生的发生具有重要的意义。各种手术入路不存在绝对的优劣性，术者应该熟悉掌握各种手术入路的优缺点，基于病人及肿瘤的情况选择合适的手术入路。

4.1 中间入路 从回结肠血管根部进行解剖，由内向外、自下往上沿右结肠后间隙（RRCS）间隙游离右半结肠及其系膜，是目前应用最广泛的一种。中间入路强调先根部结扎血管，再进行后续层面拓展，符合肿瘤根治原则。由于右半结肠血管存在着较多解剖变异，术中须特别注意Henle干属支和肠系膜上血管的解剖辨认。在拓展横结肠后间隙（TRCS）时，易误损伤胰腺，导致出血和术野不清，影响正确解剖平面的维持。因此，在中间入路的基础上，又衍生出联合中间入路、“翻页式”中间入路。联合中间入路，又称头侧-中间联合入路，在传统中间入路解剖至胰腺下缘时，转至头侧打开胃结肠韧带，随后进入系膜间间隙，上下结合解剖结肠中血管及Henle干。“翻页式”中间入路手术过程可概括为“点、线、面”，即：以回结肠血管根部为起始点，沿肠系膜上血管为主线逐渐向上解剖，确定好RRCS和TRCS为解剖平面，从内向外完整游离整个结肠系膜。由于右结肠血管解剖变异较多见，该入路强调先进入TRCS确认正确的解剖层次，暴露整个右半结肠血管网后，再进行血管离断，可有效避免术中血管损伤和减少术中出血［19］。

4.2 尾侧入路 通过切开黄白交界线，即回肠系膜与后腹膜融合处，直接进入RRCS，自尾侧向头侧游离。此入路在手术层面的寻找与维持上较中间入路有较大的优势。然而由于内侧的血管根部处系膜未打开，在处理Henle干及属支时，很难维持一个良好的操作空间。因此，衍生出了尾侧-中间入路，即先尾侧入路进入RRCS至暴露十二指肠框，自SMV左侧缘或者回结肠系膜下方投影线切开结肠系膜，与后方间隙相通，充分解剖暴露相应血管［20］。该手术入路有助于肥胖病人结肠系膜层面的寻找和维持，增加手术安全性。

恰当的选择手术入路对于右半结肠癌手术中寻找正确的解剖平面、安全快速的解剖血管、彻底的淋巴结清扫及减少手术并发生的发生具有重要的意义。各种手术入路不存在绝对的优劣性，术者应该熟悉掌握各种手术入路的优缺点，基于病人及肿瘤的情况选择合适的手术入路。

5 结语

近年来，随着对结肠系膜解剖认识的不断深入以及腹腔镜淋巴结清扫技术的不断提升，右半结肠癌D3手术逐步规范。对具体的手术范围、淋巴结清扫边界及手术入路的选择等关键问题的认识上逐步统一，但仍存较大的争议，期待目前正在进行的RELARC、COLD等前瞻性RCT研究结果提供更高级别的循证医学证据支持。

近年来，随着对结肠系膜解剖认识的不断深入以及腹腔镜淋巴结清扫技术的不断提升，右半结肠癌D3手术逐步规范。对具体的手术范围、淋巴结清扫边界及手术入路的选择等关键问题的认识上逐步统一，但仍存较大的争议，期待目前正在进行的RELARC、COLD等前瞻性RCT研究结果提供更高级别的循证医学证据支持。

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（2020-02-23收稿）