Liu, J., Lindstrom, A. J., Gong, Y., Dong, S., Liu, Y. (Chris), Zhang, S., and Gong, X. (2024). Eco-evolutionary evidence for the global diversity pattern of Cycas (Cycadaceae). J. Integr. Plant Biol . 00: 1–22. 纬度多样性梯度（LDG）的演化特点是多样性的峰值出现在热带地区，这在进化生物学和生态学上引起了极大的关注。然而，人们对物种丰富度向两极递增的逆纬度梯度（i-LDG）机制的探索仍然不足。苏铁是现存种子植物中最古老的谱系之一，在热带地区经历了广泛的多样化。耐人寻味的是，现存苏铁的丰度表现出一种 i-LDG 模式，而造成这一现象的根本原因却仍然扑朔迷离。 在这里，研究人员利用几乎完整取样的 1,843 个核基因，进行了全面的系统发育基因组学分析，为苏铁中最大的属--苏铁属（Cycas ）建立了稳健的物种水平的系统发育树。然后，重建了时空动态并整合了全球环境数据，以评估物种年龄、多样化速率、当代环境以及对祖先生态位的保守性在形成 i-LDG 模式中的作用。 作者发现，自始新世起源于亚洲大陆以来，苏铁经历了多样化速率随温度降低而下降的过程。不同地区对形成苏铁的i-LDG有不同的贡献，北半球是演化博物馆，而南半球则是演化摇篮。此外，与水有关的气候变量，也是影响苏铁多样性分布的重要因素。 苏铁的系统发育和位点进化速率 考虑到苏铁植物在种子植物进化和保护生物学中的重要性，重建苏铁植物的强大系统发育势在必行。对于苏铁，支持两个亚属的划分（即攀枝花亚属和苏铁亚属）以及该属的六个组分。具体来说，确认了 Stangerioides 组的单系性，该组之前在最近的分子系统发育中被解析为多系。在这里，作者分别使用串联和溯祖方法找到了Indosinenses + Cycas Asiorientales + Panzhihuaenses + Stangerioides 存在 拓扑结构的证据（图1）。
图1 | 基于使用 1,843 个基因树的 ASTRAL 物种树的苏铁系统发育关系 串联和溯祖法的不一致可能归因于一些生物学因素，如杂交、不完全谱系分选（ILS）、水平基因转移或其他分析因素。事实上，作者发现苏铁的单基因树和根据它们估计的物种树之间存在高度不一致，在这种情况下，串联的超基因可能会以高置信度返回错误的树。ILS 和杂交都可能导致了这些不一致。一方面，不一致主要存在于 Wadeae 组和具有短分支的位置上。这种差异可能是由于ILS经常发生的早期分化谱系中，发生了快速辐射造成的。同样，ILS效应也被认为是苏铁细胞核 ITS DNA 多态性高的潜在解释。 另一方面，虽然苏铁物种通常表现出狭窄的分布范围，其大多数特征是小而孤立的种群，表明自然杂交的可能性较低，但经常有报道称，同域苏铁种群中存在形态上的中间个体。此外，最近的全基因组分析发现了某些物种之间古代混合的证据。鉴于苏铁的起源相对古老（约 50Ma），ILS 效应在导致基因树和物种树之间观察到的差异方面可能不如杂交渐渗那么显著。然而，未来在多物种和种群水平上进行更广泛抽样的研究对于更好地了解这些不同因素的相对贡献将具有巨大的价值。 苏铁的历史生物地理学和多样化动态 本文所介绍的苏铁物种树为探索其进化和生物地理历史提供了一个极好的系统发育框架。我们对苏铁属的分子测年和生物地理重建，结合该属的化石（东亚和东北亚高纬度地区），支持了该属可能在始新世早期起源于东亚的结果，两个亚属在始新世晚期至渐新世早期同步分化（图 2）。这与最近通过全面证据分析得出的生物地理重建一致，即苏铁起源于亚洲东部。
