摘要 肠系膜是指由两层腹膜包裹血管、淋巴及神经，将肠管固定于腹后壁的结构。从肠系膜上动脉根部开始，肠系膜沿肠管呈扇形展开，跟随直肠止于盆底，直肠系膜是腹腔内肠系膜在盆腔内的延续。直肠侧方结构复杂，传统观点中这一区域被称为直肠侧韧带，但从胚胎发育和膜解剖角度去理解，可以把直肠侧方的结构视作直肠侧系膜。直肠侧系膜是直肠与盆腔侧壁血管、神经、淋巴管沟通的桥梁，同时具有固定直肠的作用，也是低位直肠癌发生侧方淋巴结转移的解剖基础。全直肠系膜切除术中明确辨认直肠侧系膜及其周围结构并保证其完整性，是确保肿瘤根治和保护盆腔自主神经的重要环节。 一、肠系膜的再认识 在出版出版社人民卫生的《局部解剖学》中，肠系膜是指由两层腹膜包裹血管、淋巴及神经，将肠管固定于腹后壁的结构［2］。学界对肠系膜的发现与认识经历了漫长而曲折的过程。在达·芬奇的描述中，小肠和结肠的系膜相连续，并向身体中心聚集［3］。1879年，Toldt描述了紧贴腹后壁的相互独立的升结肠及降结肠系膜［4］。尽管Toldt否定了肠系膜的连续性，但对存在升、降结肠系膜的认识是正确的。1885年，Treves通过解剖100具尸体，认为升、降结肠系膜并不恒定，其出现率分别为26%、36%［5］。这一发现深刻影响了其后的主流观点，即只有小肠、横结肠及乙状结肠才具有系膜，部分文献甚至将升、降结肠系膜的存在描述为变异［6, 7, 8］。此后，虽然有学者验证了Toldt的相关发现，但并未引起广泛关注［9］。 随着高倍光学显微镜、电子显微镜及高清腹腔镜技术的成熟和普及，从亚微水平观察系膜与筋膜成为可能，研究者对肠系膜相关外科学解剖形成了新的认识。2012年开始，Coffey团队从手术学、解剖学、胚胎学等角度对肠系膜进行了深入研究，其研究观点可总结为：（1）肠系膜具有连续性、整体性，即从十二指肠至直肠，肠系膜是一个连续的整体；从肠系膜上动脉根部开始，肠系膜沿肠管呈扇形展开，随直肠止于盆底［4］；（2）肠系膜悬吊固定肠管于腹后壁，即肠系膜在跟随肠管旋转发育的过程中会与后腹壁腹膜相融合，从而在系膜与后腹壁间形成潜在间隙，悬吊固定肠管的同时为全结肠系膜切除术或TME提供天然的手术平面；（3）肠系膜的悬吊与固定由相应主干血管介导，如肠系膜上动脉及其分支介导升结肠与右侧后腹壁融合固定、肠系膜下动脉及其分支介导降结肠、部分乙状结肠及直肠上段与左侧后腹壁及盆壁融合固定；血管的发出点成为进出相应区域系膜及肠管的通道，可将其理解为肠管及其系膜的“门”［10, 11, 12］。这些发现将学界对肠系膜的认识和理解提升到了新的高度，甚至从某些疾病发生发展的角度可以将肠系膜视为腹腔内独立的“新器官”［13］。正是基于肠系膜具有整体性、连续性和由主要血管介导旋转融合的特点，我们需要重新审视直肠侧方结构，可以从直肠系膜的整体性和直肠中动脉的介导作用去重新认识直肠侧方的构成。 二、直肠侧系膜的提出 肠系膜随直肠向盆腔延展，最终止于盆底形成直肠系膜。但进入盆腔后，腹膜反折以下的直肠及其系膜失去腹膜覆盖，传统观点认为直肠并不存在真正意义上的系膜［14］。从胚胎发育和膜解剖的观点来看，腹膜反折以下的直肠失去腹膜覆盖，原因是原始直肠及其系膜表面的腹膜在盆腔中与盆壁及周围器官表面腹膜发生了融合。这些融合形成的各种筋膜（Denonvilliers筋膜、Waldeyer筋膜等）将直肠周围分割为多个间隙，成为TME的解剖基础。大量的临床实践证明，直肠后方及前方都可以分离出明确的间隙，唯独直肠两侧相对致密，没有明确的分离层面。早期主流观点用直肠侧韧带来解释这一现象，认为直肠侧方存在束状增厚的结缔组织将直肠固定于盆壁，游离直肠时需将其结扎切断［15］。随着解剖研究的深入和TME的广泛开展，国内外诸多学者认为，直肠周围筋膜是直肠固有筋膜和骶前筋膜以直肠为中心形成的同心圆结构，内层的直肠固有筋膜在后方借疏松结缔组织与骶前筋膜相隔，在前方移行为Denonvilliers筋膜后叶，外层的骶前筋膜向前方移行为Denonvilliers筋膜后叶，盆丛的神经分支及其伴行血管在侧方穿过同心圆，造成直肠侧方较为致密，形成所谓的侧韧带［16, 17］。因此，直肠侧方虽然没有明确的间隙，但也不存在致密的束状结缔组织，分离时也不需要特意结扎，而是可以直接离断。 然而，我们在术中却有不同的发现。将直肠的前后间隙分别游离拓展后，直肠侧方呈现出的并不是束状结缔组织，而是延续自直肠系膜的脂肪组织，这些脂肪组织连接直肠与侧盆壁，其上下表面均被直肠固有筋膜覆盖（图1）。越过这一区域后，直肠前后间隙在接近肛提肌表面处相通。术中使用腹腔镜超声探查该区域，可探及动脉搏动（图2），进一步精细分离，可分离出动脉结构，即直肠中动脉（图3），但大部分动脉直径较小，超声刀可直接凝闭［18］。结合术中所见，我们认为腹膜反折以下的直肠固有筋膜并不是呈环形包裹直肠，而是在直肠侧方包裹部分直肠系膜呈“儿”字形向侧盆壁延续，直肠中动脉走行其中。此外，我们还在MRI图像上观察到直肠固有筋膜的连续性在侧方中断（图4）。为进一步验证这一猜想，我们进行了尸体原位大体解剖和病理大切片染色观察。尸体解剖发现，在直肠侧方2~4点钟和8~10点钟方向，前后方的直肠固有筋膜包裹着部分直肠系膜走向侧盆壁（图5），将尸体标本这一区域制作成大切片，可观察到直肠固有筋膜的连续性在侧方中断，且中断区域存在神经血管结构（图6、7）。
