摘要 目前的直肠癌根治手术尚没有建立分型体系，不能依据肿瘤的临床分期选择相应的手术方式，因而难以达到个体化治疗的目的。本文基于盆腔膜解剖的“四筋膜、三间隙”理论，并结合该理论和宫颈癌根治术Querleu-Morrow分型的膜解剖基础，依据直肠侧方的切除范围，提出了基于膜解剖的直肠癌根治手术新分型，将直肠癌根治术分为ABCD四型，并依据自主神经的保留与否增加了相应的亚型。其中A型为保留泌尿生殖筋膜的全直肠系膜切除（TME）、B型为经典TME，C型为扩大TME，D型为侧方扩大切除术。本直肠癌根治手术分型统一了盆腔膜解剖名词，验证了利用“四筋膜、三间隙”理论对直肠癌手术进行分型的可行性，旨在为今后制定统一规范的盆腔肿瘤根治手术分型体系奠定理论基础。 全直肠系膜切除术（total mesorectal excision，TME）作为直肠癌手术的“金标准”，是直肠癌手术必须遵循的原则，脏、壁筋膜之间的平面是手术的“神圣平面”[1]。因此，虽然直肠癌手术存在不同的手术路径和手术名称，但从手术层面或者清扫范围来讲，实质上只有TME一种根治手术方式。无论肿瘤的大小、病灶的位置甚至临床分期，就只能采取TME这一种手术方式。鉴于膜解剖在直肠癌手术中的重要性，笔者尝试从膜解剖的角度建立直肠癌根治手术分型，以达到个体化治疗的目的。需要着重说明的是，本文提出的直肠癌手术分型是完全基于解剖建立的，尚无手术疗效的证据，这毫无疑问会引起质疑。这种质疑在当年欧洲妇科肿瘤学分会主席Cibula提出宫颈癌根治手术新分型时同样遇到。对此Cibula的回答是，只有建立了手术分型并被接受和应用，才能有足够的临床数据来评判这个分型的科学性[2]。实际上，宫颈癌手术经典Querleu-Morrow分型（Q-M分型）的建立过程也验证了这一观点。该分型将宫颈癌根治手术分为“四型六式”，并依据患者不同的临床分期选择相应的手术方式，进行不同程度的清扫[3]。2008年该分型首次在Lancet Oncol发表时，各型的划分仅仅是依照子宫侧方切除的不同解剖界限（如输尿管和髂内血管等）；但其后该分型在妇科得到广泛应用，并证明可以使得宫颈癌手术更加精准和个体化，现今已被写入美国国立综合癌症网络（National Comprehensive Cancer Network，NCCN）子宫颈癌临床实践指南[4]。本文借鉴宫颈癌Q-M分型，依据直肠侧方的切除范围，提出基于膜解剖的直肠癌根治手术新分型。 参考宫颈癌Q-M分型的思路，建立直肠癌手术分型，首先需要对盆腔解剖名词进行统一，并从膜解剖角度加以定义。基于统一的解剖名词建立膜解剖标准，才能明确目前不同名称直肠癌手术的解剖基础，如保留泌尿生殖筋膜的TME [5]、保留邓氏筋膜的TME[6]、筋膜导向的直肠癌侧方淋巴结清扫术（lateral lymph node dissection，LLND） [7]、层面优先入路的LLND [8]、侧方淋巴结“两间隙”清扫术[9]、直肠癌三间隙立体清扫术 [10]等，并进而制定划分不同直肠癌术式的统一解剖标准。 盆腔膜解剖实际上是涵盖了筋膜、间隙、血管和神经的三维结构，笔者将其总结为盆腔“四筋膜、三间隙”理论[9,11-12]。概括地说，就是在直肠侧方由直肠固有筋膜、泌尿生殖筋膜深层、泌尿生殖筋膜浅层和壁筋膜形成了3个间隙，而血管和神经则定位于筋膜和间隙，见图1。以下对各盆腔解剖名词定义进行解释。
