 翻译：孙艳武 福建医科大学附属协和医院，俞旻皓 上海交通大学附属仁济医院 审校：卓长华 福建省肿瘤医院 摘要 背景：由于各种原因，腹腔镜横结肠癌手术被排除在七个随机临床试验之外。横结肠癌的最佳手术方式仍存在争议。 目的：分析横结肠癌的淋巴结转移模式，并报道治疗方案的短期和长期结果。 设计：这是一项单中心回顾性研究。 场所：该研究在日本东京癌症研究所医院里进行。 患者：我们纳入252例接受腹腔镜手术的横结肠癌患者。 干预：横结肠被分为三个部分，横结肠癌手术方式是基于这三个部分：右半结肠切除术、横结肠切除术和左半结肠切除术。 主要观察指标：外科医生在术后从标本中对淋巴结进行识别并分组，用福尔马林分开固定以比较病理结果。 结果：右侧、中段和左侧横结肠癌淋巴结转移率分别为28.2%、19.2%和19.2%。右侧和左侧结肠癌可发生跳跃性淋巴结转移，但横结肠中段癌无跳跃性转移。左、右半结肠切除术患者的病理性血管侵犯率明显高于横结肠切除术的。右半结肠、横结肠和左半结肠癌患者的5年总生存率分别为96.3%、92.7%和93.7%，无复发生存率分别为92.4%、88.3%和95.5%。多因素分析显示，淋巴结转移是无复发生存（RFS）的独立危险因素。 局限性：选择性偏倚和不同的背景可能影响手术学和长期的结果。 结论：腹腔镜横结肠癌手术是一种可行的手术方法。腹腔镜D3淋巴结清扫的切除后获取淋巴结的分组，有助于指导横结肠癌手术的清扫区域。淋巴结转移是RFS的唯一独立预后因素。视频摘要见http://links./DCR/Bxxx。 关键词： 腹部恶性肿瘤；结直肠外科；结肠癌；研究结果；肿瘤外科 1 前言 由于解剖复杂以及血管根部结扎困难，7个比较腹腔镜和开放结肠切除术治疗结肠癌远期疗效的随机试验都把横结肠癌患者排除在外1-7。然而，近期一些试验将腹腔镜与开腹横结肠切除术（transverse colectomy，TC）进行了对比，提示腹腔镜TC已逐渐被普及8-12。目前已有文献报道腹腔镜结肠切除术治疗横结肠癌的短期疗效13。横结肠手术一般分为右半结肠切除术（right hemicolectomy，RHC）、TC和左半结肠切除术（left hemicolectomy，LHC）。所有这些手术均要求在保证足够但不过多的切缘，以确保较低的并发症发生率和良好的长期预后。 D3淋巴结清扫是日本指南14公认的一种结直肠癌根治术，而近年来在西方国家完全结肠系膜切除术（complete mesocolic excision，CME）和中央血管结扎（central vessel ligation，CVL）已成为标准术式15。在技术上D3淋巴结清扫术与CVL相同，也包含了CME。与欧洲的CME和CVL相比，日本D3淋巴结清扫获取的标本明显更短、肠系膜面积更少，淋巴结获取数目也更少16。正如日本指南所定义的，D3淋巴结清扫是一种基于必要但不过度的结肠系膜切除范围的概念，其切除范围视肿瘤或供血动脉的位置而定。为了尽可能减少不必要的扩大切除范围，需要阐明每个部位肿瘤的淋巴结转移规律以及潜在的肿瘤学和技术安全性问题。既往已有研究报道了右半结肠癌的淋巴结转移模式17-20，但是尚无研究报道横结肠癌的淋巴结转移模式。 本研究旨在报道基于日本D3淋巴结清扫的RHC、TC和LHC的短期和长期疗效，并分析横结肠癌各部位的淋巴结转移模式。2 材料和方法 患者 2005年8月至2016年12月间，共纳入325例连续收治的接受了腹腔镜手术的横结肠癌患者。