结肠肿瘤的标准化手术:完全结肠系膜切除和中央结扎：技术要点和结果
 原文:W Hohenberger,K Weber,K Matzel,T Papadopoulos,S Merkel,Standardized surgery for colonic cancer: complete mesocolic excision and central ligation--technical notes and outcome Colorectal Dis. 2009 May;11(4):
354-64
翻译：李英儒(中山大学附属第六医院胃肠疝腹壁外科)DCR翻译小组是由一群热爱专业、无私奉献的国内各大知名医院的中青年专家组成。近期“聚焦DCR”专题文章我们将推送结直肠癌经典手术历史！我们将按历史进程顺序原汁原味翻译结直肠癌手术发展史中的“十大经典手术”，包括：Miles、Hartmann、Dixon、Turnbull、LLND、Bacon、Parks、ISR、TME、CME! 摘要 目的：自Heald教授提出全直肠系膜切除术（TME）20多年来，该术式目前已在全球范围内被认为是直肠癌最佳手术治疗。TME强调包绕肿瘤及其主要淋巴引流的直肠系膜的完整性。TME的概念可以应用于结肠癌手术中，因为直肠系膜像一个信封套包裹直肠及其淋巴引流系统。基于TME在直肠癌中的应用理念，我们提出结肠癌完全结肠系膜切除术（CME）的概念。这项技术的目的是将结肠系膜从系膜床完整分离，并在根部结扎供血动脉和引流静脉。方法：前瞻性收集1978年至2002年之间在我科行结肠癌根治术到达R0切除的1329例患者的资料。比较分析三个不同手术阶段患者的相关数据。结果：通过CME术的应用，我们能够将结肠癌5年局部复发率从1978年至1984的6.5%降低到1995年至2002的3.6%。同时，接受根治术患者的5年生存率从82.1%增加到89.1%。结论：结肠癌CME术强调结肠系膜的完整性和最大限度的淋巴结清扫。这转化为较低的局部复发率和更好的总体生存率。关键词 结肠癌；标准化手术治疗；完全结肠系膜切除术随着全直肠系膜切除术（TME）的标准化[1]，直肠癌手术的疗效得到了显着改善，这主要是减少了局部复发。TME理论是基于胚胎解剖学平面的分离[2-4]，即在脏层筋膜(直肠系膜、盆腔脏筋膜)与壁层筋膜(骶前筋膜、壁层筋膜、Waldeyer’s筋膜、邓氏筋膜)之间的锐性分离，从而保持手术标本膜的完整性，不仅将肿瘤包裹其中，而且主要的淋巴引流包括区域淋巴结、淋巴管和直肠周围脂肪组织都包含其中。但是，基于胚胎学的外科解剖层面不限于直肠系膜层，而是继续延伸至乙状结肠和降结肠，最后在胰腺后方并围绕脾脏行进，还包括十二指肠和胰头，盲肠和升结肠，以及右侧结肠系膜根部。与直肠癌一样，在结肠癌中，除非常晚期的结肠癌病例外，淋巴转移主要是沿着供血动脉的淋巴引流。这些结构和结肠系膜被脏层筋膜从腹侧和背侧包绕，就像信封一样。基于此，提出了完全结肠系膜切除术（CME）的概念。作为一种外科技术，CME是通过锐性分离将结肠系膜脏层从后腹膜（壁层腹膜）分离。其目的是避免脏层筋膜层的任何破坏，因为这可能导致肿瘤扩散至腹腔内。 通过CME，可以很好地暴露结肠动脉的根部，并在其根部结扎，以确保最大程度地清扫区域淋巴结。后者与生存率的提高有关[5-10]。这种采用CME进行标准化切除加根部结扎结肠肿瘤供血动脉的概念，在我科过去的三十年中不断发展[11,12]。这项工作的目的是评估采用这种标准化手术方式治疗结肠癌患者的肿瘤学结局。CME手术的理念是通过锐性分离，将结肠脏层筋膜从壁层筋膜完整分离，从而完全游离的整个结肠系膜，并且保证脏层筋膜的完整性，从而确保安全暴露和供血动脉根部结扎。手术切除范围取决于肿瘤的位置和淋巴转移路径。如果肿瘤位于右半结肠，则外科手术步骤包括行Kocher切口将十二指肠从胰头游离，以及游离肠系膜根直到肠系膜上动脉起始部（图1）. 以最佳地暴露供血动脉。游离覆盖在十二指肠和钩突上的结肠系膜至相应的系膜根部，充分显露肠系膜上静脉（图2）和后方的动脉。
