专题笔谈｜腹腔镜直肠癌侧方淋巴结清扫术中淋巴结定位技术要点

腹腔镜直肠癌侧方淋巴结清扫术中淋巴结定位技术要点

王自强，黄    昊

中国实用外科杂志,2023,43(10):1125-1128

 摘要 

侧方淋巴结清扫是治疗直肠癌侧方淋巴结转移的重要手段，但术后仍有较高的局部复发率，这与未联合放化疗、盆腔侧壁解剖结构的复杂性以及外科手术的不彻底性相关，术前应采用影像动态观察、盆腔血管三维重建等方法熟悉病人的盆腔解剖结构和需切除血管范围，术中采用规范化的筋膜导向淋巴结清扫、血管辅助定位淋巴结、合理切除血管分支、吲哚菁绿示踪等技术，以提高选择性侧方淋巴结清扫的彻底性，降低局部复发率。

基金项目：四川省科技厅科技支撑计划重点研发项目（No.2021YFS0025）

作者单位：四川大学华西医院结直肠肿瘤中心，四川成都  610041

通信作者：王自强，E-mail：[e-mail]

中低位进展期直肠癌侧方淋巴结转移的发生率高达10%~25%，即使接受新辅助放化疗后局部复发率可降至4.6%~7.9%，但由侧方淋巴结转移导致的复发占比仍达67.4%~82.7%［1］。新辅助放化疗和侧方淋巴结清扫的综合治疗手段可望将临床疑诊侧方淋巴结转移病人的局部复发率从20%降至约5%［2］。既往纳入单纯行侧方淋巴结清扫病例的回顾性研究结果显示，侧方淋巴结病理检查阳性的病人中，有22.4%~56.8%的病人术后仍出现局部复发，其中约50%为侧方型复发［3］。Shiraishi等［4］研究发现，侧方淋巴结清扫术后的侧方型复发更易发生在髂内远端，而非闭孔区域。这提示外科手术中精准定位侧方淋巴结区域，准确理解盆腔立体解剖，并实施标准规范侧方淋巴结清扫非常重要。本文结合最新技术进展及笔者经验对术中淋巴结定位做一介绍。

1    侧方淋巴结清扫术后局部复发

日本第9版《大肠癌处理规约》规定直肠癌D3淋巴结清扫范围包括肠系膜下动脉淋巴结（No.253）、双侧髂内淋巴结（No.263p、263d）及闭孔淋巴结（No.283），仍推荐对位于腹膜返折以下的进展期中低位直肠癌（cT3~4期）行预防性侧方淋巴结清扫［5］。但单纯的侧方淋巴结清扫并不能达到满意的局部控制效果，无论在局部控制还是侧方型复发控制方面，侧方淋巴结清扫均不优于甚至差于单纯新辅助放化疗［6-7］。日本的回顾性临床研究结果显示，侧方淋巴结病理检查阳性的病人在接受单纯侧方淋巴结清扫后的局部复发率仍高达22.2%～56.8%，其中侧方型复发约占50%［3］。这不仅提示新辅助治疗的重要性，也暴露了侧方淋巴结清扫手术范围的不足。日本国立癌症研究中心的回顾性研究结果显示，接受新辅助化疗的高风险Ⅱ/Ⅲ期肠癌病人，局部复发率可高达19.6%，尤其是化疗不敏感的病人复发率更高达34%［8］。侧方淋巴结清扫能有效控制闭孔淋巴结区域的复发，但对髂内血管及盆神经丛区域的复发控制效果差（复发率：6.6% vs. 0.4%），这在很大程度上反映彻底清扫髂内区域淋巴结的难度，与新辅助化疗联合侧方淋巴结清扫相比，新辅助放化疗病人尽管有更多的危险因素，但其联合侧方淋巴结清扫能显著降低侧方型复发率（5.9% vs. 18.2%）［9］。由于侧方区域越向尾侧，解剖空间越狭窄而深在，血管分支也越密集，手术操作难度随之增加，而位于梨状肌下孔远侧的侧方淋巴结占所有转移淋巴结的44%，且该部位阳性淋巴结的平均直径显著小于位于近端的侧方淋巴结（新辅助治疗后：4.5 mm vs. 7 mm），这也导致彻底清扫髂内远端淋巴结难度增加［10］。侧方淋巴结转移病人术后的高局部复发率及不同部位复发风险的差异均提示彻底清扫侧方淋巴结的重要性，尤其是清扫髂内远端淋巴结，其分布于复杂的髂内动静脉分支之间，部分紧邻致密的盆神经丛或血管神经束，术中易被遗漏，需要在术前对其解剖定位有充分的认识，设计好切除路径及血管神经的切除范围。