1.直肠固有筋膜：直肠固有筋膜表现为围绕直肠及其血管、淋巴和脂肪组织的薄层筋膜，直肠固有筋膜与脏筋膜是两层不同的筋膜[13]。 2.泌尿生殖筋膜：（1）定义：泌尿生殖筋膜（urogenital fascia）与Heald和Moran[14]、高桥孝[15]所述的“脏筋膜”是同一筋膜，并与文献中出现的多个解剖名词是同一解剖结构，如输尿管系膜（mesoureter）、输尿管腹下筋膜（ureterohypogastric fascia）、腹下神经前筋膜（prehypogastric nerve fascia）、腹下神经筋膜鞘（hypogastric nerve sheath）、泌尿生殖腹下神经鞘（urogenital hypogastric sheath）、宫骶韧带、膀胱子宫韧带 [16-18]。（2）结构：泌尿生殖筋膜是双层结构，分为深、浅两层，这里的深层和浅层是以体表和腹腔为参照的，浅层靠近体表、深层靠近腹腔。在直肠后方和侧后方两层之间包含有腹下神经和输尿管，呈现为“三明治样”结构 [11,17]。深层延续至前侧方，覆盖于腹下神经腹侧称为腹下神经前筋膜；浅层延续至前侧方，被覆于髂内动脉外背侧称为膀胱腹下筋膜，见图2。腹下神经和脐动脉（髂内动脉第1个分支）分别构成了泌尿生殖筋膜深、浅两层的解剖标记。
3.壁筋膜：壁筋膜包括闭孔筋膜、梨状肌筋膜、盆膈上筋膜和骶前筋膜4个部分[11]。 4.间隙：直肠固有筋膜、泌尿生殖筋膜深、浅层和壁筋膜形成内、中、外3个间隙。（1）内间隙：位于直肠固有筋膜和泌尿生殖筋膜深层之间，实际并无重要血、神经结构，因而可以称为“脏腔室”。（2）中间隙：位于泌尿生殖筋膜深、浅两层之间，主要存在血管结构，几乎所有髂内血管的脏支都位于这个间隙，如子宫动脉、子宫深静脉、子宫浅静脉和直肠中血管，因而可以称为“血管腔室”，中间隙还存在盆丛、腹下神经、盆内脏神经，其中盆丛、腹下神经紧贴于泌尿生殖筋膜的深层。（3）外间隙位于泌尿生殖筋膜浅层与壁筋膜之间[11-12]。外间隙主要存在神经结构（如腰骶干、骶神经、骶丛、闭孔神经和坐骨神经等）以及闭孔血管，因而可以称为“神经腔室”，见图2。 5.盆自主神经的分布：腹下神经于泌尿生殖筋膜两层内走行，在直肠前侧方与穿出壁筋膜的盆内脏神经形成盆丛，盆丛位于Denonvilliers筋膜与泌尿生殖筋膜深层交汇处的外侧[18]。盆丛发出直肠支经内间隙至直肠，发出支子宫支和膀胱支沿泌尿生殖筋膜深层分别至子宫和膀胱，见图2。 6.从膜解剖角度认识盆腔相关解剖：（1）膀胱宫颈韧带深层是泌尿生殖筋膜远端位于输尿管下端的部分。（2）子宫骶骨韧带是泌尿生殖筋膜近端位于子宫和骶骨之间的部分。（3）主韧带是位于泌尿生殖筋膜深、浅两层之间，包含有髂内血管和神经的结缔组织[18]。（4）内间隙也称为内侧直肠旁间隙或Okabayashi 间隙。妇科解剖的Yabuki第四间隙 [19]、Okabayashi阴道旁间隙[20]、Fujill间隙[21]位于内间隙的不同位置；中间隙也称为外侧直肠旁间隙或Latzko间隙；外间隙也称为膀胱旁间隙。 虽然妇科手术很早就存在膜解剖的理念，但并没有形成完整的理论体系，Q-M分型中各型手术范围的划分是依据器官或血管等作为标志来界定的。比如A至D型手术的外侧切除范围分别为宫颈与输尿管之间、输尿管水平、髂内血管内侧以及盆壁肌肉，见图1和图3，这种人为对手术范围的划分会引起对手术合理性的质疑。但从膜解剖角度来讲，输尿管、髂内血管和盆壁肌肉分别覆盖有泌尿生殖筋膜深层、泌尿生殖筋膜浅层和壁筋膜，因此Q-M分型中各型手术的分界，实际上就是笔者提出的“四筋膜”中的3个筋膜，而Q-M分型中B、C、D型手术的清扫范围实际就是笔者提出的“三间隙”，见图1和图3。