 对于左半结肠肿瘤，需进行脾曲游离。一旦降结肠和乙状结肠系膜从后腹膜游离，可见完整的肾前筋膜包绕肾前脂肪组织、输尿管和生殖血管。将大网膜从横结肠分离出来，使网膜囊完全暴露，然后在胰腺下缘切断横结肠系膜腹侧叶和背侧叶。在整个操作过程中，应严格保证结肠系膜的完整性，类似于直肠癌的中全直肠系膜切除术。
结肠癌的淋巴结扩散首先位于肠周淋巴结，但距原发病灶不超过8厘米，然后通过中间组淋巴结至供血动脉根部中央组淋巴结[13,14]。对于右结肠，主要供血动脉是回结肠动脉和中结肠动脉。右结肠动脉直接起源于肠系膜上动脉，仅占10-15％[15]。此外，结肠肝曲癌在胰头前方可发现约5％的淋巴结转移，幽门区胃网膜弓淋巴结也有4％的转移[14]。在横结肠癌中，肿瘤在生长过程中可沿着网膜弓转移。因此，应切除横结肠肿瘤对应部位两侧各10–15 cm的网膜弓。横结肠左侧和脾曲肿瘤也可能沿胰尾下缘淋巴结转移到肠系膜上动脉中央组淋巴结（图3）。 横结肠癌的主要引流淋巴结是沿结肠中动脉的淋巴结。然而，横结肠癌（包括肝曲、脾曲、降结肠的近端部分）可能也有多方向的淋巴引流，流向回结肠动脉或左结肠动脉升支，因此在进行淋巴结清扫时需要考虑到。根据这些淋巴引流的途径，在完全分离对应脏层筋膜和壁层筋膜后，进行供血动脉根部结扎和相关区域淋巴结清扫，及结扎对应引流静脉。
乙状结肠癌的淋巴结转移是单向的，并沿乙状结肠供血动脉。在常规淋巴结清扫时，这些淋巴结可通过肠系膜下动脉根部结扎以清扫。肠管的横断在降结肠远端和直肠上三分之一处进行。完全游离包括肠系膜根部在内的右半结肠后，可以很容易地顺时针旋转整个肠管，以完成肠系膜上静脉和动脉的中央部分[12]。根据潜在的淋巴转移模式，首先分别将回结肠和右结肠血管从肠系膜上静脉和动脉分离结扎（图4，5)。  对于盲肠癌和升结肠癌，只需要根部结扎结肠中血管的右支。因此，结肠在结肠中血管水平被准确划分。横结肠癌包括肝曲和脾曲两个曲，考虑到可能出现血管变异，需要从根部结扎结肠中动脉和静脉。此外，根据上述描述的淋巴转移途径，可能需要在根部结扎胃网膜右动脉和静脉。对于结肠肝曲癌，结肠横断面要延伸至脾曲附近。对于横结肠脾曲癌，充分游离远端结肠至接近乙状结肠后，升结肠的近端部分可以得以保留。在血管离断前，切开覆盖肠系膜上静脉的肠系膜组织（另见图2)。右结肠静脉总是汇入到上方的胃网膜右静脉，为了避免意外的严重出血，通常优先处理。暴露肠系膜上静脉右侧和前方后，肠系膜上动脉就被暴露出来了。回结肠动脉偶尔会在肠系膜上静脉下方通过，需要优先处理。这种情况下，需要在肠系膜上静脉的下方游离出供血动脉的根部。保护周围的自主神经丛可避免功能性并发症，例如腹泻。如果胰头上方的淋巴结有转移可能，这些淋巴结从胰头处被分离，同时在根部结扎胃网膜右动脉，通常保留胰十二指肠上动脉。在降结肠癌中，通常保留肠系膜下动脉，但是，根部结扎左结肠动脉升支，清扫肠系膜下动脉根部淋巴结；确保保留上腹下神经丛。对于降结肠中段至乙状结肠的肿瘤，肠系膜下动脉根部和肠系膜下静脉被分离。根据肿瘤部位不同，在左侧横结肠和远端降结肠之间分离近端结肠。