其中252例患者接受了D3淋巴结清扫。结直肠多原癌、有远处转移、侵犯其他邻近器官、胃肠手术史或与其他活动性恶性肿瘤相关的患者被排除在外。肿瘤口侧有狭窄、多发性息肉、憩室的患者，伴有Lynch综合征或家族性腺瘤性息肉病等遗传性疾病的患者，或炎症性肠病包括克罗恩病或溃疡性结肠炎的患者也被排除在本研究之外，因为这些患者需要行RHC或全结肠切除术。该研究方案得到了我们的机构审查委员会的批准。因本研究为回顾性，委员会豁免了书面知情同意的要求。尽管如此，我们仍然发布了一份研究公告，以便患者可自由选择是否退出研究。 临床状态和手术方式的定义 根据内镜检查及CT检查结果确定术前临床分期。横结肠癌定义为位于肝曲和脾曲之间的肿瘤。根据术前CT扫描和术中所见，将横结肠分为三部分：右侧的横结肠位于肝曲与结肠中动脉（MCA）右支之间；左侧位于MCA左支与脾曲之间；中段位于MCA左、右支之间。纵径> 10mm的肿大淋巴结考虑为转移。所有手术由7名具有实施高质量手术技术资格和经验的日本内镜外科协会的结直肠外科顾问医生完成。患者在门诊被随机分配给外科医生。每个患者的手术类型均在多学科团队会议上决定。 RHC定义为结扎回结肠动脉（ICA）和右结肠动脉（RCA），并结扎MCA右支或根部的手术。TC定义为仅结扎MCA，但不结扎ICA的和左结肠动脉（LCA）的手术。LHC定义为结扎LCA与MCA左支或根部的手术。如果MCA的左右分支分别起源于肠系膜上动脉，结扎两条动脉等同于结扎MCA根部。 根据日本结直肠、阑尾和肛管癌分类21（图1），是否决定行TC或更广泛的切除（RHC或LHC）取决于患者的临床状态以及肿瘤和供血动脉之间的位置关系，这是因为淋巴管基本上是沿着肿瘤的相关供血动脉走行的。在RHC组和TC组中，对MCA右支或MCA根部进行清扫的决定取决于临床分期和肿瘤部位。对于中段横结肠癌的患者，在MCA根部进行清扫。对于右侧横结肠癌的患者，临床T3、T4期和有淋巴结转移者，在MCA的根部进行结扎，而对临床分期为0、I和II期者，在MCA的右支进行结扎，保留MCA的根部。在术前和术中辨认供血动脉。此外，是否在RCA和LCA周围进行淋巴结清扫的取决于供血动脉与肿瘤边缘之间的位置关系。  图1. 日本结直肠癌研究会21对供血动脉的定义。a）供血动脉1根，肿瘤紧靠供血动脉下方；b）供血动脉1根，距离肿瘤边缘10 cm以内；c）供血动脉2根，距离肿瘤边缘10 cm以内；d）距离肿瘤边缘10 cm以上，距离肿瘤最近的做供血动脉。 术后淋巴结处理 手术后，外科医生从标本中分拣出淋巴结，在操作板上分组排列、编号，并分别用福尔马林固定，以便后续根据各淋巴结的解剖位置比较病理学结果（图2a、b）。右半结肠癌淋巴结分组根据日本结直肠癌研究会（JSCCR）21定义如下:（i）沿ICA分布区域的边缘动脉和结肠壁上的淋巴结（201）、沿ICA的中间淋巴结（202）以及ICA根部的主淋巴结（203）；（ii）沿RCA分布区域的边缘动脉和结肠壁上的淋巴结（211）、沿RCA的中间淋巴结（212）以及RCA根部的主淋巴结（213）；（iii）沿MCA分布区域的边缘动脉和结肠壁上的淋巴结（221）、沿MCA右支的中间淋巴结（222 rt）、沿MCA左支的中间淋巴结（222 lt）以及MCA根部的主淋巴结（223）；（iv）沿LCA分布区域的边缘动脉和结肠壁上的淋巴结（231）、沿LCA的中间淋巴结（232）、以及从肠系膜下动脉（IMA）根部到LCA根部的IMA的主淋巴结（253）（图2c）。  