明确了“四筋膜、三间隙”理论实际就是宫颈癌Q-M分型的依据，理论上可将其借鉴应用到直肠癌手术进行分型。“四筋膜、三间隙”理论不仅是Sato的体壁筋膜的“洋葱皮”理论的具体体现，更是对“系膜信封”理论的拓展应用[14,22-23]。从肿瘤学效应来讲，系膜的本质是局限肿瘤细胞的转移（即“第五转移”），这是因为系膜筋膜构成了肿瘤细胞难以逾越的平面[23-24]。因此，可以把符合这个肿瘤学效应，且具备由筋膜围绕神经、血管和淋巴解剖学形态的结构都认可为“系膜”。当然，该系膜的范畴可能超出传统认识上的器官系膜：“四筋膜”形成了大小不等、范围不同的“系膜”，而“三间隙”则构成了相应“系膜”切除的“神圣平面”，其中泌尿生殖筋膜深层（腹下神经前筋膜）形成的系膜相当于Heald所认为的直肠系膜，而泌尿生殖筋膜深层外侧筋膜形成的系膜，其范围已超过了直肠系膜，见图3。同样，系膜的范畴也可能小于传统的认识上的器官系膜范围，比如近期提出的胃癌分区域完整系膜切除术中每一区域的系膜[25]。把握系膜的解剖形态，可以辨识不同表现形式的“系膜”，其范围可以小于、等于或大于传统解剖学所认识的器官系膜，相当于Höckel发生解剖学的亚腔室（subcompartment）、腔室（compartment）和元腔室（metacompartment）。这构成了传统肿瘤根治术中的改良根治术、根治术和扩大根治术的解剖基础[26]。 基于“四筋膜、三间隙”理论，笔者将直肠癌根治手术分为“四型、七式”，具体如下，见表1。
1.A型手术：保留泌尿生殖筋膜的TME。A型手术层次位于内间隙，切除了由直肠固有筋膜形成的筋膜鞘。对于欧洲肿瘤内科学会（European Society for Medical Oncology，ESMO）指南划分的非常早期的肿瘤，包括cT1N0伴有不良的组织病理学因素（sm2，G3，V1，L1）或者早期肿瘤cT1~2、cN0，可以施行保留尿生殖筋膜的TME。见图4。
2.B型手术：经典TME。B型手术层次位于中间隙，切除了由Denonvilliers筋膜和泌尿生殖筋膜深层构成的筋膜鞘。ESMO指南对于划分为中期的低位cT3a~b、直肠系膜筋膜（mesorectal fascia，MRF）阴性或者中高位cT3a~b、cN1~2（非结外种植）、肠壁外血管侵犯（extramural vascular invasion，EMVI）阴性的患者，虽然建议新辅助治疗，但认为高质量的TME可以保证低复发风险。Heald提出的TME，笔者称之为经典TME，是直肠癌手术的“金标准”，对于这些患者行经典的TME手术可以保证手术质量。 A型和B型手术的区别反映了对于直肠系膜解剖的不同认识。B型手术也就是Heald提出的经典TME手术，其理论依据是直肠固有筋膜是脏筋膜的一部分[27]；直肠系膜由侧后方的脏筋膜（泌尿生殖筋膜深层）和前方的Denonvilliers筋膜包围而形成，因此脏、壁筋膜之间的平面构成了手术的“神圣平面”[1]，见图5。由此可见，在Heald的认识中，脏筋膜是作为直肠系膜筋膜存在的，所以经典TME是要求切除脏筋膜的[14]。 与之不同的是，A型手术的理论依据为直肠固有筋膜和脏筋膜（泌尿生殖筋膜）是两层不同的筋膜[5,13,17-18]；直肠系膜是由直肠固有筋膜包围而形成，因此，直肠固有筋膜和脏筋膜之间成为了手术平面。在目前的临床实践中，几乎所有的腹腔镜和机器人TME都是A型手术，保留了包含有腹下神经的泌尿生殖筋膜，这已经成为完美TME手术的标准[28-29]。笔者已证实，泌尿生殖筋膜和脏筋膜实际是同一筋膜[5,13,16,18]；因此，对于上述并没有切除脏筋膜（泌尿生殖筋膜）的手术，笔者称其为保留泌尿生殖筋膜的TME [5]。 从A型和B型手术在直肠前方切除平面的差异，也可以阐明临床上Denonvilliers筋膜切除与否的争议。由于脏筋膜（泌尿生殖筋膜）和Denonvilliers筋膜构成了经典解剖的直肠系膜，而现行的TME基本上都没有切除脏筋膜（泌尿生殖筋膜），因此强调前方Denonvilliers筋膜的切除并没有必要。从解剖层面上来讲，保留泌尿生殖筋膜的TME与保留Denonvilliers筋膜TME位于同一间隙，只是分别从直肠侧后方和前方平面定义了手术名称，实际上都归属于A型手术，见图5。因此，无需质疑保留Denonvilliers筋膜的TME在临床开展的合理性，只要患者符合A型手术的指征就可以采取这一手术方式。