另外，远端肠管的离断平面的通常在直肠上三分之一。如果肿瘤侵犯任何结肠外器官或结构，分离平面被扩展到下一个胚胎平面，超过未被侵犯的器官或结构。手术需要以“整块切除”的理念进行，倘若试图分离融合粘连的组织以判断是否存在邻近器官是否被肿瘤浸润，将导致肿瘤扩散到腹膜腔而出现腹膜癌、局部复发和预后不良等[16，17]。本文分析了1978年至2002年1438例从埃朗根登记处获得的原发性结肠直肠癌（ERCRC）患者的资料。观察至2006年1月1日。仅对符合下列标准的患者进行了分析：无家族性腺瘤性息肉病、溃疡性结肠炎或克罗恩病所致的肿瘤； 为了分析长期结果，排除了109例患者（7.6%）：非R0切除37例（2.6%）；手术死亡42例（2.9%）；至2016年1月1日，肿瘤复发状态不明（局部复发和远处转移）的占30例(2.1%）。
长期预后研究包括1329例ERCRC患者。这些患者的中位随访时间为103个月（范围1至335月）。患者至少随访5年，前2年每隔三个月随访一次，此后每隔六个月随访一次。前瞻性记录患者资料。术前资料、治疗和组织病理学检查的数据收集在一个标准化的系统。采用WHO肿瘤分类[18]。采用第六版TNM分期[19]。静脉侵犯分为无或仅有壁内静脉侵犯(EVI-)和壁外静脉侵犯(EVI+)。急诊定义为肠梗阻或穿孔，导致入院后48h内手术[20]。主要终点是癌症相关生存。癌症相关死亡被定义为肿瘤局部复发和⁄或远处转移导致死亡。排除没有结直肠癌导致死亡证据的患者，因为他们是异时的结直肠癌患者。局部复发率：局部复发（经临床和⁄或病理检查证实）定义为获得R0切除后，肠壁或淋巴引流区域内出现复发的癌。术后并发症和术后死亡率，后者定义为在整个住院期间（不限于术后30天）发生的死亡。分析了1978-1984年、1985-1994年和1995-2002年三个时期的局部复发率和癌症相关生存率。这些时期代表了手术技术的逐步变化和标准化手术方法的引入。采用勒布朗法分析检查淋巴结数目的最佳截断值。最大的Log-rank检验统计量对应于最优截值水平[21]。采用Kaplan-Meier法计算5年局部复发率。终点事件被定义为局部复发。 所有没有局部复发的患者被排除在外。95%置信区间(95%CI)是根据格林伍德方案计算。采用Log-rank检验比较存活率。采用Cox回归分析进行多因素分析。在单因素分析中产生的有意义的所有因素区域淋巴结检查数目（<28 vs ≥28）都被包括在内，因为这具有特殊意义。率的比较采用卡方检验。P值<0.05被认为是有显著意义。所有分析均采用SPSS 13.0统计软件进行分析。80.3%的患者术后病程平稳无任何并发症。4.7%的患者需要再次手术，其主要原因是术后出现吻合口漏（2.6%）（见表2）。 术后死亡率为3.1%，这一数字包括所有住院死亡人数，不论住院时间长短。急诊（入院后48小时内需要手术的肠梗阻或穿孔）占所有病人的9.5%，其术后并发症发生率增加（34.4%vs 17.0%）。当对单个外科医生包括的外科医生在招募期间进行过超过25次以“根治”为目的手术进行与之相关的预后分析时，并发症发生率从11.7％到35.5％不等。每位患者淋巴结检出数的中位数为32个，范围为2到169个。在排除因扩大切除而导致大量淋巴结被检出的数据后，我们分析了淋巴结检出数对预后的影响，并得出最佳淋巴结检出数的临界值。在682例淋巴结阴性患者中，淋巴结检出数的中位数为29（范围2-106）。通过使用LeBlanc的方法，我们分析得出与预后相关的最佳淋巴结检出数的临界值。