2    术前影像定位及盆腔结构的三维成像

髂内动静脉解剖变异较大，尤其是其内脏分支在命名、数量及起源方面均存在争议及巨大变异，这为侧方淋巴结清扫的实施带来很大困难［11-12］。为克服这些影响，近年来，通行的淋巴结清扫方式转变为筋膜指导的侧方淋巴结清扫，其主要转变是优先分离输尿管腹下神经筋膜、膀胱腹下筋膜及闭孔内肌和肛提肌表面筋膜，从而力争实现完整切除侧方淋巴脂肪组织［13-14］。对于闭孔淋巴结，由于其位于膀胱腹下筋膜外侧面及闭孔内肌间，有相对完整的筋膜封套，对其彻底清扫通常受血管变异的影响不大，临床研究结果也显示闭孔区域很少复发［9］。但髂内血管的彻底清扫并不因采用筋膜指导的清扫方式而获得解决，其局限性有：（1）在力争保留部分髂内血管分支的前提下，必然破坏膀胱腹下筋膜封套的完整性，这也带来残留血管分支间尤其是血管背侧隐匿部位淋巴结的风险。（2）髂内血管内脏分支在靠近内脏器官时不断分支，必然伴随膀胱腹下筋膜的移行及分层，这使离断膀胱腹下筋膜（即内脏分支远心端）的平面选择难度增加，部分侧方淋巴结可能非常靠近盆神经丛及血管神经束。（3）侧方淋巴结转移或复发可发生在盆神经丛或血管神经束内部。笔者发现，髂内肿大淋巴结存在的部位最常毗邻膀胱下动脉或直肠中动脉、阴部内动脉及髂内动脉主干，一定比例淋巴结可位于相应血管的后方，但很少出现在髂内静脉主干后方，肿大淋巴结与脐动脉、子宫动脉、膀胱上动脉及臀下动脉等髂内前干分支亦无明显关系。术前应与影像科医生合作，仔细了解可疑转移淋巴结的毗邻血管关系，以及决定切除血管的范围，通常采用动态连续阅片能满足指导手术的需求。近年来，有学者尝试采用术前CT进行三维成像或3D打印模型了解每例病人盆腔、血管解剖与淋巴结的位置关系，发现这些3D模型有助于术者理解盆腔的空间解剖，有望增加手术安全性及缩短学习曲线，有助于初学者学习和理解盆腔解剖［15-17］。盆腔结构和淋巴结的三维重建必然有利于术前及术中定位淋巴结，有助于增加侧方淋巴结清扫的彻底性，但目前对动脉的三维重建相对容易，对静脉的三维重建相对困难，重建盆腔结构耗时>150 min，故很难作为常规手段应用于临床。