依据盆腔自主神经保留与否，B型手术可进一步分为两个亚型。B1型为保留盆腔自主神经型，见图6A；B2型为不保留盆腔自主神经型，见图6B。论及保功能手术，一定要明确泌尿生殖筋膜与盆自主神经分布的关系。泌尿生殖筋膜在直肠后方结合紧密，两层之间包含有腹下神经，在侧方泌尿生殖筋膜两层结合疏松，可以在输尿管外侧水平分为两层，泌尿生殖筋膜的深层薄而透明，形态上呈现为覆盖于腹下神经的单层筋膜，因此也称为腹下神经前筋膜。腹下神经与穿出壁筋膜的盆内脏神经形成盆丛，盆丛位于Denonvilliers筋膜与泌尿生殖筋膜深层交汇处的外侧，由此可见，盆自主神经是沿泌尿生殖筋膜深层分布的，见图2和图6A。因此，日本学者将其描述为“神经平面”（nerve plane）[30]或者“神经板”（nerve plate）[31]。
泌尿生殖筋膜的解剖是盆腔保功能手术的解剖基础，实际上无论是直肠癌手术还是宫颈癌手术，虽然对保功能手术有很多描述，但实际上最终可以归纳为两个操作方法，一是保留含有神经的部分泌尿生殖筋膜深层；二是把腹下神经、盆丛及其发出的膀胱支和子宫支从泌尿生殖筋膜深层逐一游离。前者是腹腔镜手术通用的方法，无论是直肠癌手术[32]还是宫颈癌手术[21,31]都是如此，因为腹腔镜手术沿着筋膜之间的间隙进行，并没有游离神经的操作。而后者是传统保功能手术的方法，Enker的保功能TME[33]和Fujii的保功能子宫切除术[34]都是这种方法。但是能否保留盆腔自主神经，除了要考虑肿瘤根治性的因素外，更主要的是取决于盆丛的类型。笔者于2011年首次提出，盆丛分为融合状和弥散状两种类型[35]。对于融合状盆丛，即传统解剖学描述的四边形实体型结构，可以做到游离并牵开神经，继而切除泌尿生殖筋膜深层，以完成保留盆腔自主神经的B1型手术，见图6A。而弥散状盆丛呈现为片状神经-筋膜交织，并无固定的形态，神经和筋膜几乎不能分离，即使采用Fujii的精准保功能手术方法，也难以把神经游离并牵开[30]；因此，往往需要将包含有盆自主神经的泌尿生殖筋膜深层一并切除，从而完成不保留自主神经的B2型手术，见图6B。 3.C型手术：即扩大的TME（extended total mesorectal excision），是指手术范围超出直肠系膜筋膜平面的根治手术[36]。C型手术实际上涵盖了TME和LLND。其中，TME是内间隙的清扫，而LLND是中、外两间隙的清扫。因此，C型手术相当于高桥孝于2000年提出直肠癌三间隙立体清扫术[10]。在妇科手术中，并没有LLND这一概念，LLND是Querleu-Morrow分型C型手术（经典宫颈癌根治术）的组成部分[2]。而直肠癌手术中，LLND与TME似乎是两个相互独立的手术。笔者认为，LLND只是盆腔淋巴结清扫的一部分，应纳入分型体系而不应作为独立的手术出现。C型手术的适应证还有待明确，主要在于局部进展期直肠癌是否行LLND仍然存在争议。依据2019年《日本结直肠癌治疗指南》，对腹膜反折以下的cT3期直肠癌仍然常规行LLND[37]；但ESMO指南推荐，对局部进展期直肠癌的患者（>cT3b，EMVI+）先行新辅助治疗，仅在放化疗后仍有肿大侧方淋巴结才行LLND[38]。 依据自主神经保留与否，C型手术可进一步分为两个亚型， C1型为保留盆腔自主神经型，见图7A，C2型为不保留盆腔自主神经型，见图7B。扩大的TME也可以依据自主神经的保留与否分为两个亚型。