如果切除小于28个淋巴结（n=314），肿瘤相关的5年生存率为90.7%（95%CI 87.4-94.0），若切除28个及以上（n=368）的淋巴结，肿瘤相关的5年生存率为96.3%（95%CI 94.3-98.3，P=0.018），并且差异具有统计学意义。在383例淋巴结阳性患者中，我们所得出的最佳淋巴结检出临界值同样为28。如果切除28个及以上的淋巴结，肿瘤相关的5年生存率从64.6%（n=145，95%CI 56.6-72.6）上升到71.7%（n=238，95%CI 65.8-77.6，P=0.088），然而，差异不具有统计学意义。179例（12.4%）患者行多脏器切除/联合脏器切除术，其中92例（51.4%）患者标本显示确实存在肿瘤细胞浸润。然而，即使仅存在由炎症引起的粘连，也可能为局部晚期T3期或肿瘤穿孔。所有患者的5年局部复发率平均为4.9%。复发率从1978–1984年的6.5%降至1995–2002年的3.6%。局部复发率随浸润深度（pT）和转移性淋巴结数目（pN）的增加而增加（见表3）。 在这两个时期内，内部指南并没有改变，但是在第二个时期，这些规则得到了更严格的遵守，并在执行和质量标准（如淋巴结数目，中央结扎和保留平面）上进行了内部质量控制。
所有患者的5年生存率为85%。对于不同外科医生（仅包括进行至少25次手术的医生）而言，患者肿瘤相关的5年生存率从73.5%到94.7%不等。自1978年以来，生存率从82.1%上升到89.1%。在单因素分析中，生存率在pT、pN、分期、分级、壁外静脉侵犯和是否需急诊处理方面存在显著差异。在多因素分析中，我们增加了至少28个或小于28个区域淋巴结的因素，该因素与pT，pN，壁外静脉浸润和是否需急诊处理一样，被认为是独立的预后因素。（见表4）。 结直肠癌是西方国家最常见的恶性肿瘤之一。全世界每年大约有100多万人罹患结直肠癌，其中一半以上因此死亡。这给全世界医学工作者带来巨大的挑战，同时也引起极大的研究兴趣，特别是在致力于提高或延长生存期的全身辅助和姑息治疗方面。
在过去20年里，随着手术方式和技术的标准化，结直肠癌外科治疗的焦点主要集中在直肠癌的治疗上。随着全直肠系膜切除（TME）观点的提出以及推广，直肠癌的外科治疗实现了实质性的进步。通过在直肠切除术中保留直肠系膜筋膜使得肿瘤局部复发率降低。为了进一步提高直肠癌治疗效果，以多学科综合治疗模式为依托的规范化与个体化相结合的综合治疗应运而生。随后直肠癌局部复发率从40%降至20%，甚至降至10%及以下。然而，结肠癌手术方式并没有达到同样的标准化。由于外科技术在结肠癌外科手术中的发展不太显著，只在一些机构中得到了改进，因此这些机构的结肠癌生存率有所提高，预后得到改善。
在过去，结肠癌患者生存率通常比直肠癌高5%-10%。过去几年里，随着直肠癌诊疗技术的提高，尽管结肠癌患者可能更常运用辅助化疗，但在一些国家中预后却变得比直肠癌差。这个发现引发了一个问题：通过贯彻沿着胚胎学层次解剖的理念，达到内脏层和组织层的精准分割（与TME概念类似）和确切的供血动脉中央结扎，结肠癌手术是否可以进一步改善？通过贯彻这一理念，胚胎学上围绕结肠的包膜的完整性有了保证，并且淋巴结的获取到了最大化，这将转化为存活率的提升，因为有证据表明区域淋巴结检出数与预后相关。我们假设淋巴结检出数可以作为衡量手术质量的替代指标。也有证据表明，与TME类似，结肠切除标本完整的筋膜脏层与预后相关。除了侵袭性、分期和急诊情况外，这种体系是一个独立的预后指标，进一步证明了手术质量至关重要。结肠癌患者结局仍然存在不同机构和手术之间的差异。