摘要 在过去的十年里，膜解剖的理念逐步运用于胃癌外科手术领域。基于膜解剖理论提出的D2淋巴结清扫加完整胃系膜切除术（D2+CME）被一系列研究证实，不仅可以减少术中出血，降低手术风险，还可以有效降低腹腔内肿瘤细胞扩散，从而改善肿瘤预后。因此，基于膜解剖理论的D2+CME在胃癌外科治疗中具有可行性及有效性。为了清晰描述膜解剖理论研究在胃癌根治领域的发展历程，本文将简要回顾其几个关键过程，包括“第五转移”的证明（2013年和2015年）、胃背侧系膜近侧段（PSDM）的论证（2015年）、D2+CME手术的建立（2016年）、癌泄漏检测（2018年）以及D2+CME手术的外科学疗效（2021年和2022年）。 自1881年Billroth教授在维也纳完成世界第一例胃窦肿瘤切除以来，胃癌外科已经历了一百多年的历程，其手术原则由最初的局部切除发展为完整的原发病灶切除和系统性淋巴结清扫[1]。基于大量的前期临床数据，目前国际上将D2根治术（胃切除加上D2淋巴结清扫）作为局部进展期胃癌的标准术式。尽管如此，接受D2手术的患者术后复发率仍可高达38%~50%[2-3]。考虑到D2手术的并发症发生率及术后肿瘤复发率仍居高不下，如何进一步降低手术风险，同时改善进展期胃癌患者的预后，依然是外科医生面临的挑战。 根治性手术后的复发往往被归咎于淋巴结清扫不彻底导致的肿瘤残留，因此，为了进一步扩大清扫范围，D2扩大清扫及D3手术相继被提出。可惜的是，一系列临床研究表明，这些扩大根治手术不仅未能改善胃癌患者预后，反而显著增加了手术风险[2-4]。此外，网膜囊切除、大网膜切除及联合脾脏切除等基于传统D2的改良术式，同样未能有效地改善患者的术后生存[5-7]。由此可见，基于传统的器官与血管解剖理念下的淋巴结清扫术已不能推动胃癌外科的进一步发展。四百多年来的解剖学说、大半个世纪以来的手术方式及其理论基础开始被质疑，由此，膜解剖悄然萌发。 膜解剖是指广义的系膜与系膜床的解剖。结直肠癌系膜切除理念（全直肠系膜切除术和完整结肠系膜切除术）在临床应用中取得的成功，促使人们在其他消化道器官中寻找具有相似解剖学形态和肿瘤学效应的系膜结构[8-9]。然而，由于胃在发育中经历不对称生长与旋转，其系膜的解剖形态较为复杂[10]。因此，胃癌的完整系膜切除手术也未能建立。过去的十年里，我们团队在临床实践与研究中，逐步提出并开展了膜解剖理论在胃癌根治术中的应用，包括“第五转移”的证实（2013年和2015年）[11-12]、胃背侧系膜近侧段（proximal segment of the dorsal mesogastrium，PSDM）的论证（2015年）[13]、D2+完整胃系膜切除术（complete mesogastric excision，CME）手术的建立（2016年）[14-15]、癌泄漏检测（2018年）[16]以及D2+CME手术的外科学疗效（2021年和2022年）[17-18]。我们的研究基于病理学、解剖学和手术学，逐步完成从假设、实证、到临床检验的科学论证。本文将依次回顾以上几个过程。 传统观点认为，直接浸润、淋巴引流、血行转移和腹膜播散是导致胃癌局部复发或肿瘤细胞远处转移的4种经典途径。每一种途径都发生在特定的“腔隙”结构中：如直接浸润发生于胃壁组织间隙；淋巴转移中肿瘤细胞经淋巴管网进入淋巴结；血行转移中肿瘤侵袭至血管；腹膜扩散均位于浆膜腔内。然而除了上述途径外，医生们也观察到，局部胃周脂肪组织中存在孤立的转移性癌结节[19-23]。由于此类转移的途径并不明确，因此往往被解释为偶发事件，或者常与传统的直接侵犯途径相混淆。 