图2 | 利用 BioGeoBEARS 和DEC+J模型估算苏铁的祖先分布范围 结果还表明，过去全球气温的下降阻碍了苏铁的物种演化过程（图3）。这表明，在温度升高的情况下，苏铁可能会发生更快的物种多样化，从而自然灭绝的风险降低。这是因为（1）在历史上高纬度分布的苏铁的灭绝可能是由于地质历史上的多次降温事件造成的；（2）现存苏铁的主要分布范围以温暖气候为特征，物种多样性与温度之间的正相关是符合预期的。因此，苏铁应对过去气候变化的多样化响应表明，其在人类世适应长期气候变暖的背景下发生灭绝的风险相对较低。
图3 | 苏铁的宏观演化模式 在始新世以来全球气温下降的背景下，亚洲大陆（即攀枝花亚属）的大多数苏铁科植物可能限制了其多样化进程（图3A）。先前的研究表明，Rumphiae 中种子海绵层的形态创新可能增加了种子的浮力，促进了其分布范围的扩大，因为有浮力的种子可以漂洋过海。该研究进一步证实了这一观点，观察到由 Rumphiae 中所有物种组成的支系发生了显著的生态位速率变化。此外，在中新世中期气候最适宜期前后，种子海绵层同步出现（图 3），当时气温达到峰值，随后持续降温。在这一温暖时期，苏铁从亚洲大陆向南扩散，可能经历了快速的多样化（图 3）。因此，苏铁科植物成功地扩大了其分布范围，并呈现出横跨古热带地区的分布格局。 还值得注意的是，尽管存在高多样化率，但在沿海热带地区的新生态位中占主导地位的苏铁并没有产生较高的物种多样性（图4C）。造成这种情况的三个原因可能是：(1) 拓殖对于物种形成而言还为时过早；(2) 可能存在历史上或正在进行的种子跨洋传播基因流，这限制了快速物种形成过程；（3）新的栖息地偏离了它们的祖先生态位（图6，如下所述），因此需要更长的时间来适应环境。
图4 | 苏铁的多样性和宏观演化模式 苏铁 i-LDG 模式的决定因素 i-LDG 模式的潜在机制受到的关注相对有限，不仅因为它是一种不常见的现象，而且因为 i-LDG 的原因具有高度的分类特异性。这一特性使得 i-LDG 类似于传统的 LDG，因为它需要开发和测试各种生态进化模型和假设才能获得全面的理解。关于苏铁形成i-LDG的历史和进化因素，古老的拓殖和高多样化速率可能分别是亚洲大陆（博物馆）和澳大利亚（摇篮）高丰富度的直接原因（图4B和C）。热带地区经常被认为是许多动物类群的博物馆和摇篮。同样，中国潮湿的东南部地区，包括热带地区，既是被子植物的博物馆，又是被子植物的摇篮。然而，对于一些裸子植物来说，情况并非如此，例如松树和本研究中的苏铁，反映了不同类群进化历史的差异。 拓殖时间效应被证明是塑造苏铁区域丰富度模式的关键因素，它可能在一定程度上导致了赤道附近或南部地区苏铁物种丰富度较低（分别为 25 种和 33 种），因为有证据表明这些地区的平均物种分化时间较低。这一结论来自于苏铁，并得到了许多先前研究的支持，强调了在解释物种丰富度的总体模式时，拓殖时间比物种分化速率更重要。 此外，作者的分析没有显示出支持苏铁生态限制假说的结果，该假说认为不同纬度地区的多样性饱和程度不同。尽管在不同地区的辐射早期出现了类似的高净多样化速率时期，随后出现了下降，但其水平均高于零，这意味着丰富度并未达到稳定状态或 '承载能力'。因此，在不同地区观察到的一致多样化模式表明，赤道附近较低的苏铁丰富度不太可能仅仅受到被子植物竞争的影响，众所周知，被子植物在阔叶雨林中占主导地位。然而，有必要通过纳入更多的苏铁支系来进一步研究证实这一假设。 环境因素和生态位保守性 有了对历史和进化影响的认识，需要探索造成赤道附近苏铁多样性低的潜在机制（次要原因），特别是在近期拓殖和高净多样化的背景下。苏铁的净多样化速率从持续下降转为略微上升的趋势，在时间上与生态位速率的增加相耦合，这意味着生态分化的差异可能在苏铁多样化过程中发挥了重要作用。对环境变量的分析（图 5）表明，除了低海拔地区温暖的气温外，苏铁可能还更喜欢季风气候，以及蒸发量低、土壤渗透性强、排水性好等环境特征。
