摘要 目的 探讨基于膜解剖的“三面包抄式”的侧方淋巴结清扫（LLND）关键技术在中低位直肠癌腹腔镜LLND中的可行性和应用价值。 方法 采用观察性研究方法。纳入符合中国结直肠癌诊疗规范中直肠癌诊断标准、术前15 d内经影像学检查提示侧方淋巴结短径>5 mm、经评估可行腹腔镜下全直肠系膜切除术+LLND手术且经术后病理明确诊断为中低位直肠癌，肿瘤距肛缘<8 cm的患者；排除既往腹部其他恶性肿瘤史或随访资料不完整者。根据上述指标，回顾性纳入2018年1月至2022年12月期间，于广东省中医院胃肠肿瘤诊治中心施行LLND的42例中低位直肠癌患者，男性24例（57.1%），女性18例（42.9%），年龄（58.4±11.8）岁，中位体质指数22.5（19.3~24.1） kg/m2。“三面包抄式”技术要点是在髂外血管内侧拓展“外侧面”，缩小外侧面清扫范围；在膀胱筋膜处拓展“前内侧面”，明确前侧拓展范围；在输尿管腹下筋膜处充分拓展“内侧面”；尾侧最远点拓展到达Alcock管水平，底部到达梨状肌水平，裸化游离闭孔神经，清扫No.283淋巴结；裸化髂内动脉清扫No.263P淋巴结，结扎膀胱下动脉并清扫No.263D淋巴结；最后整块切除侧方淋巴组织。观察侧方淋巴结送检数、淋巴结转移率、手术时长、术中出血量、术后并发症、术后住院时间及3年生存率等临床指标。 结果 所有患者均顺利完成腹腔镜手术，术中无中转开腹，术中均未发生副损伤。其中，27例（64.3%）行左侧LLND，10例（23.8%）行右侧LLND，5例（11.9%）行双侧LLND，侧方淋巴结均清扫完整。全部患者均送检淋巴结，总淋巴结送检中位数17.0（11.7，26.0）枚，侧方淋巴结送检中位数5.0（2.0，10.2）枚，中位手术时间254.5（199.0，325.2） min，中位术中出血量50.0（30.0，100.0） ml。术后病理分型均为腺癌。术后2例（4.8%）发生肠梗阻，1例（2.4%）发生淋巴漏，1例（2.4%）会阴部切口感染，未有吻合口漏发生。中位术后住院时间6.0（5.0，7.0） d。中位随访时间23.5（9.0，36.7）个月，3例（7.1%）因肿瘤复发转移死亡，2例（4.8%）出现轻度排尿功能异常，1例（2.4%）男性术后中度勃起功能障碍，1例（2.4%）患者出现前列腺及肺部转移（术后3个月）。全组患者的3年总生存率为74.4%。 结论 “三面包抄式”技术应用于LLND可精准并全面完整清扫侧方淋巴组织，安全可行。 全直肠系膜切除术（total mesorectal excision，TME）是直肠癌的标准化根治性手术，中低位直肠癌发生侧方淋巴结转移的概率是10%~25%[1-3]。然而，由于种族、文化、伦理等差异，东西方在中低位直肠癌是否需要行TME联合侧方淋巴结清扫术（lateral lymph node dissection，LLND）的问题上一直存在着争议，以欧美为代表的西方国家认为，侧方淋巴结（lateral lymph node，LLN）转移是全身性疾病，LLND技术复杂且术后并发症发生率较高，故不提倡行LLND；国家综合癌症网络（National Comprehensive Cancer Network，NCCN）[4]指南推荐，将术前新辅助放化疗+TME作为治疗中低位直肠癌的标准。而日本学者认为，LNN转移是区域性转移，更倾向于外科治疗，根据《大肠癌处理规约》[5]，推荐TME+LLND手术是根治中低位直肠癌的最主要手段。《中国直肠癌侧方淋巴结转移诊疗专家共识2019版》[6]（以下称“共识”）对于确实符合侧方淋巴结转移临床诊断的患者，推荐采用术前新辅助放化疗联合LLND的治疗方式。 LLND是胃肠外科领域相对复杂且难度较大的手术。由于直肠癌侧盆腔区域空间狭小，解剖结构复杂，血管神经分布密集且血管变异度高等，目前LLND仍面临着手术难度大、术中意外出血风险高、术中损伤神经、手术时间长、标本分块切除可能造成盆腔种植转移以及淋巴组织难以整块彻底清除而致术后复发等问题[7-8]。