即使采用了辅助化疗，这些差异仍然存在，也许程度较小。所谓的直肠系膜筋膜代表盆筋膜脏层，筋膜脏层和壁层不仅限于盆腔，而是将整个结肠像信封一样被双层覆盖，不仅在腹膜上，也在腹膜后侧。筋膜的壁层（Gerota筋膜）仅有被自主神经包围的肠系膜动脉的起始部位穿过。在CME中，这些层面可作为解剖平面，实现精准的手术分离。该技术的目的是通过手术将两层分开，以充分显露带有肿瘤的结肠及其系膜、完整的淋巴血管引流和完整的筋膜脏层。因此，供血动脉的高位结扎和沿着胚胎学层次的手术准备包括两个肿瘤学层面：整个标本肠系膜脏层的完整性因此得以保留。这是为了使得肿瘤充分被包裹并且不撕裂结肠系膜。不经意的撕裂可能导致肿瘤播散至腹膜腔（图6）。由于淋巴结转移是沿着供血动脉发生的，准确的中央动脉结扎保证了淋巴结清扫的最大化。由于周围淋巴结最多在肿瘤周围10厘米的范围内被侵犯，然后淋巴转移沿着相邻动脉弓通过肠系膜上或下动脉向近心端进行，这一原则似乎是最重要的。为了安全地达到这些目的，传统的手术入路和切除范围已经有了改良，以达到完全游离的范围不仅包括右半结肠及其系膜，还包括整个系膜根部与十二指肠、胰头，这样便于安全地到达血液供应的起始部。在约5%的结肠肝曲肿瘤中，可见胰头的转移。横结肠和结肠脾曲的肿瘤可见胃大弯和胰腺左下方的淋巴结受累。尽管文献中没有这方面的有效数据，但沿着胃间距约10cm切除相应的胃网膜血管弓，并切除胰腺下淋巴结，是CME手术的一部分，将“动脉弓原则”转化运用于网膜。这意味着肿瘤位置相应的供血分支，对应的网膜应切除。只有在淋巴结因既往的胰腺炎紧密附着在胰腺上时，不应尝试切除明显未受累的淋巴结，以避免发生术后胰腺炎。如果怀疑肿瘤直接侵犯邻近组织，必须扩大切除至下一个看上去未被肿瘤累及的解剖层面。在最终的病理学评估上，这些手术标本中只有40%表现为确实侵犯了邻近组织，而其他则为晚期T3期肿瘤或肿瘤穿孔被邻近组织包裹。由于穿孔不利于肿瘤的根治（R0切除），这种手术方式是必须的。以这种标准方式切除的并发症发生率为18%，尽管10%为急诊手术，已知急诊情况出现术后并发症的风险更高并且为影响生存率的独立危险因素。因此，这个并发症的发生率在其他报道的结肠癌手术的范围以内。我们的数据清楚地表明，随着时间推移，以沿着胚胎学层次精准解剖和标准化的手术质量来改良手术技术，改善了预后：97%以根治性手术为目的的患者达到了R0切除。这些发现与零散的报道一致，都表明某个特定的团队及沿着解剖层面游离均为改善结肠癌肿瘤学结局的重要因素。此外这项研究还确认了对结肠癌术后生存率的几个独立影响因素：我们发现在多元分析中，pT和pN的分类、肿瘤分期、淋巴结数目、壁外静脉侵犯和急诊情况是独立的因素。获取的区域淋巴结数目的中位值为28枚。由于淋巴结清扫的范围可被视作评判手术质量的指标，这些发现得到了其他研究的支持，这些研究表明基于解剖学的标准化切除和手术技术的使用是结肠癌患者癌症特异性生存率和总生存率的独立影响因素。标准化的手术操作减少了局部复发率并改善了预后。有了这些结果，我们可以认为优化手术可能比任何其他的治疗方式更有利于改善预后。当对比我科室现在和早年实际的5年生存率时，仅由手术带来的提升就有至少18%，因为我们的患者自1995年就开始进行辅助化疗。需要强调的是，目前结肠癌的治疗是多模式的。然而，良好的肿瘤学预后只能通过最佳的手术来实现，就像我们从直肠癌治疗的经验中了解到的那样，如果以可能的最佳的方式进行手术，那么多模式治疗的影响将达到最大化。
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