图2. 术后淋巴结处理。a）右侧结肠切除术后横结肠癌标本；b）收获淋巴结的分布；c）根据日本结肠直肠癌研究会定义右侧结肠癌的淋巴结定位。21 LCA，左结肠动脉；MCA，中结肠动脉；RCA，右结肠动脉。 统计学分析 定量数据用中位数和范围表示。两组间比较采用Mann-Whitney U检验、卡方检验和Fisher精确检验，p值<0.05为差异有统计学意义。连续变量采用单因素方差分析（Bonferroni/Dunn）进行三组间的比较，分类变量采用卡方检验。采用Bonferroni调整法进行多重比较，p值<0.0167（0.05/3）视为有统计学意义。采用Kaplan-Meier生存曲线log-rank检验对患者进行生存分析。在无肿瘤位置的单因素分析中，p值<0.05的变量纳入多因素分析。采用Cox比例风险法进行多变量分析。Cox模型分析结果采用风险比（hazard ratio，HR）和95%置信区间（confidence interval，CI）进行报告。所有统计学分析均使用JMP version 12软件（SAS Institute Inc.，Cary，NC）进行。3 结果 根据肿瘤位置绘制淋巴结分布和转移情况 右侧横结肠癌（图3，表1和表2) 右侧横结肠癌患者中有41%（43/105）存在RCA，转移性淋巴结多位于结肠周围，但有12名患者出现中间淋巴结转移，另有1名患者在MCA起始部有主淋巴结（223）转移。右侧结肠癌淋巴结转移率为28.6%，淋巴结转移常见于pT3和pT4期患者，但在pT1和pT2肿瘤患者中也能发现淋巴结转移。1名pT4期肿瘤患者有主淋巴结（223）转移，但并没有发生肠周和中间淋巴结转移（即发生了跳跃性转移）。即便在做了RHC的91名患者中，也未发现有沿ICA转移或距肿瘤近端>10厘米的肠周区域转移的情况。  图3. 右侧横结肠癌的转移淋巴结分布。RHC，右半结肠切除术；TC，横结肠切除术。   中段横结肠癌（图4，表1和表3) 中段横结肠癌的转移性淋巴结多位于横结肠的肠周区域，其淋巴结转移率为19.2%，主要见于pT2-pT4期患者中。4名患者发现有中间淋巴结转移，1名pT4肿瘤患者有肠周围和中间淋巴结的转移，且伴有MCA起始处的主淋巴结（223）转移（非跳跃性转移）。  图4. 横结肠中段癌的转移淋巴结分布。RHC，右半结肠切除术；TC，横结肠切除术。  左侧横结肠癌（图5，表1和表4) 左侧横结肠癌在横结肠和降结肠的肠周区域以及沿MCA区域，可检测到有淋巴结转移，淋巴结转移率为37.8%，淋巴结转移见于pT3和pT4期肿瘤患者中。在两名pT3和pT4期患者中出现了MCA起始处的主淋巴结（223）转移，但中间淋巴结并无转移的情况（即发生了跳跃转移）。  图5. 左侧横结肠癌的转移淋巴结分布。LHC，左半结肠切除术；TC，横结肠切除术。  三种手术类型中手术学和病理学指标的比较 右侧横结肠癌(表2) 91和14名患者分别进行了RHC和TC手术。其中TC的手术时长（163.5分钟）明显短于RHC的（232分钟，P < 0.001）。RHC中肿瘤近端切缘的长度明显更长，而RHC中病理学血管侵犯的概率也更高。 中段横结肠癌（表3） 27和46名患者分别进行了RHC和TC手术。除了近端切缘长度和清扫的淋巴结总数有差异外，两组的临床病理学结果没有显著性差异。