例如臀上动脉出于梨状肌上孔，若术中不慎损伤，止血难度较大而导致不良结局，甚至有出血过多危及生命的风险。LLND术后并发症主要包括排尿功能障碍和性功能障碍等，这与术中损伤盆丛神经相关[9-11]。目前国内能够独立开展LLND的医疗中心并不多，LLND技术缺乏规范化，面临着难以推广学习的问题。如何在保证安全的情况下简化LLND技术，是目前大家关注的热点。本研究基于膜解剖原理，提出“三面包抄式”关键技术，将其应用于中低位直肠癌腹腔镜LLND。现总结该技术的关键步骤、技术要点以及注意事项等，旨在提高LLND的安全性和有效性。 一、研究对象 采用观察性研究的方法。 病例纳入标准：（1）符合《中国结直肠癌诊疗规范》中直肠癌的诊断标准[12]；（2）术前15 d内行全腹增强CT和盆腔增强MRI检查，提示LLN短径>5 mm[6,13]；（3）行腹腔镜下TME+LLND手术；（4）经术后病理明确诊断为中低位直肠癌，肿瘤距肛缘<8 cm。 排除标准：（1）既往腹部其他恶性肿瘤史；（2）随访资料不完整。 根据上述标准，回顾性收集2018年1月至2022年12月期间于广东省中医院胃肠肿瘤诊治中心行腹腔镜直肠癌根治术并LLND的42例中低位直肠癌患者临床资料，其中，男性24例（57.1%），女性18例（42.9%），年龄（58.4±11.8）岁，中位体质指数22.5（19.3~24.1） kg/m2。全组患者术前均行CT和MRI等评估，肿瘤均位于腹膜反折线以下，且均由同一手术团队使用相同手术器械行腹腔镜TME+LLND。本研究经广东省中医院伦理委员会批准（审批号：ZE2023-158-01），患者或其家属签署知情同意书。 二、手术方法 本研究所有患者体位均采用平卧分腿位，采用常规五孔法，中间入路法完成常规TME手术[14]。LLND手术关键步骤：（1）沿髂外动脉打开腹膜，于髂外血管内侧壁扩展侧方区域“外侧面”；（2）切开输尿管腹下筋膜，扩展侧方区域“内侧面”；（3）前方于膀胱筋膜处拓展“前内侧面”；（4）分离裸化并保留闭孔神经，离断闭孔血管，清扫No.283淋巴结；（5）沿髂内外动脉分叉处分离，清扫No.263P淋巴结；裸化髂内动脉及其分支，分离并结扎膀胱下动脉，清扫No.263D淋巴结；（6）整块切除侧方区域淋巴组织。见视频1。 三、“三面包抄式”手术技术要点和注意事项 1.打开“外侧面”：张紧腹膜，沿着髂外动脉表面打开腹膜，将髂外动脉拉向外侧，钝性分离髂外血管内侧壁，注意保护血管中膜。No.293淋巴结常沿着髂外动脉分布，但因其转移率极低[15-17]，故No.293组淋巴结并不是直肠癌LLND的常规范围，因此并不需要裸化髂外血管。显露位于髂外动脉后方的髂外静脉，超声刀沿髂外静脉内侧面分离淋巴组织，并向远端逐渐分离，于膀胱腹下筋膜外侧面处拓展，显露外侧的髂腰肌、闭孔内肌。向前扩展显露闭孔；至此完全打开侧方清扫区域“外侧面”，术中注意保护生殖股神经。见图1A和1B。 2.建立“内侧面”：向内侧提夹牵拉输尿管，在输尿管外侧切开腹膜，沿输尿管腹下筋膜内侧拓展手术平面，于髂内血管内侧壁处切开输尿管腹下筋膜，向盆腔游离，可见位于输尿管腹下筋膜深处的盆丛神经，注意保护该神经。沿输尿管腹下筋膜继续向盆腔游离，直至暴露膀胱下动脉远端为止，至此完全建立侧方清扫区域“内侧面”。见图1C和1D。 3.建立“前内侧面”：在前方张紧腹膜并切开，位于膀胱筋膜处拓展“前内侧面”，注意操作轻柔，避免损伤膀胱壁。建立前内侧面后，分别与外侧面、内侧面共同围成一立体的三角侧方区域。见图1E和1F。
4.清扫No.283淋巴结：在盆腔侧方区域，闭孔神经斜走行于髂内外血管之间，也就是膀胱腹下筋膜里面。在髂内外动脉分叉处分离髂内动脉表面淋巴组织时，可逐渐显露闭孔神经。使用超声刀刮除闭孔神经表面的淋巴组织，向远端游离闭孔神经至闭孔处，注意不可损伤闭孔神经。裸化并离断闭孔动脉远端。No.283淋巴结沿着闭孔神经分布，故随着游离闭孔神经的过程，便可完整清扫No.283淋巴结。见图2A和2B。