在之前的研究工作中我们发现，胃周脂肪组织中的转移性孤立癌结节往往表现出以下3个主要特征：（1）位于脂肪组织中，与原发肿瘤相分离；（2）转移癌结节周围无血管、淋巴结等血管结构；（3）肿瘤转移的胃周脂肪组织往往被适当的筋膜包裹。这些特征表明，该转移类型不同于传统的4种经典转移途径。因此，我们暂时将其命名为“第五转移”，见图1[11-12]。“第五转移”的确切途径或机制尚不清楚。我们推测，当原发肿瘤侵袭胃壁达到一定程度时，肿瘤细胞可能由于上皮-间充质转换机制（epithelial-mesenchymal transition，EMT）从原发部位脱落，然后在胃系膜中筋膜腔内的脂肪组织中运动并扩散[12]。
为了明确“第五转移”的病理学规律，我们回顾性收集并分析了2012—2014年共计74例局部进展期胃癌患者的临床资料[12]。结果显示，胃系膜“第五转移”的发生率可高达8%；病理检测显示：“第五转移”与肿瘤侵袭胃壁深度以及淋巴转移程度呈正相关关系，即“第五转移”更倾向于发生在T3~4aN1~3期的患者中，对于晚期胃癌患者，“第五转移”的发生率可达到24%；此外，通过随访观察发现，“第五转移”是影响该组进展期胃癌患者预后的独立危险因素；亚组分析显示：对于T3期患者，“第五转移”阳性显著提示患者预后不良[12]。上述结果表明，对于接受根治性切除术的胃癌患者，出现“第五转移”将提示预后不良。因此，检测“第五转移”对于患者术后放化疗方案的制定可提供有力指导。 虽然“第五转移”现象在临床工作中可被广泛发现，但其病理特征、转移规律及发生机制尚未得到充分研究。本团队通过对80例进展期胃癌手术标本进行病理检测显示，若按每1 cm做1张大切片取材，“第五转移”发生率为20%；若按每0.5 cm甚至更小的间隔取材切片，预计“第五转移”的发生率可能会更高。“第五转移”与淋巴结转移和侵犯深度密切相关，但也有“第五转移”发生在早期胃癌或淋巴结阴性的病例[12]。进一步探索“第五转移”的组织学特征，明确其在胃系膜中的浸润规律，对确定根治性手术中需要切除的胃系膜的范围或长度具有显著指导价值。“第五转移”的提出，明确了胃系膜完整切除在胃癌外科治疗中的必要性，“第五转移”是CME的目标，通过CME胃癌根治术将更易被规范化，达到整块切除[24]。 虽然系膜切除理论已开始逐步运用于消化道肿瘤手术，但是目前对胃系膜的解剖结构及组织特征仍缺乏报道，这也导致了外科医生在胃癌手术中必须在脂肪或结缔组织中寻找血管来进行淋巴结清扫[25-27]。而传统的D2淋巴结清扫往往伴有大量出血（>100 ml）和不稳定的淋巴结收获数，对于肥胖患者尤其如此[28-29]。因此，系统描述胃系膜的解剖学规律，进而将完整胃系膜切除运用于外科实践，迫在眉睫。 腹腔镜下的精细解剖操作使得外科医师在日常手术操作中经常进入一个解剖平面，在解剖平面中的操作往往伴随着更少的创伤及出血。虽然平面对外科医生的手术极其重要，但目前仍缺乏研究描述它的特征。在之前的工作中，我们通过大体组织学观察和腹腔镜检查，发现并确定了胃周一个迄今为止尚未被分类的解剖结构：其两侧有“膜”的覆盖，与周围组织存在空间及间隙，可以清楚地识别为具有“平面”或“分层”边界；同时，膜包裹着胃和周围的脂肪组织，包括淋巴结和血管，并与胃一起悬挂在腹壁后[13]。从解剖学上讲，这一结构满足系膜的基本特征，即与器官连接，包围供应血管、淋巴结和脂肪组织，并将器官悬挂在后腹壁上，我们将其称为“胃系膜”。与传统肠系膜的形态不同，这个“胃系膜”不是扇形的，而是以“桌子模型”分布在胰腺周围。具体而言，PSDM存在6个系膜区域：胃网膜左系膜、胃网膜右系膜、胃左系膜、胃右系膜、胃后系膜以及胃短系膜。手术过程中，通过腹腔镜钳将胃提起来，看似一个平坦的桌面，而6个系膜因此被拉直看似这张桌子的六条腿。虽然6个不同的胃系膜分离在基底部似乎看起来是孤立的，但它们实际上在解剖学上是相连的，一起包裹着胃，形成一个由固有筋膜包围的腔，见图2。