3    术中淋巴结定位与血管切除范围

术中对淋巴结的定位有助于保证临床怀疑的淋巴结被确切切除，也有助于可疑淋巴结的病理送检。为保证彻底清扫淋巴结，除按照筋膜导向的手术标准进行操作外，还应注意完整显露髂内动脉及分支。笔者建议，从骶丛及梨状肌前方显露髂内血管远端主干的背侧，并从髂内动脉主干的前侧显露髂内动脉的前干主干，至暴露膀胱下动脉、阴部内动脉或臀下动脉等主要分支。应根据淋巴结的位置决定盆内脏血管的暴露或切除范围。由于肿大的髂内淋巴结最易出现在膀胱下或直肠中动脉、阴部内动脉及髂内血管主干周围，对膀胱下动脉及阴部内动脉的切除应采取适当放宽的策略。建议术中对需要切除的血管分支予以带标记的血管夹进行标识，以便术后准确找出临床怀疑的淋巴结。对于盆内脏血管远心端的离断应以输尿管腹下神经筋膜及膀胱腹下筋膜外侧面位指导，可以避免损伤盆神经丛。但当淋巴结邻近或侵犯盆神经丛时，可切除膀胱上下血管的下级分支，甚至切除盆神经丛或血管神经束。髂内血管分支的切除范围还与血管变异相关，笔者发现，髂内前干发出脐动脉后，主要分支包括阴部内动脉及臀下动脉，两者可在盆内、出盆处及出盆后才分支，臀下动脉也可起自臀上动脉，而膀胱下动脉可能存在1~4支，约50%的病人有2支膀胱下动脉，该动脉尽管最常见起于阴部内动脉，但也可起于闭孔、臀下、膀胱上等动脉。而直肠中动脉最常见与膀胱下及阴道动脉共干，但也可起源于阴部内或臀下等动脉。也有文献提示存在直肠中动脉时侧方肿大淋巴结及淋巴结转移风险均较高［18］。肿大的侧方淋巴结或侧方型复发很少出现于髂内静脉主干的后方，在可能情况下应尽量保留髂内静脉主干，但由于静脉主干几乎总是位于动脉的侧后方，因而当淋巴结邻近髂内静脉时常需要切除髂内动脉主干。血管的变异特征及淋巴结分布特点决定：当髂内远端存在淋巴结时，常需切除1支或多支的膀胱下动脉或阴道动脉，由于该动脉支在阴部内动脉的起点和走行长短不一，经常也需要同时切除阴部内动脉或臀下动脉，而多数情况下可保留膀胱上动脉、子宫动脉及臀上动脉。如术前不通过动态分析盆腔的血管解剖或采用三维重建等方式来定位淋巴结，并认识其与血管的关系，可能增加术中意外出血和残留淋巴结的风险。

4    术中淋巴结的示踪

吲哚菁绿近红外光成像技术的应用为腹腔镜手术中实时显示淋巴管和淋巴结提供了条件。吲哚菁绿对淋巴结有极高的亲和性，可最大程度避免隐匿部位淋巴结的残留，而且由于淋巴管的显示，可帮助确定组织分离平面及区分盆自主神经［19］。与纳米碳和印度墨水相比，吲哚菁绿具有不污染手术野及显示淋巴管效果更好的优势。目前，较通用的注射方法是术前在肿瘤的肛门侧4个部位分别注射0.25 mL（浓度0.2 g/L）的吲哚菁绿溶液。有回顾性研究显示，应用吲哚菁绿示踪技术能显著增加侧方淋巴结的检出数目，减少出血量［20-21］。小规模的多中心倾向性评分匹配研究结果显示，采用吲哚菁绿示踪技术可望降低侧方型复发率（0 vs. 9.3%），这可能与减少侧方淋巴结不彻底清扫有关［22］。目前，采用吲哚菁绿示踪辅助定位侧方淋巴结的长期疗效优势尚待进一步研究，但其在辅助定位侧方淋巴结、减少淋巴结残留的优势不容忽视。然而，吲哚菁绿示踪技术的应用也可能存在一定的限制，有研究显示，仅50%的病例能够观察到侧向淋巴回流，且仅髂内淋巴途径显色良好［23］；也有研究结果提示，即使肿大的淋巴结也可能在侧方不被显示［24］。另外，新辅助放化疗有可能导致淋巴管闭塞，而影响吲哚菁绿的显示效果。目前，尚不清楚新辅助放化疗后吲哚菁绿示踪技术对侧方淋巴结的显示效果。但在理论上，注射技术、癌性淋巴管阻塞及放化疗均可影响吲哚菁绿对侧方淋巴结定位的效果。笔者认为，外科医师不能过度依赖吲哚菁绿对隐匿淋巴结的定位，深入了解盆腔解剖，动态分析术前影像学检查结果，规范的筋膜导向以及采用血管辅助定位均是保证侧方淋巴结清扫彻底性的必需条件。

        综上所述，直肠癌侧方淋巴结清扫是治疗中低位直肠癌的关键技术之一，盆侧方间隙的深在及隐匿部位的不彻底清扫是侧方淋巴结转移病人术后局部复发的重要因素，术前采用影像动态观察、三维重建盆腔血管，术中采用规范的筋膜导向淋巴结清扫、血管辅助定位淋巴结、合理的血管分支切除、吲哚菁绿示踪等技术，应作为提高侧方淋巴结清扫彻底性的必需手段。

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（2023-09-19收稿）