5.清扫No.263P和No.263D淋巴结：自髂内外动脉分叉处开始分离裸化髂内动脉及其分支，提拉髂内动脉表面淋巴组织，维持一定的张力，超声刀沿着髂内动脉起始处表面分离淋巴组织，清扫No.263P淋巴结。向前方裸化髂内动脉分支脐动脉，使用止血夹夹闭并离断膀胱上动脉；继续向盆腔深处裸化髂内动脉后干、游离并予根部离断闭孔动脉。根据解剖理论，膀胱下动脉是No.263D淋巴结分布的区域。相关研究表明，No.263D淋巴结是中低位直肠癌侧方淋巴结转移最主要的途径，转移率较No.263P和No.283淋巴结高[15]。因此，离断膀胱下动脉在LLND中尤为重要，沿着髂内动脉后干继续分离并于根部结扎分支膀胱下动脉，清扫No.263D淋巴结，见图2C和2D。继续分离显露阴部管（Alcock管），此为LLND的尾侧最远点。 6.整块切除侧方淋巴组织，展示LLND区域重要结构。见图3和图4。
四、观察指标与评价标准 观察指标包括：手术总淋巴结送检数、淋巴结转移率、侧方淋巴结送检数、侧方淋巴结转移率、手术时间、术中出血量、术后并发症、术后住院时间、出院并发症及术后3年生存率。采用国际前列腺症状评分表（international prostate symptom score，IPSS）评估排尿功能[18]；采用国际勃起功能指数（international index of erectile function，IIEF）和女性性功能指数（female sexual function index，FSFI）分别评估男女性功能[19-20]。 五、随访方法 随访方式包括电话随访和门诊随访两种形式。术后每3个月随访1次，共2年；随后每6个月随访1次，共5年；5年后每1年随访1次。随访内容包括腹部查体、直肠指检、血常规、肝功能、肿瘤标志物检验、胸腹部CT和肠镜评估、IPSS、IIEF和FSFI功能评估等。随访截止时间是2023年4月14日。 六、统计学方法 采用SPSS 26.0统计软件进行数据分析。符合正态分布的计量资料采用x±s表示，非正态分布的计量资料用M（Q1，Q3）表示，计数资料采用例（%）表示。采用Kaplan-Meier法绘制生存曲线。 一、手术情况 所有患者均顺利完成腹腔镜手术，术中无中转开腹，术中均未发生副损伤。其中，27例（64.3%）行左侧LLND，10例（23.8%）行右侧LLND，5例（11.9%）行双侧LLND，侧方淋巴结均清扫完整；全部患者均送检淋巴结，总淋巴结中位送检数17.0（11.7，26.0）枚，侧方淋巴结中位送检数5.0（2.0，10.2）枚，中位手术时间254.5（199.0，325.2） min，中位术中出血量50.0（30.0，100.0） ml。术后病理分型均为腺癌。42例患者术后病理情况见表1。
二、术后并发症及随访情况 中位术后住院时间6.0（5.0，7.0） d。2例（4.8%）分别于术后第3天和第9天发生术后肠梗阻，予禁食、胃肠减压、抑酸护胃、补液处理后肠梗阻解除。1例（2.4%）于术后第4天发生淋巴漏，予营养补充等保守治疗后好转出院。1例（2.4%）于术后第5天发生会阴部切口感染，予清创换药、切口穿刺引流及抗感染处理后患者好转出院。 中位随访时间23.5（9.0，36.7）个月，3例（7.1%）患者死亡，分别于术后28个月（肝肺转移）、38个月（腹腔广泛转移）、52个月（肿瘤复发）死亡，2例（4.8%）患者出现轻度排尿功能异常（IPSS评分分别为4分、7分），1例（2.4%）患者（男性）术后中度勃起功能障碍（IIEF评分为11分），1例（2.4%）患者出现前列腺及肺部转移（术后3个月）。全组患者的3年总生存率为74.4%。见图5。