TC的术中失血量（10ml）明显少于RHC（20ml，P = 0.046）。 左侧横结肠癌（表4） 47和27名患者分别进行了LHC和TC手术。TC组的肿瘤分期明显更早，肿瘤体积也更小，近端和远端切缘的长度也明显更短。从病理学上看，LHC的血管侵犯的概率较高。 三种手术类型的术后过程和并发症的比较 术后结果详见表5。首次排便或进食的中位时间、术后再入院时间和术后辅助化疗率在三组间均无明差异。三组间的主要并发症（根据Clavien-Dindo（CD）分类>3级）的发生率相仿。术后30天内均未出现死亡病例。中位随访期（RHC，57个月；TC，61个月；LHC，54个月；P = 0.825）和复发率（P = 0.461）也相近。  三种手术类型的长期结局 5年总生存率（OS）和无复发生存率（RFS）结果见图6。三组间5年OS（RHC：96.3%；TC，92.7%；LHC，93.7%；P = 0.946）及5年RFS（RHC 92.4%；TC 88.4%；LHC 95.5%；P = 0.414）均无显著差异。 图6. 术后总生存率和无复发生存率。a）右半结肠切除术、横结肠切除术和左半结肠切除术的总生存曲线；b）右半结肠切除术、横结肠切除术和左半结肠切除术的无复发生存曲线。LHC，左半结肠切除术；RHC，右半结肠切除术；TC，横结肠切除术。 共有19名（7.5%）患者被诊断为肿瘤复发（表6）。复发部位如下：主动脉旁淋巴结（3名患者）、肺（4名患者）、肝（8名患者）、残留的横结肠（1名患者）和腹膜播散（4名患者）。局部或区域淋巴结未见复发转移。 RFS的单变量和多变量分析结果见表7。其中，组织学类型对RFS并无影响。在单变量分析中，与RFS预后不良相关的因素有：淋巴结阳性（N1a/N1b/N1c：HR 7.43，95% CI 2.42-27.4；N2a/N2b：HR 24. 7，95% CI 7.03-97.1；p <0.001），淋巴管侵犯（HR 6.36，95% CI 1.82-40.1；p = 0.002），和血管侵犯（HR 3.65，95% CI 1.22-15.7；p = 0.019）。在多变量分析中，淋巴结阳性是唯一的与RFS不良预后相关的独立因素（N1a/N1b/N1c：HR 5.22，95% CI 1.56-21.5；N2a/N2b：HR 17.1，95% CI 4.44-77.8；p < 0.001）。 4 讨论 1983年的日本指南22建议采取与CME和CVL相类似的方式，即额外切除胰后淋巴结和胃网膜淋巴结，并将这些淋巴结及幽门下淋巴结和胃大弯侧淋巴结称为最远的区域淋巴结。然而由于这些淋巴结罕见转移，这一推荐现已被废除。D3淋巴结清扫术与CME联合CVL不同的是：它可根据肿瘤的淋巴流向对结肠系膜进行特定的切除，而不像CME那样进行广泛的切除。 淋巴结转移 在本研究中，右侧和中段横结肠癌的淋巴结转移只出现在结肠周围和沿MCA和RCA区域，并没有转移到ICA区域。这个结果并不支持对右侧和中段横结肠癌进行ICA区域的周围淋巴结的清扫。在左侧横结肠癌中，在几名患者中发现了LCA区域周围的淋巴结转移，即使是横结肠癌也需要进行这个区域的淋巴结清扫。在我们的研究中，副结肠中动脉（accessory middle colic artery，AMCA）不被视为左侧结肠癌的主要供血动脉，但2017年的一份病例报告主张对位于脾曲的结肠癌需行AMCA的淋巴结清扫。