从解剖角度来讲，筋膜导向的直肠癌LLND[7]、层面优先入路的LLND [8]和基于膜解剖的侧方淋巴结“两间隙”清扫术[9]都相当于C1型手术，因为这些手术都有建立泌尿生殖筋膜这个膜平面的操作，对“神经平面”进行了保护。以笔者提出的侧方淋巴结“两间隙”清扫术为例，该术式通过保留泌尿生殖筋膜达到保功能目的。依据第7版《日本大肠癌处理规约》，LLND范围包括了髂内淋巴结（No.263）、闭孔淋巴结（No.283）、髂外淋巴结（No.293）和髂总淋巴结（No.273）、骶外侧淋巴结（No.260）、骶正中淋巴结（No.270）和腹主动脉分叉部淋巴结（No.280）[39]。膜解剖采取的是膜→间隙的手术方法，依次解剖泌尿生殖筋膜深层、泌尿生殖筋膜浅层和壁筋膜，建立膜平面，在这个过程中能够完成No.293、No.273和No.280的切除。然后进入“两间隙清扫”过程，对中间隙的清扫能够完成No.263和No.270的切除，对外间隙的清扫能够完成No.283和No.260的切除。通过这样的操作完成了外侧两个间隙的清扫，而保留了泌尿生殖筋膜深层，见图7A，对自主神经进行了保护。C2型手术主要针对肿瘤或者淋巴结转移侵犯泌尿生殖筋膜的患者，保留泌尿生殖筋膜将会影响手术的根治性，而不得不切除泌尿生殖筋膜甚至髂内血管分支，见图7B。
4.D型手术：侧方扩大切除术（laterally extended resection）。与前述A、B和C型手术不同，D型手术属于超根治术范畴，主要用于治疗局部晚期或者复发性直肠癌患者，涵盖了传统的盆腔脏器联合切除术（pelvic exenteration，PE）。PE的手术价值需要重新认识，其不但是局部晚期或者复发性直肠癌患者唯一可能的根治方法，也是缓解症状的重要手段。最新的PelvEx Collaborative结果表明，通过PE做到R0切除的局部晚期直肠癌患者，其3年生存率可以达到56.4%[40]。因此，为了能够达到R0切除，PE现在倾向于难度更高的骶骨切除甚至骶神经切除[41-42]。 依据手术清扫程度，D型手术可分为两个亚型：D1型称为侧盆扩大根治术，D2型称为侧盆廓清术。D1型手术要求切除髂内血管包括脏支和壁支的所有分支，以便清除盆侧方的所有脂肪和淋巴组织。D1型手术主要治疗Leeds分类[43]的中央型患者，肿瘤局限于盆腔内器官，未累及骨盆壁。D1手术相当于妇科的侧方扩大的子宫旁切除术（laterally extended parametrectomy）[44]。D2型手术是在D1型基础上，切除盆腔邻近的肌肉、筋膜和神经甚至骶骨。D2型手术主要治疗Leeds分类 [43]中的骶型、侧壁型和混合型患者，肿瘤侵犯骶骨或者侵犯盆侧壁包括坐骨大孔、骶神经到闭孔内肌、梨状肌和尾骨肌的区域。D2型手术相当于扩大的盆侧壁切除术（extended lateral pelvic sidewall excision）[45]。 综上，笔者基于“四筋膜、三间隙”理论，提出了直肠癌根治术分型，通过筋膜间隙定位手术范围的膜解剖思路，符合Heald“神圣平面”理论，有助于制定统一规范的盆腔肿瘤根治手术分型。本文并没有过多探讨各型手术的适应证，也没有涉及各分型手术的疗效，期待今后临床试验加以验证。 图片来源 所有图片均来自林谋斌团队 志谢 上海市第六人民医院骨科杨庆诚教授对本文提供指导 利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突 滑动阅读参考文献 [1] Heald R. What Are the Main Features of a TME? Multidisciplinary Management of Rectal Cancer[M]. 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