图5 | 决定苏铁物种多样性的环境因素 因此，制约赤道附近热带雨林苏铁物种丰富度发展的主要因素可能是降水季节性低和蒸散量大。同时，与热带雨林生物群落相比，季风气候（热带季节性森林生物群落）中的苏铁物种更多，分布范围更广（图 6A）。这一趋势在两个苏铁多样性热点地区都很明显：中南半岛和澳大利亚北部分别在始新世和中新世晚期。在向南扩散之后，澳大利亚北部苏铁的加速多样化可能归因于其在中新世和晚中新世建立的季节性干/湿气候。
图6 | 苏铁的祖先生态位保守性 苏铁物种地理分布的明显区域差异以及对季风气候的依赖表明，苏铁丰富度的分布模式可能与该属的演化历史有关，反映了苏铁对祖先生态位保守性的倾向，即偏好季节性降水。此前对发现苏铁化石的地点进行的古气候重建表明，苏铁古栖息地的降水在雨季和旱季之间存在显著差异。因此，自始新世以来广泛分布于东亚和东北亚许多地区的季风气候加剧所导致的降水季节性很强，可能是苏铁的祖先气候。分析还表明，苏铁有保持其祖先气候生态位的强烈倾向（图 6B），从而为生态位保守假说提供了经验证据。研究表明，一个特定类群的生态位越是保守，就越难适应新的气候，这可能会导致具有祖先气候的地区物种丰富度不成比例地升高。在这里，研究人员发现不同纬度地区的苏铁多样性存在明显差异（i-LDG），这表明苏铁的现存分布具有强烈的相关性。 除了接近祖先气候外，系统发育上保守的生态位和有限的向外扩散也代表了生态位保守理论。以往关于 i-LDG 成因的研究一直强调历史生物地理学和系统发育生态位保守性在形成这种模式中的重要影响。这生态位保守性在理解地球多样性分布方面的显著解释力。对于苏铁来说，赤道附近地区与其祖先气候生态位的偏离程度较高（图 6C）。因此，从中纬度地区向低纬度地区的扩散受到了相对限制，导致该属在每个生物地理区域都出现了系统发育上孤立的支系。此外，赤道附近存在不适宜的生态位，再加上苏铁种子浮力的进化，可能加强了低纬度地区的扩散效应，从而导致向中纬度地区的扩散率升高。 综上所述，研究人员的研究结果表明，历史和生态因素交织在一起，可以很好地解释为什么中低纬度地区保持着较高的苏铁物种丰富度。目前，赤道附近地区的苏铁物种丰富度较低，这是由相对较近的拓殖事件以及对祖先生态位的生态保守性所造成的，这限制了苏铁向赤道的分布。 展望未来，研究所有现存苏铁类植物的多样性梯度模式对地质过去气候或未来人为变暖气候的响应具有现实意义。同时，苏铁参考基因组的发布允许对不同属的代表性物种进行基因组重测序，进一步有助于了解它们适应不同生境，特别是沿海和干旱环境的遗传基础。此外，研究一些生物因素如功能性状以及授粉媒介是否在苏铁类植物的多样化过程中发挥了重要作用也很有吸引力。 结论 在这项研究中，研究人员采用系统发育基因组学和生态学相结合的方法，研究了苏铁的时空演化以及这一苏铁最大支系的i-LDG的内在机制。苏铁起源于始新世时期的亚洲大陆，其多样化受到了该时期以来全球气温下降的显著影响。然而，与其他仅在其原产地大陆内进行多样化的现存苏铁类其他的属不同，苏铁通过演化出有浮力的种子这一创新性状来进行跨洋传播，大大扩大了其在各大洲和岛屿的新生境的分布。苏铁目前的 i-LDG 模式源于不同地区所扮演的独特角色：北半球，尤其是亚洲大陆，扮演着进化博物馆的角色，而南半球则是进化摇篮。赤道附近相对较近的拓殖时间，以及苏铁对其祖先季风生境和低蒸散量的偏好，进一步强化了这一模式。这些因素共同导致赤道附近的苏铁物种丰富度相对较低。 致谢 本研究得到了国家自然科学基金、深圳市城市管理局科学基金、中国科学院青年创新促进会和云南省基础研究项目的资助。 中国科学院昆明植物研究所的刘健 副研究员为论文的第一作者，中国科学院昆明植物研究所的龚洵 研究员与深圳市中国科学院仙湖植物园的张寿洲 研究员为论文共同通讯作者。