目前针对LLND，东西方存在的争议主要是侧方淋巴结转移应该被视为区域转移性局部疾病还是远处转移性全身疾病[21-23]。我们总结多年的临床经验认为，对于术前评估可疑或明确发生侧方淋巴结转移的中低位直肠癌患者，为提高患者的肿瘤结局，施行TME+LLND手术是需要的。在此前提下，如何开展更简单、更安全的LLND是大家关注的热点。最初以血管神经为导向的LLND，由于术中清扫边界不清晰，淋巴结清扫不彻底，以及术中易发生意外出血及造成神经损伤等不足，已被淘汰。而以筋膜为导向边分离筋膜边清扫的手术方式则因为筋膜解剖不清，容易发生层面跳跃等弊端被抛弃[24-25]。林谋斌团队提出以“三筋膜”为导向的“两间隙”LLND技术[26-29]。此技术在膀胱旁间隙及Latzko间隙分别清扫闭孔淋巴结和髂内淋巴结，优点是在Latzko间隙清扫髂内淋巴结时不需要辨识髂内血管的各个分支。孙轶等[30-31]提出基于输尿管腹下神经筋膜、膀胱腹下神经筋膜以及盆壁筋膜的层面优先入路LLND技术，此技术在本质上与林谋斌团队提出的“三筋膜”、“两间隙”是一致的。练磊团队提出“两面三道”概念，通过在术中拓展外侧面、内侧面，识别输尿管、闭孔神经以及髂内动脉，限制淋巴结清扫范围[32]。“三道”在术中具有明确边界、识别重要解剖的作用，但“两面”是否足够，空间拓展是否存在扩大化或不充足的情况，以及如何更精准、安全地清扫淋巴组织和裸化“管道”是本研究重点关注和解决的问题。 本研究基于膜解剖理论基础，针对目前中低位直肠癌腹腔镜下LLND存在的困难以及对盆腔筋膜及血管神经的认识，设计出“三面包抄式”关键技术应用于LLND中，创新手术技术主要包括以下几点。 （1）“缩小”外侧面：我们认为以往对于“外侧面”的区域范围，即于髂腰肌与髂外血管之间拓展是扩大的、不必要的[33]。原因是髂外血管外侧与髂腰肌之间是No.293淋巴结分布的主要区域，而在临床中我们发现No.293淋巴结并不是中低位直肠癌侧方淋巴结转移的常规区域[34]；日本指南[5]及中国共识[6]均未推荐常规清扫No.293淋巴结。若扩大外侧面清扫区域，具有意外损伤生殖股神经的风险，增加手术副损伤。因此我们提出，应在髂外血管内侧壁处切开，而非裸化髂外动静脉，于膀胱腹下筋膜外侧拓展建立LLND的“外侧面”，缩小手术范围，减少术中副损伤。（2）“充分扩展”内侧面：我们明确在输尿管腹下筋膜处向盆腔拓展LLND内侧面，直至显露并结扎膀胱下动脉远端。（3）创新性拓展“前内侧面”：我们观察到在以往的研究中，侧方区域的前界定义模糊，尽管内外侧面向前拓展至输精管或子宫圆韧带水平是明确的[16,26]；但由于此处解剖结构复杂，仍存在超越界限或拓展不足的情况，从而引发的膀胱壁受损或清扫不完全的不良结局。因此，本研究提出侧方清扫区域的前界是膀胱筋膜，此处层面清晰，于此拓展“前内侧面”不易损伤血管，同时可以限制前界，避免损伤膀胱壁，又能确保足够的清扫范围。 输尿管、髂内动脉、闭孔神经是LLND中重要的解剖结构，也是既往研究中常见的“三道”。“静候”闭孔神经：在以往的经验中，我们观察到许多术者习惯主动寻找“管道”后清扫淋巴组织，例如主动于外侧区域寻找闭孔神经，而本研究认为，使用“三面包抄式”关键技术在术中是不需要主动去寻找组织的，当钝性游离髂外静脉内侧壁及髂内动、静脉之间的淋巴-脂肪组织时，闭孔神经会随着淋巴组织的游离和空间逐渐清晰的过程中而出现在视野内。此时，我们只需要钝性分离闭孔神经表面的淋巴组织，夹闭离断闭孔血管，便可完整清扫No.283淋巴结。 在LLND中，裸化髂内血管十分关键，术中应将髂内血管表面的淋巴组织钝性分离，注意保护血管中膜。于髂内动脉起始处分离清扫No.263P淋巴结。裸化髂内动脉，分别显露臀上动脉、脐动脉、膀胱上动脉、闭孔动脉、子宫动脉（女性）、臀下动脉、膀胱下动脉以及阴部内动脉，予以结扎膀胱上动脉、闭孔动脉、膀胱下动脉、子宫动脉，完整清扫No.263淋巴结，此处血管分布密集且复杂，对术者的解剖理论及手术技术水平要求极高。