然而，据报道AMCA肿瘤侵犯的概率为4-50%23-29，与RCA受侵犯的概率相似30，因此关于AMCA淋巴引流的分布描述将有助于阐明这一问题。 关于淋巴结转移与肿瘤浸润深度的关系，肿瘤浸润越深，淋巴结转移的概率就越大。我们发现pT4和pT3期的肿瘤患者的主淋巴结转移概率虽然很低但仍存在明显较高的风险，这与我们在以往报告中发现的情况相似18。我们认为对于结肠癌D3淋巴结清扫非常重要，JSCCR指南14也认为，特别是对于T3或T4期肿瘤患者D3淋巴结清扫非常重要。一份关于淋巴结跳跃转移的报告称，所有结肠癌的跳跃率约为2%18。但在我们的研究中，跳跃淋巴结转移多发生在右侧和左侧的横结肠癌患者中，不发生在中段横结肠癌患者中。 对于之前报道的结肠系膜外的淋巴结转移率31,32，因我们所在的机构缺乏与该领域相关的常规术式，我们的结果无法指定任何相关建议。我们调查了本病例系列中的复发部位，仅包括有远处转移和腹膜播种但无区域淋巴结转移的患者。我们的结果还表明，在肿瘤学上根据肿瘤部位的不同决定D3淋巴结清扫范围是合理的。 识别横结肠周围的淋巴流向对确定淋巴结清扫的范围非常重要。最近实时吲哚菁绿荧光（indocyanine green fluorescence，ICG）成像已被广泛用于检测淋巴流向23, 33。鉴于已报道的关于结肠癌的异常淋巴结转移17,31,32，包括横结肠癌的胰下或胃网膜淋巴结转移和升结肠癌的MCA左支淋巴结转移，ICG成像可能有助于阐明淋巴结转移的异常途径。 短期结局 在右侧横结肠癌中，TC的手术时长短于RHC；且接受TC的患者肿瘤分期比其他术式的更早。据报道，TC是吻合口漏的一个危险因素34, 35，所以外科医生在进行这种手术时也有所犹豫。然而，横结肠切除术的术后并发症发生率，包括>CD 3级的吻合口漏发生率与其他手术的是相同的。因此，对于相对早期的癌症，减少切除的手术可减少手术创伤。此外，我们认为不应推荐对晚期右侧横结肠癌患者进行TC手术。 长期结果 我们研究中关于RHC和TC的全身复发率较以往调查的右半结肠癌的复发率更低35,36。尽管在单变量生存分析中，淋巴结阳性或脉管侵犯的患者预后明显较差，但在多变量分析中，淋巴结阳性是RFS的唯一的重要的预测因素。尽管对肿瘤位置的适应证不同，我们的研究的长期结果与COST和COLOR试验相比较好37,38。与日本的一项多中心研究（该研究调查了腹腔镜横结肠和降结肠切除术）相比9，我们的结果同样也更好。 局限性 本研究存在一些局限性。首先，这是一项单中心的回顾性研究；因此，患者数量较少，统计学效力可能稍低。总的来说，进行TC的患者比进行更大范围切除的患者的肿瘤分期更早，这就可能使结果产生偏倚，尽管在单独考虑三个位置组时，差异并不太明显。其次，我们的研究存在选择性偏倚，如决定进行何种手术可能也影响我们的手术和长期结果。5 结论 腹腔镜手术治疗横结肠癌是一种可行的术式。在治疗横结肠癌患者时，基于D3淋巴结切除术绘制的腹腔镜切除术后收获的淋巴结图谱，可能有助于指导确定适宜的清扫范围。影响RFS的唯一独立预后因素是淋巴结阳性的癌症人群，应考虑对其进行辅助化疗以避免复发。 致谢 作者感谢Editage（www.editage.com）的英文编辑。 滑动阅读参考文献 1. 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