对于胃系膜“桌子模型”的起源，我们基于胃的胚胎发育过程提出以下猜想：在胚胎期，胃只是一个管状的“原始胃”，它的系膜是连续的扇形。随着生长和发育，胃开始扩张并向左侧扭曲。与此同时，胰腺和脾脏开始变大。由于这些变化，扇形胃系膜在三个位置分裂，即：（1）胃大弯侧、小弯侧系膜；（2）胃大、小弯曲边缘；（3）胰腺侧末端。分裂后系膜会随着胃的扩张或收缩而“集束化”，形成6个相对独立的区域。“集束化”后，胃系膜进一步向下“盘曲”在“系膜床”上，发育为成熟的胃系膜。 胃系膜PSDM的识别对胃癌根治术具有重要意义。长期以来，人们一直提倡根治性手术的标准化，事实上，胃癌手术虽然已经从原发病灶切除发展到D2淋巴结清扫，但其切除边界、尤其是胃周围脂肪和结缔组织切除的边界，尚无清晰界定。因此，我们提出胃系膜的桌子模型，可以为确定胃系膜切除范围提供指导价值。 基于“第五转移”的发现及胃背侧系膜近侧端（PSDM）的解剖学形态特征，我们于2016年建立了胃癌“D2清扫范围内的完整胃系膜切除术（D2+CME）”，旨在实现PSDM的完整切除。初步的回顾性分析结果表明，D2+CME手术可以减少术中出血，增加手术安全性[12-14]。因此，D2+CME手术具有可行性和安全性。 目前有观点认为，术后腹腔内游离癌细胞（intraperitoneal free cancer cell，IFCC）是导致术后肿瘤复发的重要原因之一[30-31]。在传统手术过程中，癌细胞可能会脱落进入腹腔，从而导致肿瘤种植及复发，但脱落肿瘤细胞的具体来源仍不清楚[32-35]。我们推测传统手术有可能会破坏系膜完整性，进而“第五转移”肿瘤细胞会散入腹腔，导致“癌泄漏”。为此，本团队开展了一项临床研究来比较膜解剖胃癌根治术（D2+CME）与传统D2手术对术后IFCC及预后的影响。本项研究比较了D2+CME与传统D2手术患者腹腔冲洗液中肿瘤细胞标志物癌胚抗原（CEA）的mRNA水平[16]。结果显示，D2+CME手术患者CEA mRNA显著低于D2手术患者，这提示D2+CME可以减少术后IFCC的存在。Logistic回归模型显示，肿瘤浸润深度、病理分期和手术方式与“癌泄漏”的存在相关。预后分析还显示，术前CEA低表达但术后CEA高表达（CEAL/H）患者的无病生存时间较术后低表达（CEAL/L）患者差，提示IFCC的存在与临床预后相关，可能提示肿瘤复发风险较高[16]。 已有研究证实，手术导致的“癌泄漏”与肿瘤复发之间存在关联[34-35]。Takebayashi[35]等报道，常规D2手术后的IFCC具有细胞活性、增殖潜能及致瘤能力，导致患者预后较差。在他们的研究中，超过60%的胃癌患者在肿瘤剥离后，腹水中的肿瘤CEA或CK20明显升高。我们也发现，有32%接受传统D2手术的患者会出现术后“癌泄漏”[16]。这些肿瘤细胞的来源仍然不清楚。传统观点认为，癌细胞可能从淋巴管溢出或从肿瘤浆膜表面脱落进入腹腔[32-33,35]。但在我们的研究中观察到，有6例没有淋巴结转移的pT2~3期肿瘤患者术后出现腹腔冲洗液CEA水平上升；1例诊断为pT3N0M0的胃癌患者术后12个月出现腹膜复发[16]。因此，上述理论并不能解释，为什么在未侵犯胃浆膜表面的肿瘤以及没有淋巴转移的肿瘤患者中检测到IFCC。 