膀胱下动脉起自髂内动脉后干，分布着No.263D淋巴结，且转移率较No.263P、No.283淋巴结高[15]，因此裸化并离断膀胱下动脉、彻底清扫No.263D淋巴结对于LLND是至关重要的。然而，在临床中许多术者由于解剖理论的薄弱和缺少正确的层面指导，未能彻底清扫No.263D淋巴结。事实上，只需拓展底面至显露梨状肌，便可清晰显露膀胱下动脉，分离表面淋巴组织并于根部结扎膀胱下动脉，完整清扫No.263D淋巴结，继续沿髂内动脉向尾侧游离至Alcock管，此为LLND的尾侧最远点。膀胱下动脉下方是梨状肌下孔，因此被认为是LLND血管清扫的远端[26]。在“三面包抄式”LLND技术中，我们认为膀胱上动脉、闭孔动脉、膀胱下动脉、子宫动脉（女性）是可以予以结扎的，且对于淋巴结清扫彻底性及完整性是具有积极意义的。当然若患者术前评估可疑或存在双侧转移需行双侧LLND时，我们需要保留一侧的血管以保证血供。 本研究观察到3例患者因肿瘤复发或转移而死亡，其中患者1（术后28个月死亡）术前CT诊断已发生肝脏S6、S7、S8转移（y，cT4N1M1），术后病理分期为ypT3bN2aM0。患者2（术后38个月死亡）合并冠心病、脑梗死、高血压3级、肺气肿等严重基础疾病，术后病理分期T4N1aM0，术后31个月复查发生腹膜后淋巴结多发转移，因腹腔广泛转移而死亡。患者3（术后52个月死亡）男性、78岁，术后病理分期T3N1aM0，术后47个月复查肿瘤复发，向前侵犯膀胱，腹膜后淋巴结、左侧腹股沟淋巴结多发转移，52个月死亡。3例患者均行直肠癌TME+“三面包抄式”LLND术，手术顺利；肿瘤分期均偏晚（Ⅲ、Ⅳ期），发生肿瘤复发和转移时间均>1年，考虑与肿瘤分期、基础病、化疗耐药和高龄等因素相关，与手术方式无明显相关性。 我们认为“三面包抄式”关键技术在LLND中的创新是：缩小外侧面扩展范围，无须在髂腰肌筋膜处拓展外侧面和裸化髂外动静脉，只需识别髂外血管，并沿着髂外血管内侧壁分离，打开膀胱腹下筋膜并向下游离显露闭孔内肌及肛提肌腱弓，便可建立外侧面，缩小了LLND外侧面空间范围，避免过度清扫，减少术中副损伤。笔者团队创新性提出拓展前内侧面概念，于膀胱筋膜处打开前内侧面，限定LLND区域，避免发生清扫不完整或损伤膀胱壁等不良后果。重视膀胱下动脉处No.263D淋巴结清扫的必要性，提出侧方区域底部水平至梨状肌水平，完整清扫No.263淋巴结。明确指出LLND尾侧最远点是Alcock管，游离阴部内动脉，保留Alcock管。“三面包抄式”关键技术入路更简单，层面更清晰，拓展内、外、前内侧面建立LLND空间，只需要识别髂外动脉、膀胱腹下筋膜、输尿管、输尿管腹下筋膜、髂内血管、膀胱筋膜即可完整建立三维空间；术中无须主动寻找管道，减少对血管及神经的伤害，使用“三面包抄式”技术我们不需较早地主动寻找和裸化闭孔神经，分离髂外血管表面的淋巴组织后，闭孔神经自然会出现在手术视野中。 本研究存在一些不足之处。首先这是一篇回顾性分析的单臂研究；其次本研究为单中心研究、样本量偏少，随访时间较短。 综上，“三面包抄式”关键技术应用于LLND中是安全可行的，能够明确清扫目标，彻底清扫整块侧方淋巴组织，减少术中副损伤发生。此技术的应用不会增加术中出血风险以及住院并发症风险，能够降低患者出院后排尿功能及性功能障碍风险，提高患者生存质量，且手术程序化、易于推广。未来仍需要大样本的随机对照研究进一步证实“三面包抄式”关键技术在LLND的应用价值。 利益冲突 所有作者均声明不存在利益冲突 作者贡献声明 李文娟设计研究、实施研究、分析及解释数据、文章撰写；刁德昌设计研究、完成所有手术操作、分析及解释数据、指导文章修改；林佳鑫、汪佳豪实施研究；廖伟林、唐新、谢嘉欣、敖琳、张雪阳采集数据；易小江、冯晓创、李洪明、卢新泉指导文章修改 滑动阅读参考文献 [1] Yano H, Moran BJ. 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