根据上述发现并结合膜解剖理论及肠系膜的特点［4，19］，我们认为：胚胎发育时，腹主动脉分叉形成左右髂总动脉，并继续分为髂内外动脉，髂内动脉裹挟着部分直肠系膜走向侧方，成为下段直肠侧方的基底；在此过程中髂内动脉和盆丛分别发出直肠中动脉和盆丛直肠支进入直肠；直肠进入盆腔后，直肠前后表面的原始腹膜与盆壁和周围器官的原始腹膜融合，融合后直肠及其系膜表面被直肠固有筋膜包裹，融合筋膜在前方形成直肠前间隙，在后方形成直肠后间隙和肛提肌上间隙，在侧方由于存在直肠中动脉，依然保持系膜结构，这也成为从侧方进入直肠的“门”。因此，我们提出直肠侧系膜的概念，指代腹膜反折以下由直肠固有筋膜包裹脂肪、血管、神经、淋巴管这些直肠系膜的成分走向盆壁的结构；它是连接直肠与侧盆壁的通道，是直肠癌发生侧方淋巴结转移的基础。需要注意的是，直肠侧系膜并不是一个新的解剖学结构或名词，而是对传统意义上直肠侧韧带所指结构的本质的新认识。 三、直肠侧系膜的临床价值 直肠侧系膜的存在解释了我们临床工作中常遇到的困惑：为什么直肠侧方难以找到正确的间隙？为什么侧方在分离时易发生出血？为什么分离后没有如前方或后方一样光滑的筋膜平面？正确地理解直肠侧系膜的概念也有助于我们重新认识低位直肠癌发生侧方淋巴结转移的机制；充分了解直肠侧系膜及其周围解剖结构，也能够帮助我们在术中更好地保护盆腔自主神经，减少术后功能性并发症。直肠侧系膜的临床价值主要体现在以下几个方面。 1.固定：直肠侧系膜作为系膜结构，具备肠系膜固有的特点和作用，将腹膜反折以下的直肠悬吊固定于侧盆壁。 2.淋巴结转移通道：直肠侧系膜作为进入下段直肠的“门”，是沟通直肠与侧盆壁的桥梁，也是低位直肠癌发生侧方淋巴结转移的通道。早在1951年，Sauer和Bacon［20］就发现低位直肠癌的侧方淋巴结转移淋巴结聚集在侧韧带周围，原因是此处有直肠中动脉走行，因此，把侧韧带定义为包裹直肠中动脉的增厚结缔组织。Takahashi等［21］通过分析数百例手术录像后发现，术中能够明确识别直肠中动脉的病例的侧方淋巴结转移率更高，认为侧韧带是侧方淋巴结转移的通道。也有学者提出，直肠中动脉和直肠侧韧带是两个独立的结构，侧方淋巴结转移发生在中动脉周围，而不是侧韧带内［22］。但我们认为这可能与直肠中动脉本身直径细小、术中或尸体解剖中不易发现有关。Kiyomatsu等［23］主张，腹膜反折以下所有进入直肠的血管都可被视作直肠中动脉，也就是说直肠中动脉在侧韧带中的出现率为100%。从直肠侧系膜的角度观察则更易理解。结肠的淋巴引流会沿各结肠动脉汇聚于结肠系膜根部，直肠的淋巴引流也有类似的特点，一部分沿直肠上动脉向近端回流外，一部分沿直肠中动脉向侧方回流，并沿髂内动脉继续向侧方回流。直肠侧系膜作为包含直肠中动脉的直肠侧方基底，可以视作直肠侧方的系膜根部，也就理所当然地成为低位直肠癌侧方淋巴结转移的通道。 3.盆腔自主神经保护：直肠侧系膜可作为低位直肠术中盆腔自主神经保护的标志。直肠侧系膜前后均被直肠固有筋膜覆盖，在前方借直肠前间隙与Denonvilliers筋膜相隔，Denonvilliers筋膜则覆盖并保护其前外侧的神经血管束；在后方借直肠后间隙与腹下神经前筋膜相隔，腹下神经前筋膜覆盖并保护其后方的腹下神经；在侧方则与下腹下丛相邻［21］。TME术中需正确辨认上述结构，避免分离层面过深损伤盆腔自主神经，同时避免分离层面过浅破坏直肠侧系膜完整性，造成肿瘤播散可能。 四、结语 尽管目前针对直肠及其周围解剖结构的研究浩如繁星，但由于直肠的解剖位置深在，功能独特，仍然面临许多困难和挑战。我们根据历史文献和自身研究对直肠侧方结构进行再认识，并提出直肠侧系膜这一外科学术语，希望帮助结直肠外科医师从一个新的角度理解认识直肠及其手术。 参考文献 [1] 张卫, 朱晓明. 直肠侧方结构的再认识[J].中华胃肠外科杂志, 2020, 23(12):1144-1148. 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