先前我们的研究已经证明，胃系膜中存在孤立的肿瘤细胞或肿瘤结节（“第五转移”）。我们推测，当传统D2手术中系膜的完整性被破坏时，“第五转移”可能从胃系膜内泄漏导致术后复发。而D2+CME手术，沿着胃系膜的边界进行解剖，可以完整切除PSDM，从而减少手术创伤及“癌泄漏”。 为了进一步验证该手术的临床效果，我们进行了一项前瞻性随机临床试验（DCGC01），比较D2+CME与传统D2手术治疗局部进展期胃癌的近远期疗效[36]。短期结果显示，相对于D2组，D2+CME手术能够减少腔镜分离中的出血［（15.0±23.0） ml比（37.0±33.5） ml，P<0.001］，增加淋巴结检出数［（34±16）枚比（27±13）枚，P<0.001］，缩短术后通气时间（术后第3天通气率：49.1%比29.6%，P=0.009），并可以显著减少术后严重并发症（Clavien-Dindo分期>Ⅲa级）发生率（11.8%比33.3%，P=0.041）；虽然D2+CME的总手术时间比D2手术延长，但并没增加手术相关并发症，证明了D2+CME手术的安全性及可行性[17]。由于本研究的随访还在进行中，所以D2+CME的远期肿瘤学疗效还有待进一步评估。 与来自日本（JLSSG0901）[37]、中国（CLASS-01）[38]和韩国（KLASS-02）[39]的3项评估传统D2手术对于局部进展期胃癌短期疗效的多中心随机对照研究结果进行比较，D2+CME在术中出血量、术后并发症发生率和术后胃肠功能恢复时间方面均具有优势。我们认为，这种优势可能是由于术中对胃系膜及系膜床（即膜解剖）的识别。传统D2手术基于血管解剖进行淋巴结清扫，有血管损伤的风险，可能会破坏胃系膜，导致出血或系膜内癌细胞脱落；相比之下，D2+CME旨在以包含血管、淋巴结和脂肪组织的完整包膜整体切除胃系膜，有助于外科医生更好地确定胃系膜的解剖边界，并在胚胎平面进行分离。由于胃的供养结构（血管和淋巴管）及邻近的脂肪组织都被包裹在PSDM中，沿着PSDM的几何学边界，可以有效避免手术负损伤及“癌泄漏”的发生。 “en bloc”（整块）切除一直是肿瘤外科医生百余年来的追求，面对几近“完成”的解剖学，“en bloc”的边界，却无从界定。纵观过去十年，膜解剖理论在胃癌根治术领域得以迅速发展并成熟，其研究成果体现在：（1）论证了PSDM的解剖学结构[13]；（2）在胃系膜内部检测到散在的孤立癌结节，提出不仅仅包含淋巴转移，还可能存在“第五转移”潜行[11-12]；（3）为了实现PSDM的“en bloc”切除，建立了D2+CME手术，通过回顾性研究初步评估了D2+CME的安全性[14-15,17-18]；并证实，相比传统D2根治术，D2+CME可以减少胃癌细胞“癌泄漏”[16]；（4）通过临床随机对照研究，验证D2+CME可以减少术中出血、增加淋巴结收获数、缩短术后通气时间、降低术后严重并发症发生率[17]。D2+CME对于肿瘤生存获益的数据正在整理发表中。 基于上述研究结果，我们进一步预想：沿着PSDM的解剖边界进行分离，D2+CME手术可以获得更优的外科学与肿瘤学疗效。相对传统的器官解剖和血管解剖而言，外科医生依照“膜解剖”进行手术，犹如有了3.0版的精准解剖地图，既可使手术安全，又可使术后复发率降低[40]。 利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突 滑动阅读参考文献 [1] Terashima M. 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